Revista de Biología Marina y Oceanografía

Vol. 56, N°1: 50-65, 2021

DOI: https://doi.org/10.22370/rbmo.2021.56.1.2798

Artículo

Aspectos reproductivos de Mugil curema (Perciformes:

Mugilidae) en dos zonas de Baja California Sur, México
Reproductive aspects of Mugil curema (Perciformes: Mugilidae) in two areas of Baja
California Sur, México

Luis Salgado-Cruz 1, Casimiro Quiñonez-Velázquez 1*, Federico A. García-

Domínguez 1, Carlos I. Pérez-Quiñonez 1 y Valeria Aguilar-Camacho1
1
Departamento de Pesquerías y Biología Marina, Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas, Instituto Politécnico Nacional, Av.
IPN, Col. Playa Palo de Santa Rita, La Paz, Baja California Sur, 23096, México
*Autor corresponsal: [email protected]

Abstract.- The white mullet Mugil curema is one of the main species that exploits the artisanal fishery on the Mexican Pacific coast.
Addressing the reproductive aspects of species by fishing area will reduce bias in evaluating the status of their populations. The
objective of the present study was to describe the reproductive cycle and estimate some biological parameters of the white mullet
in two fishing sites on the coast of Baja California Sur. Monthly, samples from the catch were obtained in Bahía de La Paz (BLP) and
Bahía Magdalena (BM), during 2010-2013. Gonadal maturation process was histologically analyzed and the reproductive cycle was
described. Gonadosomatic index (GSI), condition factor (CF), hepatosomatic index (HSI), the weight-length relationship and average
length of sexual maturity (L50%) were estimated. The size of the fish varied between 244 and 455 mm in total length (LT). Females
were more abundant (> 70%), large and heavy than males at both fishing sites. A reproductive pattern was identified with two
annual peaks in BLP (March-June and October-November) and one in BM (April-August). A similar pattern of GSI, CF and HSI by sex
was identified at both sites. The white mullet showed negative growth allometry, features of total spawning, synchronous gonadal
development by groups and an L50% higher in females than males. It is recommended to readjust the closure period by fishing site
and based on the L50% be cautious in the mesh size of the fishing nets.

Key words: Reproductive cycle, La Paz Bay, Magdalena Bay, histological method, average length of sexual maturity

Resumen.- La liseta Mugil curema está entre las principales especies que explota la pesquería artesanal en la costa mexicana del
Océano Pacífico. Abordar aspectos reproductivos de las especies por zona de pesca reducirá el sesgo en la evaluación del estado
de sus poblaciones. El objetivo del presente estudio fue describir el ciclo reproductivo y estimar algunos parámetros biológicos de
la liseta en dos sitios de pesca de la costa de Baja California Sur. Mensualmente, se muestreo la captura de Bahía de La Paz (BLP) y
Bahía Magdalena (BM), durante 2010-2013. Se analizó histológicamente la maduración gonadal y se describió el ciclo reproductivo.
Se estimaron, el índice gonadosomático (IGS), factor de condición (FC), índice hepatosomático (IHS), la relación peso-longitud y
longitud promedio de madurez sexual (L50%). La longitud total de los peces varió entre 244 y 455 mm. Las hembras fueron más
abundantes, grandes y pesadas que los machos en ambos sitios de pesca. Se identificó un patrón reproductivo con dos máximos
anuales en BLP (marzo-junio y octubre-noviembre) y uno en BM (abril-agosto). Se identificó un patrón similar del IGS, FC e IHS por
sexos en ambos sitios. La liseta mostró alometría negativa en crecimiento, rasgos de desovador total, desarrollo gonadal sincrónico
por grupos y la L50% superior en hembras que en machos. Se recomienda reajustar la veda temporal por sitio de pesca y con base
en la L50% ser precautorios en el tamaño de la luz de malla de las redes de pesca.

Palabras clave: Ciclo reproductivo, Bahía de La Paz, Bahía Magdalena, método histológico, longitud promedio de madurez sexual

Introducción fundamentales para comprender las diferencias entre y

En peces, la información sobre los aspectos reproductivos dentro de las poblaciones, información que reducirá el
y sus variaciones interanuales es clave para conocer la sesgo en la evaluación de los recursos (Present & Conover
respuesta a la presión del ambiente (Gherard et al. 2013), 1992). La descripción de los aspectos reproductivos de
y de la pesca en aquellos recursos que se encuentran peces de importancia comercial, generalmente se ha
bajo constante aprovechamiento, ya que, para lograr una abordado a partir del análisis macroscópico (Nikolsky
explotación sostenible, estas respuestas deben evaluarse y 1963) y microscópico (Brown-Peterson et al. 2011,
comprender sus causas (Stearns 1980). Por tal motivo, se Lowerre-Barbieri et al. 2011) del desarrollo gonadal.
requiere generar conocimiento sobre el ciclo reproductivo Aunque ambos métodos son válidos y se siguen utilizando,
de las poblaciones explotadas (Enberg et al. 2012), el análisis microscópico a partir de la técnica histológica es
donde las características de las tácticas reproductivas son el de mayor precisión y aprobación actualmente (Lowerre-
Barbieri et al. 2011).

50
 Las especies de la familia Mugilidae representan uno motivo, es necesario generar información referente a la
de los principales recursos en la pesquería artesanal en las reproducción de esta especie en zonas no estudiadas de
regiones templadas y tropicales del mundo (Blaber 1997). ambos litorales, sobre todo en aquellas donde este recurso
En la costa del Pacífico mexicano y Golfo de México esta se captura frecuentemente, tal como sucede en gran parte
pesquería explota principalmente dos especies, la liseta del noroeste del Pacífico mexicano, donde la normativa
Mugil curema Valenciennes, 1836 y la lisa rayada Mugil que regula la captura de este recurso, no está basada en
cephalus Linnaeus, 1758, incluidas en las categorías información propia de la región. El presente trabajo es el
“Lebrancha” y “Lisa”, respectivamente, dentro de la Carta primero en abordar aspectos de la biología reproductiva de
Nacional Pesquera de México (Vasconcelos et al. 1996). la liseta en Baja California Sur (BCS), cuyo objetivo fue
La liseta presenta amplia distribución geográfica, habita describir el ciclo reproductivo y estimar algunos parámetros
en lagunas, estuarios y costas ubicadas a lo largo de la a partir de un análisis microscópico del desarrollo gonadal
franja subtropical. En el Pacífico Oriental se distribuye en dos localidades con marcadas diferencias ambientales,
desde California hasta Chile y en el Atlántico Occidental, Bahía de La Paz en la costa sureste y Bahía Magdalena
desde Cabo Cod, Estados Unidos hasta Brasil, incluido el en la costa suroeste de BCS, para obtener información
Golfo de México (Castro-Aguirre 1978). Estos peces pasan importante para evaluar el estado de las poblaciones y
la mayor parte de su ciclo biológico en aguas protegidas contribuir a la integración de acciones para una adecuada
(Harrison 1995), los adultos forman cardúmenes y migran administración, de manera tal que los escenarios de pesca
a la zona pelágica costera, para desovar. Después las estén fundamentados en información local y no a partir
postlarvas migran hacia estuarios y lagunas costeras donde de una generalización, como se ha llevado a cabo con la
permanecen hasta alcanzar la fase adulta (Trape et al. mayoría de las especies explotadas.
2009). En el caso del Pacífico mexicano, sus volúmenes de
captura han superado las 12.000 t anuales durante la última Materiales y métodos
década (AEP 2017), actualmente más del 75% proviene
de las costas del Golfo de California, donde la pesca de
Área de estudio
M. curema está regulada por la Norma Oficial Mexicana
NOM016-PESC-1994 actualizada en 2015 (DOF 2015)1 La Bahía de La Paz (BLP) se ubica en la costa este de la
y por la Carta Nacional Pesquera, que establece la talla Península de Baja California a 200 km de la boca del Golfo
mínima de captura de 28 cm LT y el periodo de veda del 1 de California (GC) (24,1-24,8°N; 110,2-110,8°O) (Fig. 1).
de abril al 30 de junio. El ciclo anual de la temperatura superficial del mar (TSM)
presenta dos estaciones bien definidas, invierno-primavera
Se han realizado diversos estudios en costas mexicanas (21-24 °C), y verano-otoño (27-31 °C) (Bernal et al.
que abordan aspectos reproductivos de la liseta M. curema 2001). Bahía Magdalena (BM) es un sistema lagunar que
(Yáñez-Arancibia 1976, Villaseñor & González 1990 2, se encuentra en la costa occidental de Baja California Sur
Lucano-Ramírez & Michel-Morfin 1997, Cabral-Solís (24º15’-25º20’N; 111º30’-112º15’O) (Fig. 1). El promedio
1999, Ibáñez & Gallardo-Cabello 2004, Ibáñez & Gutiérrez- de la TSM, en el mes más frío del año (mayo) es de 17,8
Benítez 2004, Cabral-Solís et al. 2010, Ibáñez & Colín °C y en el más cálido (agosto) de 29 °C (Funes-Rodríguez
2014, Ruíz-Ramírez et al. 2017). Sin embargo, la mayor et al. 2007).
parte de estos trabajos se han realizado para el norte del
Golfo de México y al sur del Golfo de California; por tal

1
Diario Oficial de la Federación (DOF). 2015. Norma Oficial Mexicana NOM-016-SAG/PESC-2014. Para regular la pesca de lisa y liseta o lebrancha en aguas
de jurisdicción federal del Golfo de México y Mar Caribe, así como del Océano Pacífico, incluyendo el Golfo de California. Ciudad de México, México, 4 pp.

2
Villaseñor R & A González. 1990. Aspectos reproductivos de lisa blanca Mugil curema (Valenciennes 1838 Pisces: Mugilidae) en aguas estuarinas marinas
de San Blas, Nayarit, México. II Congreso de Ciencias Marinas. La Habana, Cuba, p. 233 [resumen].

Vol. 56, N°1, 2021 51

Revista de Biología Marina y Oceanografía
 Figura 1. Ubicación geográfica del área de estudio, zonas de muestreo en recuadros se localizan en ambas costas de Baja California Sur / Geographic
location of the study area, boxed sampling areas are located on both coasts of Baja California Sur

Muestreo Estructura de tallas y relación peso-longitud

A partir de la captura de la flota artesanal se recolectaron Se analizó la estructura de tallas por mes, agrupando los
690 organismos en BLP y 865 en BM, desde el 2010 a organismos en intervalos de 10 mm. Las diferencias en
2013. En cada mes de manera aleatoria se seleccionaron longitud promedio entre sexos y localidades se evaluaron
algunas embarcaciones y se obtuvo información de hasta 40 mediante la prueba Mann-Whitney (U) usando el programa
organismos, buscando representar la estructura de tallas de STATISTICA 7,0 (StatSoft 1995)3, y el tipo de crecimiento
la captura. La identificación de los peces se realizó con base a partir de la relación potencial peso-longitud (PT-LT):
en el trabajo de Ibáñez & Gallardo-Cabello (2005). A cada
organismo se le registró la longitud total (LT ± 0,1 cm), peso PT= a ⋅ LT b
total y eviscerado (PT y PE, respectivamente ± 0,1 g), se
extrajeron las gónadas e hígado y se pesaron (PG y PH ± 0,1 donde, PT es el peso total estimado, LT longitud total
g, respectivamente). El sexo y estadio de madurez se asignó del organismo, a y b son los coeficientes de la ecuación
por apreciación visual de acuerdo con Marin et al. (2003). (intercepto y exponente, respectivamente). Posteriormente
Las gónadas se fijaron en formol al 10% preparado en agua se comprobó la hipótesis de isometría b = 3 mediante una
de mar. Una sección (alrededor de 1 cm de ancho) del lóbulo prueba t (Pauly & Munro 1984). Las diferencias en el valor
izquierdo fue extraída para su procesamiento de acuerdo con de la pendiente (b) entre sexos y localidades se determinaron
la técnica histológica: deshidratación en alcohol, inclusión mediante un análisis de covarianza (ANCOVA).
en parafina, cortes con micrótomo (3 a 5 µm de grosor), y
tinción con hematoxilina-eosina. Para asignar la fase de
desarrollo cada laminilla fue evaluada por dos lectores de
manera independiente, siguiendo una modificación de la
escala y estandarización de términos propuesta por Brown-
Peterson et al. (2011) y Lowerre-Barbieri et al. (2011) (Tabla
1). Se seleccionaron algunas gónadas al azar para examinar
distintas secciones transversales de todo el lóbulo sin
detectar diferencias en estas secciones en el desarrollo de la
gametogénesis para esta especie. En el caso de las hembras,
se tomaron mediciones del diámetro de aproximadamente
200 células por cada fase de desarrollo ovárico (en promedio
30 células por ovario), sólo se midieron aquellas células que
presentaron un núcleo definido. 3
StatSoft. 1995. STATISTICA (data analysis software system), version
7.0. <www.statsoft.com>

52 Salgado-Cruz et al.
Aspectos reproductivos de Mugil curema en BCS, México
Tabla 1. Criterio histológico para asignar el estadio reproductivo una vez ocurrida la diferenciación sexual de Mugil curema. Modificado de Lowerre-
Barbieri et al. (2011) / Histological criteria to assign the reproductive stage after Mugil curema sexual differentiation has occurred. Modified from
Lowerre-Barbieri et al. (2011)

Aspectos reproductivos Shapiro-Wilks (STATISTICA 7,0)3, fue significativa en

Se describió el patrón reproductivo y el análisis de los todos los casos (IGS, IHS, y FC: P < 0,05); para evaluar
cambios en la madurez gonadal durante un ciclo anual, a los cambios mensuales en los valores de cada índice, se
partir de cinco métodos complementarios para ambos sexos utilizó un ANOVA no paramétrico (Kruskal-Wallis). La
por separado: (1) La apreciación visual macroscópica de las relación mensual entre el FC, el IGS y el IHS por sexos fue
gónadas utilizando una escala morfocromática (Marin et estimada a partir de la prueba de correlación por rangos de
al. 2003); (2) análisis microscópico del desarrollo gonadal; Spearman (rs). Para comparar y determinar si la proporción
(3) índice gonadosomático (IGS), como indicador de los sexual difiere de la esperada 1:1, se estimó la proporción
cambios en la relación porcentual entre el peso del pez sexual total, mensual y por grupo de talla mediante la
y el peso de las gónadas (Lucano-Ramírez et al. 2014); prueba Chi cuadrada χ2 con corrección por continuidad de
(4) factor de condición (FC), bajo el supuesto de que Yates (Zar 2010):
existe una relación inversa con el IGS, que generalmente
(
 f − f − 0,5
)
2

coincide con el periodo de madurez gonádica (Sánchez- 2
X Yates = ∑
i iesp 
Cárdenas et al. 2007) y (5) índice hepatosomático (IHS),  fiesp 
 
a partir de que el número y tamaño de los hepatocitos
(consecuentemente el peso del hígado) en el caso de las donde, f i es la frecuencia de machos o hembras
hembras, está relacionado con la vitelogénesis (Albieri et observada y fiesp la esperada.
al. 2009). Los índices anteriores se calcularon a partir de
Se estimó la longitud a la cual el 50% de los individuos
las siguientes ecuaciones (Rodríguez-Gutiérrez 1992):
dentro de un intervalo de talla han alcanzado la madurez
sexual (L50%), ajustando un modelo logístico (Lysack
 PG  1980) a la proporción de organismos maduros por dicho
=IGS   ⋅100
 PE − PG  intervalo (10 mm):

 P  1
FC  E b  ⋅100
= Pi =
 LT 
(1 + e  − r ( LTi − L50% ) 
)
P 
IHS  H
=  ⋅100 donde, Pi es la proporción de organismos maduros
 PE 
en el intervalo de talla i, LTi es la clase de talla del
intervalo i, r representa la velocidad a la que se alcanza la
donde, b es el valor de la pendiente de la relación madurez sexual y L50% es la talla a la cual el 50% de los
potencial entre PT y LT. La prueba de normalidad, organismos de la población son sexualmente maduros.

Vol. 56, N°1, 2021 53

Revista de Biología Marina y Oceanografía
 El ajuste del modelo se realizó minimizando la función Resultados
de verosimilitud objetiva con el algoritmo de búsqueda
directa de Newton (Kutner et al. 2004, pp. 515-518), Estructura de tallas y pesos
según la siguiente ecuación que asume una distribución
En el total de organismos examinados, la longitud total
binomial (Jacob-Cervantes & Aguirre-Villaseñor 2014).
(LT) varió entre 254 y 405 mm en BLP y de 244 a 455 mm
en BM, y el peso total (PT) de 139 a 595 g y de 133 a 901
n   P   n  g, respectivamente. Los peces de BM (330,1 mm de LT y
− LnL =−∑ i =1  mi ⋅ Ln  i  + ni ⋅ Ln (1 − Pi ) + Ln  i  
 1 − Pi   mi   326, 4 g de PT) fueron en promedio más grandes y pesados

(Prueba U: Z= -5,35, P < 0,05) que en BLP (323,7 mm de
donde ni es el número total de organismos dentro de la LT y 309,2 g de PT). En ambas localidades las hembras
clase de talla i y mi es el número de organismos maduros (H) conformaron la mayor parte de la muestra (84% en
dentro de la clase de talla i. BLP y 74% BM) y presentaron tallas y pesos mayores que
los machos (M), en BLP (U: Z= -7,87, P < 0,05): 326,6
siendo: (H) y 303,1 (M) mm de LT y 316,2 (H) y 262,7 g (M) de
PT, y en BM (BM U: Z= -10,15, P < 0,05): 336,5 (H) y
 ni  ni !
m  = 312,3 (M) mm de LT y 343,4 (H) y 280,6 g (M) de PT. En
 i ( i
( n − m i ) !⋅ mi ) BLP las mayores frecuencias (n > 15) en los machos se
presentaron a los 295 y 305 mm de LT; y en las hembras
Este parámetro se calculó para cada localidad y sexo, (n > 100) a los 315 y 335 mm de LT (Fig. 2). En BM las
las diferencias estadísticas entre estos valores fueron mayores frecuencias en machos (n > 20) fueron a los 315
evaluadas a partir del análisis de los residuos de la suma de y 325 mm de LT y en hembras (n > 80) a los 335 y 345
cuadrados (ARSS) (Zar 2010). Los intervalos de confianza mm de LT (Fig. 2).
(al 95%) de la L50% se estimaron a partir del cálculo del
perfil de verosimilitud suponiendo una distribución χ2, con
m grados de libertad (Polacheck et al. 1993).

Figura 2. Distribución de frecuencia de tallas para hembras y machos de Mugil curema en a) Bahía de La Paz (BLP) y b) Bahía Magdalena (BM) /
Length frequency distribution for females and males of Mugil curema from a) Bahía de La Paz (BLP) and b) Bahía Magdalena (BM)

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Aspectos reproductivos de Mugil curema en BCS, México
 Relación peso-longitud Características del ovario
Se identificó una alta correspondencia entre la LT y Se identificaron 4 estadios de desarrollo gonadal. Los
el PT, tanto para BLP como para BM (R2 > 0,80). En ovarios en estadio inmaduro (I) se caracterizaron por ser
ambas localidades el crecimiento de la liseta presentó dos lóbulos alargados y delgados de longitud similar, de
alometría negativa (b= 2,4 en BLP y b= 2,6 en BM), coloración transparente a amarillo, con forma semicircular
mayor incremento en longitud que en peso (Fig. 3), no y una pequeña arteria dispuesta longitudinalmente.
se detectaron diferencias significativas en el valor de Microscópicamente los ovarios presentan ovogonias (Og)
la pendiente (b) de la relación LT-PT entre localidades y ovocitos en crecimiento primario con un diámetro que va
(ANCOVA: F(1, 1551)= 3,1, P = 0,07), ni entre sexos en cada de 38,5 a 82,0 µm (62,1 ± 10,8 µm, promedio y desviación
localidad (ANCOVA: F(1, 655)= 1,56, P = 0,21 BLP y F(1, 804)= estándar respectivamente), en las fases perinucleolar inicial
3,36, P = 0,067 BM). (Opi) y final (Opf) (Fig. 4a). En el estadio en desarrollo
(II) los lóbulos incrementaron su tamaño y su forma

Figura 3. Relación peso-longitud de Mugil curema por sitio de muestreo. a) Bahía de La Paz y b) Bahía Magdalena / Mugil curema length-weight
relationship by sampling site. a) Bahía de La Paz and b) Bahía Magdalena

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Revista de Biología Marina y Oceanografía
 Figura 4. Proceso de maduración del ovario de Mugil curema. A) Ovario inmaduro con células en crecimiento primario, en la fase de perinucleolar
inicial (Pi) y final (Pf); B) Ovario en desarrollo con células en la fase de alveolos corticales (AC) y vitelogénesis inicial (Vtg1); C, D) Ovario maduro
con células en la fase de vitelogénesis terciaria (Vtg3) y migración de la vesícula germinal (Mvg); E-F) Células en fase AC y Mvg en proceso atresia
(Atr). Og: Ovogonia / Maturation process of the ovary of Mugil curema. A) Immature ovary with cells in primary growth, in the initial (Pi) and final (Pf)
perinucleolar phase; B) Developing ovary with cells in the cortical alveoli phase (AC) and initial Vitellogenesis (Vtg1); C, D) Mature ovary with cells in the
phase of tertiary vitellogenesis (Vtg3) and migration of the germinal vesicle (Mvg); E-F) Cells in AC phase and Mvg in atresia process (Atr). Og: oogonia

redondeada es evidente, el color amarillo es más intenso amarillo pálido, aspecto liso, turgente y forma redondeada,
y se distingue la presencia de vasos sanguíneos paralelos fue posible distinguir a simple vista los ovocitos (en forma
a la arteria. Pueden identificarse histológicamente ovocitos de gránulos). Microscópicamente se observaron algunos
en la fase de alveolos corticales (AC) con diámetro de 85,9 ovocitos en vitelogénesis secundaria (Vtg2) con diámetro
a 124,5 µm (106 ± 11,9 µm) y ovocitos que inician con el de 181,1 a 377,1 µm (277,7 ± 41 µm), la mayor parte
proceso de la vitelogénesis (Vtg1) con diámetro de 141,6 en vitelogénesis terciaria (Vtg3) diámetro de 245,2 a
a 232,1 µm (186,7 ± 22,17 µm) (Fig. 4b). La presencia 405,4 (354,6 ± 34,7 µm) (Fig. 4c) y algunos en la fase de
de AC es el marcador definitivo que da pauta al inicio del migración de la vesícula germinal (Mvg) con un diámetro
periodo reproductivo. Los ovarios en estadio de madurez de 405,9 a 656,5 µm (472,5 ± 56,8 µm) (Fig. 4d). En el
(III) se identificaron macroscópicamente por un incremento estadio desovado (IV) los ovarios presentan lóbulos de
considerable en el tamaño de los lóbulos. Presentaron color menor tamaño que el estadio anterior, apariencia arrugada

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Aspectos reproductivos de Mugil curema en BCS, México
y de coloración rojiza a púrpura. Histológicamente este triangular en un corte transversal. También se observó bien
estadio se caracterizó por presentar ovocitos en crecimiento diferenciada la arteria longitudinal. Microscópicamente
primario, algunos en AC y folículos que contenían al el testículo se compone por cistos (Ec) conformados
ovocito antes de ser liberado (folículos postovulatorios, por Sg, espermatocitos primarios (Ep), espermatocitos
Fpo). En ambas localidades se identificaron ovarios con secundarios (Es) y espermátidas (Et) (Fig. 5b). Conforme
células en proceso de atresia folicular (Atr), principalmente continuó el desarrollo del testículo (estadio III o desarrollo
en ovocitos característicos del estadio en desarrollo (Fig. tardío), los lóbulos incrementaron considerablemente su
4e) y madurez (Fig. 4f). tamaño y peso, y su coloración blanca se hizo más intensa.
En contraste con el estadio anterior, los Ec contienen
Características del testículo todas las etapas de la espermatogénesis, Sg, Ep, Es, Et y
espermatozoides (Ez) (Fig. 5c); sin embargo, la liberación
A partir de las características morfológicas de los testículos
de Ez de los cistos hacia los conductos no ocurre aún. El
el proceso de maduración se dividió en cuatro estadios de
estadio IV se caracterizó por lóbulos turgentes y color
madurez. En el estadio I la coloración de los testículos
blanco pálido, de gran tamaño y forma triangular. La
varía de gris a transparente, los lóbulos son alargados
arteria longitudinal en cada lóbulo es muy evidente.
y delgados con paredes lisas. Microscópicamente
Microscópicamente se identificaron Ez acumulados dentro
presentaron sólo espermatogonias (Sg) en el epitelio
de los Ec y en los conductos deferentes (Cd) (Fig. 5d).
germinal (GE) (Fig. 5a). En el estadio II, se incrementa
el tamaño de los lóbulos que se observan de forma

Figura 5. Proceso de maduración del testículo de Mugil curema. A) Testículo inmaduro con células en la fase de espermatogonias (Sg); B) Testículo
en estadio de desarrollo temprano con células en la fase de Sg, espermatocito primario (Ep) y espermatocito secundario (Es); C) Testículo en
desarrollo tardío con todas las fases celulares de la espermatogénesis Sg, Ep, Es, espermátida (Et) y espermatozoides (Ez); D) Testículo capaz de
desovar (IV) con Ez acumulados en espermatocistos (Ec) y en los conductos deferentes (Cd). Células de Sertoli (CS) / Testicular differentiation in
Mugil curema. A) Immature testicle with cells in the spermatogonial phase (Sg); B) Testis in early development stage with cells in the Sg phase, primary
spermatocyte (Ep) and secondary spermatocyte (Es); C) Late developing testis with all the cellular phases of the spermatogenesis Sg, Ep, Es, spermatids
(Et) and spermatozoa (Ez); D) Testicle capable of spawning (IV) with Ez accumulated in spermatocysts (Ec) and in the vas deferens (Cd). Sertoli cells (CS)

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Revista de Biología Marina y Oceanografía
 Actividad reproductiva
En ambas zonas se detectaron peces en estadios III y
IV durante la mayor parte del año (n= 231 en BLP y n=
204 en BM), sin embargo, el patrón reproductivo anual
fue distinto en las dos localidades. Se identificaron dos
periodos reproductivos en BLP, el primero de mayor
duración y porcentaje (marzo-junio, 49%) que el segundo
(octubre-noviembre, 22%) (Fig. 6). En BM se presentó
un solo periodo reproductivo durante el año, con mayor
amplitud e intensidad (abril-agosto, 82%) que en BLP Figura 6. Número de peces en estadios maduro y desovado en un
(Fig. 6). La temporada del año en la que se registró menor año promedio (2010-2013) de Mugil curema en Bahía de la Paz (BLP)
frecuencia de organismos maduros fue durante septiembre y Bahía Magdalena (BM) / Number of mature fish in mature and
y diciembre-febrero en BLP, y septiembre-marzo en BM. spawning stages in an average year (2010-2013) of Mugil curema in
Bahía de la Paz (BLP) and Bahía Magdalena (BM)

Índice gonadosomático
Se detectaron diferencias significativas en los valores Índice hepatosomático
mensuales del IGS en ambas localidades para ambos sexos Las diferencias entre los valores promedio mensuales del
(Kruskal-Wallis ANOVA: H(11, 82)= 23,14, P < 0,05 para IHS fueron significativas en ambas localidades y sexos
machos y H(11, 574)= 62,7, P < 0,05 para hembras en BLP; (Kruskal-Wallis ANOVA: H(11, 71) = 25,854, P < 0,05 para
y H(10, 162) = 77,09, P < 0,05 para machos y H(10, 640)= 298,8, machos y H(11, 542) = 38,28, P < 0,05 para hembras en BLP;
P < 0,05 para hembras en BM), cuyo patrón mostró dos y H(10, 143)= 37,11, P < 0,05 para machos y H(10, 594)= 95,84,
máximos (junio-julio y octubre-noviembre) en BLP; y uno P < 0,05 para hembras en BM). Los menores valores del
en mayo-agosto en BM (Fig. 7). En ambas localidades se IHS en BLP se registraron en julio y diciembre-enero, y
detectó una correlación positiva significativa (rs= 0,6, P < los máximos en febrero y agosto-septiembre; en BM los
0,05, en BLP y rs= 0,76, P < 0,05, en BM) entre las series, mínimos de octubre-marzo, y el máximo desde mayo-
sugiriendo sincronía en la maduración entre machos y septiembre (Fig. 7). Se identificó un patrón temporal
hembras. similar del IHS entre hembras y machos (rs= 0,56 en BLP
y rs= 0,78 en BM).

Figura 7. Variación mensual del índice gonadosomático (IGS), índice hepatosomático (IHS) y factor de condición (FC) en hembras y machos de
Mugil curema en Bahía de La Paz (BLP) y Bahía Magdalena (BM). rs: valor de la correlación de Spearman / Monthly variation of the gonadosomatic
index (IGS), hepatosomatic index (IHS) and condition factor (FC) for Mugil curema females and males in Bahía de La Paz (BLP) and Bahía Magdalena
(BM). rs: Spearman correlation value

58 Salgado-Cruz et al.
Aspectos reproductivos de Mugil curema en BCS, México
 Factor de condición distinta de la esperada (χ2= 0,26, P > 0,05). En el análisis
Se identificó un cambio significativo en los promedios por de la proporción sexual por grupo de talla, se registró que
mes del FC en ambas localidades y sexos (Kruskal-Wallis después de los 366,7 mm de LT en BLP y 398,9 mm LT en
ANOVA: H(11, 80)= 18,25; P < 0,05 para machos y H(11, 561)= BM los machos están prácticamente ausentes, y que sólo en
36,96; P < 0,05 para hembras en BLP y H (10, 158)= 38,17; P < el grupo de talla menor (281,2 y 280,4 mm LT en BLP y en
0,05 para machos y H (10, 618)= 46,84; P < 0,05 para hembras BM, respectivamente) el número de hembras y machos es
en BM), con valores máximos en BLP durante julio- similar, sin embargo, en los restantes las hembras superan
agosto, y mínimos en mayo-junio. En BM la tendencia a los machos.
fue ascendente, los máximos durante la segunda mitad del
año (Fig. 7). Las hembras y machos presentaron sincronía Longitud media de madurez sexual (L50%)
en la tendencia mensual del FC (rs= 0,83 en BLP y rs= 0,9 La hembra (H) y el macho (M) de menor talla con
en BM). gónadas maduras en BLP midieron 280 y 278 mm de
LT respectivamente, y en BM 284 y 265 mm de LT,
Proporción sexual respectivamente. En ambas localidades se detectaron
Para el total de organismos analizados en BLP la proporción diferencias significativas en la L50% entre sexos (ARSS:
sexual fue de 1,0H:0,02M (χ2= 372, P < 0,001), y en BM F= 6,24, P < 0,05 en BLP y F= 7,8, P < 0,05 en BM), los
de 1,0H:0,1M (χ2= 275, P < 0,001), en ambos sitios machos maduraron en promedio a menor longitud que las
significativamente distinta de la esperada 1:1. Durante la hembras. En BLP se estimó una L50% para machos de 268,9
mayor parte de los meses muestreados la proporción de mm de LT (intervalo de confianza al 95%: 257,8-278,2
hembras fue significativamente mayor que la de machos mm) y 286,9 mm de LT (279,4-292,2 mm) para hembras,
en ambas localidades. En BM, sólo durante septiembre y en BM de 287,8 mm de LT (268,4-294,4) para machos
los machos fueron más abundantes que las hembras, sin y 317,5 mm de LT (312,2-324,6) para hembras (Fig. 8).
embargo, dicha proporción no fue significativamente

Figura 8. Longitud media de madurez sexual (L50%) de hembras (H) y machos (M) de Mugil curema en a) Bahía de La Paz (BLP) y b) Bahía Magdalena
(BM) / Average length of sexual maturity (L50%) of females (H) and males (M) of Mugil curema in a) Bahía de La Paz (BLP) and b) Bahía Magdalena (BM)

Vol. 56, N°1, 2021 59

Revista de Biología Marina y Oceanografía
 Discusión promedio de los organismos en cada zona (BLP < BM),
El presente estudio es el primero en abordar aspectos sobre ya que valores más bajos de b coinciden con especímenes
la estructura de tallas, relación peso-longitud y biología de menor longitud, más jóvenes y menos robustos
reproductiva de Mugil curema en ambas costas de Baja (Ibáñez 2015). También se ha reportado que diferencias
California Sur, a partir de información de organismos en el valor de este parámetro puedan estar relacionadas
adultos y análisis histológico. con la latitud, ya que Mugil curema tiende a adaptarse
mejor a los ambientes tropicales (Moore 1974). Tomando
en cuenta lo sugerido por Ibáñez (2015), respecto a la
Estructura de tallas influencia del muestreo en el índice de alometría, se tiene
El intervalo de tallas registrado en ambas localidades claro que en el presente trabajo faltó incluir a organismos
fue menos amplio al reportado para la misma especie en juveniles dentro del análisis, para que las diferentes etapas
otros sitios del Pacífico mexicano (Gallardo-Cabello et de crecimiento fueran representadas. Sin embargo, este
al. 2005, Ruíz-Ramírez et al. 2017), y Golfo de México estudio proporciona información valiosa referente a la
(Ibáñez & Gallardo-Cabello 1996, Ibáñez & Gallardo- composición de la captura comercial.
Cabello 2004). Sin embargo, en BM se registraron las
mayores tallas para la especie (455 mm de LT) tanto en
Características de ovarios y testículos
costas mexicanas (Ibáñez-Aguirre & Gallardo-Cabello
1996, Ibáñez & Gallardo-Cabello 2004, Gallardo-Cabello Las características macroscópicas de los ovarios y testículos
et al. 2005, Ruíz-Ramírez et al. 2017), como en costas de M. curema fueron semejantes a las señaladas por la
del Atlántico suroccidental (Marin et al. 2003, Oliveira mayoría de los autores que han abordado la reproducción
et al. 2011, Fernandez & Dias 2013). La ausencia o poca de esta especie (Lucano-Ramírez & Michel-Morfín 1997,
representación de organismos juveniles en este trabajo, Marin et al. 2003, Ibáñez & Gallardo-Cabello 2004,
quizás sea un efecto asociado al tipo de redes empleadas Solomon & Ramnarine 2007, Albieri 2009, Cabral-Solís et
en su captura (Vazzoler 1996), debido a que la luz de malla al. 2010, Oliveira et al. 2011, Ibáñez & Colín 2014, Ruíz-
tiene gran influencia en la talla promedio de organismos Ramírez et al. 2017). En el presente estudio, se identificó
capturados (Cabral-Solís 1999, Cabral-Solís et al. 2007); que en ambas localidades las hembras presentaron un
o bien, a la existencia de segregación por clase de talla desarrollo gonadal sincrónico por grupos (dos grupos
en el área de captura (Ould-Mohamed-Vall 2004), ya de ovocitos en el ovario maduro, el primero en fase de
que, generalmente los organismos de tallas menores crecimiento primario y el otro en post-vitelogénico), lo
permanecen en lagunas y esteros hasta alcanzar la talla que sugiere un desove total de la especie. Patrón similar
adecuada para la reproducción (Ditty & Shaw 1996). La al reportado por Albieri et al. (2009) en Venezuela,
diferencia en longitud y peso entre sexos (hembras más Fernández & Dias (2013) en Brasil, y Ruíz-Ramírez et
grandes y pesadas que machos) identificada en el presente al. (2017) en Jalisco, México. Sin embargo, este tipo
trabajo, coincide con lo reportado en la mayoría de los de desarrollo no coincide con lo descrito por Solomon
estudios referentes a Mugil curema (Ibáñez & Gallardo- & Ramnarine (2007) en Trinidad y Tobago, quienes
Cabello 1996, Lucano-Ramírez & Michel-Morfín 1997, identificaron hasta tres grupos de ovocitos en diferentes
Gallardo-Cabello et al. 2005, Solomon & Ramnarine fases de desarrollo (perinucleolares, vitelogénesis inicial y
2007, Oliveira et al 2011, Ruíz-Ramírez et al. 2017). post-vitelogénicos). A partir de ello los autores sugirieron
Esta estrategia se fundamenta en la capacidad de mejorar que la liseta puede ser catalogada como un desovador
la condición corporal y la acumulación de reservas en múltiple, y que teniendo en cuenta la capacidad adaptativa
lípidos con el tamaño y la edad (Lambert et al. 2003), lo que presentan las especies al estar sometidas a distintos
que conduce a una mayor fecundidad (Nikolsky 1963, gradientes ambientales (Wootton 1992), tales diferencias
Wootton 1992). podrían ser consecuencia de que se trate de poblaciones
completamente aisladas, cuyas tácticas reproductivas se
definen a partir de las particularidades de cada región
Relación peso-longitud (Pacífico mexicano, Caribe y Suroeste del Atlántico).
En ambas localidades se identificó una relación alométrica
La descripción microscópica del desarrollo gonadal en
negativa (2,4 en BLP y 2,6 en BM), los valores coinciden
machos implicó un análisis más detallado de la estructura.
con el intervalo (2,39 a 3,11) reportado para la especie
Esto debido a factores como la disminución del tamaño de
en otras zonas del Pacífico mexicano y Golfo de México
las células conforme avanza la maduración, la presencia
(Lucano-Ramírez & Michel-Morfín 1997, Ibáñez 2015).
simultánea en la misma gónada de células en más de dos
Este resultado sugiere que las capturas en ambas localidades
fases de desarrollo, células maduras en estadios que aún
del presente estudio están compuestas principalmente por
no son aptos para el desove (fase de desarrollo tardío) y
adultos jóvenes (Ibáñez 2015). En BM se presentó un
la capacidad de los machos de mantenerse en condiciones
valor mayor de b que en BLP, dicha diferencia, aunque
de desove durante gran parte de la temporada reproductiva
no significativa, quizás se relacione con el tamaño y peso

60 Salgado-Cruz et al.
Aspectos reproductivos de Mugil curema en BCS, México
(Brown-Peterson et al. 2011). Sin embargo, fue posible ambientales, como la estación húmeda o temporada de
clasificar a todos los machos analizados y detectar una lluvias (Yáñez-Arancibia 1976, Albieri et al. 2009), los
sincronía con el proceso de maduración en hembras, tal cambios en la TSM (Ibáñez & Gutiérrez-Benítez 2004),
como señalan Oliveira et al. (2011), Fernandez & Dias cambios en el fotoperiodo y productividad primaria
(2013) y Ruiz-Ramírez et al. (2017). En algunos casos, (Solomon & Ramnarine 2007), y eventos de surgencias
después del periodo de máxima actividad reproductiva, se (Marin et al. 2003).
identificaron machos con gónadas en fase de regresión, sin
embargo, no fueron incluidos en la categoría de capacidad Índice gonadosomático, índice hepatosomático
de desove, debido a que se consideraron como organismos y factor de condición
en receso reproductivo.
El FC y el IHS se han utilizado para evaluar la condición
fisiológica de los peces y relacionarla con el IGS (Albieri
Ciclo reproductivo et al. 2009), bajo el fundamento de que los organismos
Generalmente, los peces se reproducen cuando las emplean la energía hepática y grasa corporal durante el
condiciones ambientales incrementan la probabilidad de proceso de gametogénesis (Kanak & Tachihara 2008).
supervivencia de las larvas, evitando periodos de baja En este sentido, se sugiere que en ambas localidades
disponibilidad de alimento y por consecuencia un lento estudiadas la liseta presenta una sincronía entre sexos en el
crecimiento (Chellappa et al. 2010), en este sentido, es proceso de maduración y desove (partición del IGS similar
probable que, en el presente estudio, las diferencias en entre hembras y machos), al igual que la condición corporal
la periodicidad reproductiva de la liseta entre localidades (comportamiento temporal cercano en el IHS y FC).
puedan estar relacionadas con la variabilidad ambiental También, fue posible identificar una asociación positiva no
(Albieri et al. 2010). En zonas subtropicales, como es significativa entre el IGS y el IHS, esto podría sugerir que
el caso de BLP y BM, los cambios en temperatura y el existe una relación entre el incremento en masa del hígado
fotoperiodo juegan un papel preponderante en el ciclo y la temporada reproductiva, ya que este órgano cumple
de vida de los peces, principalmente en la reproducción un papel importante durante la acumulación de lípidos y
(Estrada-Godínez et al. 2014). Por ejemplo, Reyes- la síntesis de vitelogénina, por lo que tiende a incrementar
Salinas et al. (2003) reportan una tendencia estacional el número y el tamaño de los hepatocitos (Saborido-Rey
en la productividad primaria (PP) en BLP, con máximos 2008). En el caso del FC, en ambas localidades se detectó
en marzo (16 mg C m-3h-1) cuando se incrementan el una tendencia similar con respecto a la del IGS, sin
fotoperiodo y la TSM y octubre (5 mg C m-3h-1) diminución embargo, esta no fue significativa, lo cual podría sugerir
del fotoperiodo y de la TSM. Eventos que coinciden con que el proceso de maduración tiene poca o nula influencia
los dos picos reproductivos observados en este estudio, en la condición corporal (composición muscular) en M.
lo que puede sugerir una posible sincronización del curema, al menos en BLP y BM, y que quizás la energía
desarrollo gametogénico con un intervalo similar de TSM necesaria para garantizar el éxito reproductivo provenga
entre 23 y 26 °C (Reyes-Salinas et al. 2003) y el desove en mayor proporción de fuentes alternas, como la grasa
con el periodo de alta PP. Por otro lado, es posible que la visceral acumulada (Kanak & Tachihara 2008). Estos
liseta sincronice su periodo de reposo reproductivo con resultados contrastan con lo reportado por Cabral-Solís et
los meses más cálidos del año (agosto y septiembre) con al. (2010) y Ruíz-Ramírez et al. (2017) para M. curema
TSM promedio entre 28 y 31°C, y de menor PP (2 mg C en costas de Colima y Jalisco, en el Pacífico mexicano,
m-3h-1) (Reyes-Salinas et al. 2003), ya que, durante este respectivamente, ya que estos autores observaron
periodo se registró la menor proporción de organismos incrementos del FC en los meses que ocurrieron desoves.
maduros durante los 4 años de muestreo (8%). Es posible
inferir una relación similar en BM, cuyo inicio y fin del Proporción sexual
periodo reproductivo coincide con los meses en los que se
Tanto en BLP como en BM durante la mayor parte del
registra la menor y mayor TSM (marzo-abril con 17,2 °C
periodo de estudio la proporción sexual fue distinta de
y agosto-septiembre con 26 °C) (Sánchez-Montante et al.
lo esperado teóricamente (1H:1M) (Nikolsky 1963), con
2007). Los meses con mayor proporción de organismos
un claro dominio en el número de hembras sobre el de
maduros en BM (mayo-julio) coinciden con un intervalo
machos. Estos resultados sugieren que durante casi todo
de TSM de 19 a 23 °C, además de una mayor PP y
el año gran parte de la población explotada dentro de
acumulación de materia orgánica. En contraste, los meses
ambas bahías está conformada por hembras (>70%). Lo
en los que existe un reposo reproductivo coinciden con
que coincide con la mayoría de los trabajos sobre Mugil
las temperaturas más altas del año y menor productividad
curema efectuados en el Pacífico mexicano (Lucano-
primaria (Palomares-García & Gómez-Gutiérrez 1996).
Ramírez & Michel-Morfín 1997, Cabral-Solís et al. 2010,
Otros estudios referentes a la liseta también han sugerido
Ruíz-Ramírez et al. 2017), como en el Golfo de México
sincronía entre el periodo de desove y algunas variables

Vol. 56, N°1, 2021 61

Revista de Biología Marina y Oceanografía
 (Ibáñez & Gallardo-Cabello 2004, Ibáñez & Colín 2014) y resultaron mayores a los reportados para esta especie en
en las costas de Brasil (Albieri et al. 2009, 2010; Fernández costas de México y Brasil (Tabla 2). La característica de
& Días 2013). A diferencia del estudio de Oliveira et al. una maduración relativamente tardía puede tener algunas
(2011) realizado en la costa noroeste de Brasil, en donde ventajas de supervivencia, por ejemplo, en las hembras
se obtuvo una proporción igual a la esperada (1H:1:M). de algunos mugílidos, la fecundidad y calidad de los
Estas diferencias entre la cantidad de hembras y machos, ovocitos están directamente relacionadas con el tamaño
puede deberse a una segregación por clase de edad y sexo, corporal (Ibáñez & Colín 2014). Por lo tanto, si la talla de
ya que, en especies del género Mugil, generalmente los madurez sexual es mayor en esta zona, es posible que la
machos permanecen la mayor parte del tiempo en zonas fecundidad y la calidad de los ovocitos también lo sean
alejadas de la costa (Ould-Mohamed-Vall 2004), o bien, a (Lowerre-Barbieri et al. 2011). Es importante tener en
causas como diferencias en la mortalidad, el crecimiento, cuenta que, en ambas localidades del presente estudio,
la longevidad, la actividad sexual, las tasas de migración, las tallas promedio de captura (323 y 330 mm LT en BLP
zonas de crianza y desove (Wootton 1992). y BM, respectivamente) fueron cercanas a la L50%, por tal
motivo, se recomienda tener precaución en el tamaño de
Longitud media de madurez sexual luz de malla empleado para la captura de liseta en ambas
costas de BCS, de manera que la mayoría de los organismos
Un aspecto de gran interés en la ecología de la reproducción
hayan tenido la oportunidad de reproducirse al menos una
es el hecho de que la edad y talla media de madurez sexual
vez antes de ser capturados, tal como proponen Cabral-
puede variar dentro de una misma especie, ya sea espacial
Solís et al. (2007) para la pesca artesanal en Laguna de
o temporalmente (Saborido-Rey 2008). En este sentido,
Cuyutlán, Colima, México.
el presente estudio detectó diferencias significativas
en el valor de L50% entre localidades y sexos, en BM la
liseta madura a mayores tallas que en BLP, y en ambas Agradecimientos
localidades las hembras maduran a una talla mayor que los Este estudio fue financiado por el Instituto Politécnico
machos (aproximadamente de 20 a 30 mm de diferencia). Nacional (IPN). LSC recibió una beca de posgrado de
Resultado que se ha reportado anteriormente para la especie CONACyT y del Programa de Estímulo Institucional de
(Ruíz-Ramírez et al. 2017) y otros mugílidos (Kendall Formación de Investigadores del IPN. CQV y FAGD son
& Gray 2008), sin embargo, también se ha observado lo miembros de la Comisión de Operación y Fomento de
contrario (Ibáñez & Gallardo-Cabello 2004, Oliveira et Actividades Académicas de IPN, Estímulos al Desempeño
al. 2011). McDonough et al. (2005), argumentan que tal de los Investigadores de IPN y Sistema Nacional de
variación en la L50% está condicionada por las características Investigadores-CONACYT. Agradecemos a todos los
particulares de cada especie e incluso de cada población, involucrados en la recolección y procesamiento del
por tanto, en el caso de especies detritívoras, de talla material biológico para este estudio. Además, agradecemos
grande y vida relativamente longeva como la liseta, la a tres revisores anónimos por sus comentarios constructivos
madurez tiende a alcanzarse a tallas y edades mayores. En que mejoraron el contenido y la presentación de nuestro
ambas localidades del presente estudio los valores de L50% estudio.

Tabla 2. Longitud media de madurez sexual (L50%) de Mugil curema estimada por diversos autores / Average sexual maturity length (L50%) for Mugil
curema estimated by various authors

62 Salgado-Cruz et al.
Aspectos reproductivos de Mugil curema en BCS, México
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Recibido el 8 de abril de 2020 y aceptado el 16 de marzo de 2021

Vol. 56, N°1, 2021 65

Revista de Biología Marina y Oceanografía