Rev Fac Med UNAM Vol. 37 No.

2 Abril-Junio, 1994 SIMPOSIO

111. Aplicación de métodos de diagnóstico de cisticercosis y

teniasis a estudios epidemiológicos

Ana Flisser, Agustín Plancarte, Guillermina Avila

Departamento de Microbiología y Parasitología, Facultad de Medicina, UNAM

(Recibido, febrero 28, 1994; aceptado, mayo 27, 1994)

Resumen

Se describe el desarrollo y características de cuatro métodos inmunológicos (inmunoelectroforesis, ELISA, inmunoelectrotransferencia e

inmunopunto) que se han empleado para el diagnóstico de cisticercosis humana, así como su aplicación a estudios epidemiológicos y su
contribución al conocimiento de la transmisión de Taenia solium. También se describe el desarrollo de un ELISA para la detección de
coproantígenos de T. solium y su uso en estudios de campo con el lín de identificar a los portadores de la tenia intestinal, en vista de que los
estudios epidemiológicos han mostrado que estos individuos son el principal factor de riesgo para adquirir cisticercosis.

Palabras clave: Cisticercosis • ELISA • Inmunoelectrotransferencia • Inmunodiagnóstico - Teniasis.

Summary

The development and characteristics of four immunodiagnostic assays (immunoelectrophoresis, ELISA, immunoblot and immunodot),
standardized for the diagnosis of human cysticercosis, are described, as well as their application to epidemiological studies and their
contribution to the knowledge regarding the transmission of Taenia solium. The development of an ELISA for the detection of T. solium
coproantigens and its use in field studies in order to identify tapeworm carriers is also described, since epidemiological studies have
demonstrated that these individuals are the main risk factor for acquiring cysticercosis.

Key words: Cysticercosis • ELISA • Immunoblot • Immunodiagnosls - Taeniasis.

La cisticercosis humana es una parasitosis debida a ocasiona, especialmente cuando se presenta en adultos
la larva del céstodo Taenia solium. Se adquiere jóvenes cuya vida productiva se deteriora4. La
después de ingerir huevos liberados por el parásito neurocisticercosis presenta un gran pleomorfismo
adulto, también llamado tenia o solitaria, que se aloja clínico; los principales signos y síntomas son las crisis
en el intestino delgado. La teniasis, en cambio, se convulsivas, la presión endocraneal aumentada, el
adquiere después de ingerir carne de cerdo que dolor de cabeza y la alteración del estado menta15 . Por
contenga c1sticercos vivos. Los c1sticercos se consiguiente, es difícil realizar un diagnóstico con base
desarrollan principalmente en el sistema nervioso en esta información. Como alternativa a los métodos
central, en los ojos, en el tejido subcutáneo graso y en de gabinete, las técnicas inmunológicas son útiles para
el músculo esquelético 1. En América Latina las apoyar el diagnóstico clínico de neurocisticercosis.
principales enfermedades asociadas a estos parásitos
son la neurocisticercosis y la oftalmo- cisticercosis, Inmunodiagnóstico de la cisticercosis. Desde
mientras que en Asia la cisticercosis muscular y la principios de este siglo se han empleado métodos
subcutánea son causa de enfermedad con la misma o inmunológicos para el diagnóstico de la
con mayor frecuencia que las anteriores 2•3 . La neurocisticercosis. La técnica de la fijación del
cisticercosis humana se considera un problema de complemento se estandarizó en Brasil en 19116 y se
salud pública en varios paises en vías de desarrollo volvió muy popular en México después de que Nieto
debido a su alta frecuencia, al costo médico de tratar a estudió 5000 pacientes psiquiátricos y obtuvo 0.6% de
los enfermos y al daño a la salud que esta parasitosis positividad global en muestras de líquido

82
 Diagnóstico de cisticercosis y teniasis

cefalorraquídeo (LCR) 7•8. Es interesante señalar que cia de anticuerpos se revela después de incubar esta
el primer caso de neurocisticercosis descrito en reacc10n con un anticuerpo dirigido contra
México fue de un enfermo psiquiátrico9 • La prueba de inmunoglobulina G humana acoplada a una enzima y,
la fijación del complemento es relativamente posteriormente, con un sustrato cuyo producto es
complicada ya que es necesano estandarizar colorido 14. Esta técnica se conoce como ELISA, por
frecuentemente varios reactivos, además no es sus siglas en inglés "Enzyme Linked Immuno-Sorbent
específica en suero, por lo que únicamente se puede Assay". Debido a la alta sensibilidad del ELISA se
emplear LCR, exceptuando las muestras que tienen consideró inicialmente que era necesario emplearlo
actividad anticomplementaria. con antígenos puros f4 . Para nuestra suerte,
serendípicamente el grupo de Cañedo, Laclette y
Con el propósito de facilitar el inmunodiagnóstico, Guerra obtuvo al antígeno B con 95% de pureza15 , su
caracterizar la respuesta inmune y aplicar estas primera utilización fue en un ELISA. Los
pruebas a estudios seroepidemiológicos, hemos resultados obtenidos al emplear el antígeno B y un
evaluado en el laboratorio, a lo largo de dos décadas, extracto crudo en ELISA se muestran en la Fig. 2.
diversas técnicas. Inicialmente se estandarizó la Como se puede ver, la sensibilidad fue similar con
inmunoelectroforesis (IEF), técnica que se basa en la ambos antígenos y la especificidad, al emplear como
separación de los componentes proteicos de la mezcla controles muestras de LCR de enfermos neurológicos
antigénica según su carga eléctrica y la reacción o de suero de individuos sanos, indicó que ambos
posterior con anticuerpos en un medio semisólido de antígenos permiten discernir claramente a los
tal manera que cada reacción antígeno-anticuerpo pacientes con neurocisticercosis 16 • Con esta técnica
precipita formando un arco. Esta técnica permitió fue posible detectar anticuerpos en el LCR aun con
identificar al antígeno B como el más frecuentemente mayor eficiencia que en el suero (Cuadro 1). A partir
reconocido por los anticuerpos séricos de los enfermos de su implementación en nuestro laboratorio, el
con neurocisticercosis y a otras siete bandas
antigénicas con diferentes movilidades electroforéticas
2
y de menor frecuencia de reconocimiento (Fig. 1) 10 •
Las principales ventajas de la IEF son que la técnica es
sencilla, emplea un extracto crudo de cisticercos de
fácil obtención y permite reconocer reacciones
cruzadas 11 •12 ; sin embargo, es poco sensible por lo que 1.5
no se puede emplear LCR y solo se detectan 1
anticuerpos séricos en el 44% de los enfermos con '"-· 1' - ~

. .
neuroc1sticercos1s . (C ua d ro 1)1013
' . •
1

1 f - t t
1 I'
1-+- •
1
,.
e [Link] ~
:.
:

~
A !.
e r
1
r ~
i.

1
NC
!e NC
·~
e NC
+
e NC
·=¿~
Fig. l. Diagrama del patrón de arcos de precipitación formados
en inmunoelectroforesis entre un extracto crudo de cisticercos y Fig. 2. Valores de absorbancia del ELISA obtenidos en un
los sueros de enfermos con neurocisticercosis. El porcentaje de espectrofotómetro para pozos a 405 nm con las muestras de
frecuencia de reconocimiento antigénico fue B-84, A-47, E-35, enfermos con neurocisticercosis (NC) y las muestras control (C)
C-30, D-25, G-22, H-21 y F-14%. Reproducida con la frente al antígeno B (primeras cuatro columnas) y al extracto
autorización de Clin Exp Inmunol. crudo (últimas cuatro columnas). En las primeras dos columnas
del antígeno B y del extracto crudo, las muestras empleadas
fueron sueros, mientras que en las otras dos fueron líquidos
En 1972, Engvall y Perlmann desarrollaron un ensa- cefalorraquídeos. Reproducida con autorización de J Clin
yo basado en la captura de los anticuerpos por medio Microbiol.
de un antígeno absorbido a una fase sólida; la presen-

83
Flisser y cols.

ELISA se realiza para el diagnóstico de cisticercosis milímetros. Cada tira se incuba con una muestra de
como servicio gratuito a la comunidad médica de suero o LCR y, por un ensayo inmunoenzimático
México. En vista de que con ambos tipos de antígeno similar al ELISA, se revelan de una a siete bandas
se obtienen buenos resultados, se continuó con el especifícas para cisticercosis humana (Fig. 3) 17·18.
ELISA empleando el extracto crudo, ya que se obtiene Como se puede ver en el Cuadro 1, la sensibilidad y la
mucha mayor cantidad de producto final partiendo del especificidad de la IET para cisticercosis es muy
mismo número de cisticercos de lo que se obtiene al cercana al 100%, lo que indica que esta técnica es
purificar antígeno B. La desventaja más notable del ideal para el diagnóstico, excepto por la dificultad
ELISA es que no es útil para valorar muestras de metodológica que implica.
población abierta, ya que cuando se ensayaron sueros
de enfermos con otras parasitosis se obtuvieron Con el propósito de disminuir la complejidad del
reacciones cruzadas (Cuadro 2) 16. método de IET, se purificó por electroforesis una de
las glicoproteínas más frecuentemente reconocidas
La inmunoelectrotransferencia (IET), mejor co- por las muestras de los enfermos, la GP24. Se
nocida como "western blot", permitió superar el colocaron gotas de este antígeno por medio de vacío
problema de la reactividad cruzada sin afectar la sobre una membrana de nitrocelulosa y cada gota se
sensibilidad. Este método emplea una fracción hizo reaccionar con una muestra de suero o LCR
enriquecida en glicoproteínas que se obtiene al empleando el aparato de "dot-blot"; nuevamente, la
purificar un extracto crudo de cisticercos por reacción se reveló por un ensayo inmunoenzimá-
cromatografía con lentil lectina. Las glicoproteínas de tico19. Este inmuilopunto conservó la sensibilidad y la
esta fracción se separan por electroforesis en especificidad de la IET (Cuadro 1); sería ideal obtener
acrilamida y se transfieren a una membrana de esta GP24 por medio de las técnicas de DNA
nitrocelulosa, la cual se corta en tiras de tres recombinante o de péptidos sintéticos. Mientras tanto,

Cuadro 1. Sensibilidad y especificidad de los métodos de inmunodiagnóstico empleados en el laboratorio

Técnica Muestra Positivos/total %+ Especifidad de la prueba

IEF Suero 52/119 44 Extracto crudo. Se ven 1 a 8

bandas de precipitación
específicas

ELISA Suero 91/113 80 Extracto crudo da reacciones

cruzadas con varios parásitos.
LCR 119/132 90 AgB sólo cruza con platel-
mintos
Saliva 23/28 82

IET Suero 21/21 100 Se detectan de 1 a 7 glico-

LCR 97 proteínas específicas de T.
37/38
solium: GP50 42-39, 24, 21, 18,
Saliva 19/27 70 14y 13

INMUNOPUNTO Suero 8/9 89 Se realiza con GP-24, que es un

antígeno específico de T. solium
LCR 14/16 87

84
 Diagnóstico de cisticercosis y teniasis

usamos IET, además del ELISA, para apoyar el

diagnóstico clínico de neurocisticercosis.

Cuadro 2. Número de reacciones cruzadas

encontradas en el ELISA para cisticercosis con
sueros de enfermos con otras parasitosis.

[Link]
Parasitosis
Extracto Antígeno .-., :.: '.fl .
... ' ''.:\'
muestras crudo B
·<~- -; i .•
5
5
Hidatidosis
Estrongiloidosis
4
5
3
o
•
5 Triquinosis 4 o
Fig. 4. Resultado de la técnica de inmunopunto en la que se
5 Filariosis 1 o colocaron gotas de GP24 sobre una membrana de nitrocelulosa,
5 Larva migrans o o En la columna 1 la reacción fue con muestras controles de suero y
líquido cefalorraquídeo y en las de más columnas se colocaron por
duplicado en sentido vertical muestras de sueros y LCR de
enfermos con neurocisticercosis. Reproducida con la autorización
de Int J Parasitol.
Epidemiología de la Taenia solium. La cisticercosis
huma11a es una enfermedad relacionada con el
subdesarrollo. Existe en países que no tienen otro lado, entre el 40% y el 80% fueron hallazgos
. 22' 23. E n hosp1ta
casual es de au t ops1a . 1es neuroIog1cos
' .
infraestructura sanitaria ni higiene apropiadas y en
países con educación para la salud incipiente. La el 11 % de los casos son debidos a neurocisticercosis4 .
neurocisticercosis existía en Alemania a principios de Probablemente la información más impresionante
este siglo y fue erradicada con educación y con sobre la epidemiología de esta enfermedad surgió en
infraestructura sanitaria adecuadas20. El alerta actual 1978 en la población de Ekari de Nueva Guinea
de la neurocisticercosis en America Latina, Asia y Occidental, en donde la enfermedad era desconocida
Africa fue provocado por los estudios de autopsia y antes de la obtención de cerdos con cisticercosis como
casos clínicos de hospitales generales y neurológicos. regalo del gobierno de Java. Alrededor del 20% de la
En México los parásitos fueron la causa de muerte en población adquirió cisticercosis. La enfermedad se
el 13% de las autopsias con neurocisticercosis21 . Por detectó por una epidemia de quemaduras graves
debidas a crisis convulsivas que se presentaban
mientras la gente dormía alrededor de fogatas24 •

E n el primer estudio seroepidemiológico de cisticer-

cosis realizado en México que empleó hema-
glutinación pasiva con rnuestras de pobladores del
estado de Oaxaca, se encontró 3.2% de personas con
. . . . 25 . .
anticuerpos ant1c1st1cerco . Postenormente se aplicó
la IEF a 3,000 muestras de sueros obtenidos en el
estado de Chiapas y se observó que en poblaciones
con menor número de habitantes había mayor
frecuencia de individuos con anticuerpos
. . . 26 .
ant1c1st1cerco . La IEF también se empleó para
analizar aproximadamente 20,000 muestras colectadas
durante la primera encuesta serológica nacional
Fig. 3. Patrón de bandas obtenidas por IET en la reacción de realizada por el IMSS. En este estudio se encontró que
muestras de saliva de enfermos con neurocisticercosis frente a una la zona del Bajío presentó la mayor frecuencia de
fracción antigénica de cisticercos enriq uecida en glico- proteínas
(GP). Los números indican los pesos moleculares de cada una de
anticuerpos anticisticerco (Fig. 5) y que, aunque el
las siete GPs específicas para Taenia solium . Reproducida co n la promedio global de positividad fue del 1%, hubo
autorización de Royal Soc Trop Med Hyg. poblaciones, como Jalostotitlán en Jalisco, con 6% de

85
 Flisser y cols.

individuos seropositivos27. No se pudo asociar ningún proglótidos de tenia, consumo frecuente de carne de
factor de riesgo, probablemente debido a la baja cerdo, mala higiene personal y casera e historia de
sensibilidad de la IEF, ya que únicamente detecta crisis convulsivas de aparición tardía. Las personas
anticuerpos en la mitad de los enfermos con seropositivas se encontraron agrupadas en casas,
neurocisticercosis10• especialmente en aquellas que había un miembro que
informó haber desalojado proglótidos o que tenía
estudios coproparasitoscópicos positivos para huevos
de tenia; la cisticercosis porcina se asoció con permitir
a los cerdos deambular libremente y utilizar a las
porquerizas como baños (Cuadro 3). Los resultados
de estos censos identificaron prácticas comunales, de
comportamiento y ambientales que se deben modificar
para prevenir la transmisión continua de cisticercosis y
de teniasis. También se demostró que la respuesta
inmune detectada por ELISA es un indicador sensible
de la presencia de teniasis en una casa o una familia y
que es más fácil de determinar que la búsqueda
tradicional de huevos de Taenia solium en heces30•34 .
00-.20
En un estudio más reciente, realizado en Xoxocotla,
~.21-.40 Morelos, y Angahuan, Michoacán, se muestrearon
ITa.41-.60 alrededor de 13,000 individuos y los sueros se
• .60-1.0 analizaron por ELISA y por IET. Los resultados de
seropositividad se correlacionaron con los datos
Flg. S. Mapa de la Repúb lica Mexicana dividido en zonas epidemiológicos y clínicos; no se obtuvieron
geoeconómicas en las que se muestra la Frecuencia porcentual de correlaciones con el ELISA pero sí se encontraron
individuos con anticuerpos séricos anticisticerco. Reproducida
con autorización de Academic Press.
correlaciones significativas con la IET (Cuadro 4) 35 .

El ELISA se ha empleado en varios estudios

epidemiológicos dirigidos a definir los principales
factores de riesgo para adquirir cisticercosis. Un
estudio realizado en Africa demostró que había
correlación entre cisticercosis humana, teniasis y
HT
epilepsia, así como entre personas seropositivas, N,C
evaluadas :Rºr ELISA, cerdos infectados y sitio de
defecación 8. El primer estudio realizado en México é
con este fin se llevó a cabo en El Sotana, pequeño
poblado de 150 habitantes en el estado de Hidalgo. Se
é fi, ,:i :~ ,, i
tomaron historias clínicas para definir si las personas é w ·:~{~i é:. .TE
habían arrojado segmentos de tenia y si tenían fi A8
síntomas neurológicos compatibles con neurocis- CP HT é ~
ticercosis; se obtuvieron muestras de sangre que se
analizaron por ELISA y de materia fecal para análisis
é u
coproparasitoscópico; también se palparon las lenguas
HT
A,a
CP
é
de los cerdos en búsqueda de cisticercos. Los
é é
resultados se presentan en la Fig. 6. Es evidente el
29
agrupamiento del ciclo de vida de Tae11ia solium • ~
Flg. 6. Diagrama de la población El Sótano en el que se ve la
Estudios posteriores confirmaron este hallazgo y, escuela, la iglesia, las 24 casas y las 6 letrinas que hay. Se
además, como se obtuvieron censos demográficos, muestran los resultados obtenidos de cada persona (···) que
presentó una historia clínica de haber arrojado segmentos de
ambientales, diagnósticos e historias médicas para te nia (HT), huevos de tenia e n estudios coproparasitoscópicos
teniasis y cisticercosis, fue posible identificar los .(TE), datos clínicos sugerentes de neurocisticercosis (NC) o
principales factores de riesgo asociados con la a nticuerpos séricos anticisticerco (AB), así como los cerdos con
seropositividad, a saber: tener historia de liberar cisticercos palpados en lengua (CP).

86
 Diagnóstico de cisticercosis y tenias is

Lo más importante de estos estudios es que han importancia de diagnosticar y tratar a los portadores
demostrado que el principal factor de riesgo es la del estadio intestinal del parásito. Este hallazgo
presencia de un portador de tenia en el ambiente modifica completamente el concepto epidemiológico
cercano. Aún más, recientemente se demostró el de la transmisión de huevos de T. solium y, por lo
peligro que implica la presencia de un portador de mismo, del tipo de intervenciones que se deben
~en~a aun entre ~;nte ~ue no [Link] cerdo, como los
realizar para eliminar a T. solium.
JUd1os ortodoxos . La importancia de la presencia de
lnmunodiagnóstico de teniasis. En 1948, Ritchie
un portador de T. solium probablemente reduzca la
estandarizó la técnica de concentración de huevos de
relevancia de la ingestión de verduras y frutas frescas y
Taenia solium por el método de formol-éter para su
no peladas, como lechugas y fresas, que crecen al ras
observación con un microscopio de luz37• Desde
del suelo y pudieron haber sido irrigadas con aguas
entonces no se han modificado los métodos
negras, considerando además que ningún estudio de
coproparasitoscópicos empleados de rutina para el
lavado de estas hortalizas ha demostrado la presencia
diagnóstico de teniasis a pesar de su baja
de huevos de Taenia sp.; en cambio, aumenta la
1 1 a d38 y de la gran destreza técnica y
sens1'b'l'd
experiencia necesarias para poder identificar los
huevos. Además, no siempre hay huevos en la materia
Cuadro 3. Factores de riesgo asociados a
fecal, ya sea porque ese día no fueron expulsados
cisticercosis en Xoxocotla, Mor., y Angahuan, Mich.
proglótidos de la tenia o porque el método de
1988-1990.
concentración o de flotación empleado no los capturó.

En cisticercosis humana ( deter-

minada por serología):
Tener antecedentes de libe- Jl [Link] --+---
ración de proglotidos l butechlll
E LISA p< 0.003 ..E. !l!!1!
.i., hlalolytlca -
IET p< 0.003
..E. f.2!l
L trlclilura
En ncurocisticercosis ( determi- A. lumbrlcoldea
nada por TC): _E._ v1rmlcularl1 o
p< 0.001 Ji lll!ll.
- No lavarse las manos antes
de comer Inn1I. 'º·
l- aa¡¡lnata
- No lavarse las manos des- p< 0.03 J:. aollum
pués de ir al baño

En teniasis (determinada por

Sanoa L--,-- ~~--.- ----,

antecedentes de liberación de O 0 .06 0.1 O. HI 0.2 0.26 0.3 0 .36 O.•

ABSORBANCIA •92 nm
proglótidos):
- Poseer cerdos infectados p < 0.003 Fig. 7. Resultados del ELISA estandarizado para la detección de
Comer cerdos infectados p< 0.05 coproantígenos de tenia. Se evaluaron muestras de materia fecal
de individuos con diferentes parasitosis y de personas sanas.
- Ser mayor de 4 años p< 0.02 Unicamente los portadores de tenia, ya sea T. solium o T.
saginata, o los que desalojaron huevos de tenia, tuvieron valores
de absorbancia superiores al punto de corte (línea vertical).
En cisticercosis porcina ( deter-
minada por inspección de
lengua): Con el propósito de mejorar la detección de los
individuos portadores de una tenia intestinal se
Usar el corral del cerdo p< 0.0001 estandarizó un ELISA para detección ' de
como baño 39
coproantígenos •40 . Este método tiene una
- Fecalismo al aire libre p< 0.04 sensibilidad de aproximadamente 100% y no da
- Permitir que los cerdos p< 0.04 reacción cruzada con materia fecal de personas sanas
deambulen libres o de las que albergan otros parásitos, incluyendo
- Dar a los cerdos acceso a p< 0.01 Hymenolepis nana; sin embargo, no puede distinguir
letrinas de los casos de T. saginata (Fig. 7) . El ELISA ha sido
tan eficiente que ha diagnosticado algunos casos que

87
Flisser y cols.

Cuadro 4. Comparación de la IET y el ELISA para detectar individuos con convulsiones en estudios
epidemiológicos.

XOXOCOTLA, MOR.

JET ELISA

+ TOTAL + TOTAL

Historia de + 5 11 16 + o 16 16
convulsiones 162 1371 1533 35 1498 1533
Total 167 1382 1549 Total 35 1514 1549

IET E LISA

·Prevalencia , •
.. 1.0% 1.0%
.. .Se![Link] 31.3% 0.0%
Especificidad 89.4% 97.7%
Valor predictivo positivo 3.0% 0.0%
Valor predictivo negativo 99.02% 96.9%

ANGAHUAN, MICH.

IET ELISA

+ TOTAL + TOTAL

Historia de + 7 20 27 + o 27 27
convulsiones 42 934 976 16 959 975
Total 49 954 1003 Total 16 986 1002

IET E LISA

Prevalencia 2.7% 2.7%

Sensibilidad 25.9% 0.0%
Especificidad 95.7% 88.3%
Valor predictivo positivo 14.3% 0.0%
Valor predictivo negativo 97.8% 97.3%

88
 Diagnóstico de cisticercosis y teniasis

fueron negativos en la historia clínica, estudios

coproparasitoscópicos y tratamiento tenicida. Un
segundo tratamiento realizado con el propósito de
corroborar el resultado del ELISA expulsó la tenia41 •
Recientemente se adaptó este ELISA para detección
de coproantígenos en una presentación de tira reactiva
(Fig. 8) con el fín de poder realizar la prueba en
campo sin necesidad del apoyo de un laboratorio. El
ELISA en tira reactiva ha sido ensayado en estudios
epidemiológicos realizados en México, Guatemala y
China, aunque la sensibilidad se redujo al 88%, la
especificidad se mantuvo en 100% y se comprobó la
facilidad de llevarla a cabo en campo con el fin de
tener un diagnóstico oportuno y correcto42 .

Flg. 8. Tres tiras reactivas del ELISA para coproantígenos, las

dos primeras muestran resultados positivos y la tercera es
negativa.

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