Programa de Estudios de Posgrado

CAMBIOS EN LA BIODISPONIBILIDAD DE
ELEMENTOS TRAZA ASOCIADOS A
PROCESOS DE EUTROFIZACIÓN EN
SISTEMAS LAGUNARES DEL GOLFO DE
CALIFORNIA

TESIS
Que para obtener el grado de

Doctor en Ciencias

Uso, Manejo y Preservación de los Recursos Naturales

(Orientación en Ecología)

Presenta
HÉCTOR HUGO VARGAS GONZÁLEZ

La Paz, Baja California Sur, enero de 2018

 i

ACTA DE LIBERACIÓN DE TESIS

En la Ciudad de La Paz, B. C. S., siendo las 10:00 horas del día 12 del mes de
enero del 2018, se procedió por los abajo firmantes, miembros de la Comisión
Revisora de Tesis avalada por la Dirección de Estudios de Posgrado y
Formación de Recursos Humanos del Centro de Investigaciones Biológicas
del Noroeste, S. C., a liberar la Tesis de Grado titulada:

“CAMBIOS EN LA BIODISPONIBILIDAD DE ELEMENTOS TRAZA

ASOCIADOS A PROCESOS DE EUTROFIZACIÓN EN SISTEMAS
LAGUNARES DEL GOLFO DE CALIFORNIA”

Presentada por el alumno:

Héctor Hugo Vargas González

Aspirante al Grado de DOCTOR EN CIENCIAS EN EL USO, MANEJO Y

PRESERVACIÓN DE LOS RECURSOS NATURALES CON
ORIENTACIÓN EN Ecología.

Después de intercambiar opiniones los miembros de la Comisión manifestaron

su APROBACIÓN DE LA TESIS, en virtud de que satisface los requisitos
señalados por las disposiciones reglamentarias vigentes.

LA COMISIÓN REVISORA

Dr. José Alfredo Arreola Lizárraga Dra. Lía Celina Méndez Rodríguez
Co-Director de Tesis Co-Directora de Tesis

Dra. Jaqueline García Hernández Dr. Renato Arturo Mendoza Salgado

Co-Tutora Co-Tutor

Dra. Tania Zenteno-Savín

Co-Tutora

Dra. Norma Yolanda Hernández Saavedra,

Directora de Estudios de Posgrado y
Formación de Recursos Humanos
 ii

CONFORMACIÓN DE COMITÉS

Comité Tutorial

Dr. José Alfredo Arreola Lizárraga

Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, S.C.
Co-Director de Tesis

Dra. Lía Celina Méndez Rodríguez

Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, S.C.
Co- Directora de Tesis

Dra. Jaqueline García Hernández

Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo A.C.
Co- Tutora

Dr. Renato Arturo Mendoza Salgado

Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, S.C.
Co-Tutor

Dra. Tania Zenteno-Savín

Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, S.C.
Co-Tutora

Comité Revisor de Tesis

Dr. José Alfredo Arreola Lizárraga
Dra. Lía Celina Méndez Rodríguez
Dra. Jaqueline García Hernández
Dr. Renato Arturo Mendoza Salgado
Dra. Tania Zenteno-Savín

Jurado de Examen
Dr. José Alfredo Arreola Lizárraga
Dra. Lía Celina Méndez Rodríguez
Dra. Jaqueline García Hernández
Dr. Renato Arturo Mendoza Salgado
Dra. Tania Zenteno-Savín

Suplentes:
Dr. Ramón Gaxiola Robles
Dra. Elisa Serviere Zaragoza
 iii

Resumen

Los cuerpos de agua costeros receptores de cantidades excesivas de nutrientes provenientes

de actividades humanas, son inducidos a procesos de eutrofización. Además, estos
ecosistemas pueden ser receptores de otros contaminantes y elementos traza (ET) de diversas
fuentes antropogénicas que propician su acumulación, y todo ello afecta sus funciones
ecológicas y los servicios ecosistémicos que brindan a la sociedad. Los efectos ambientales
por eutrofización y el enriquecimiento de ET han sido estudiados tradicionalmente por
separado. En el Golfo de California (GC), como muchos otros grandes ecosistemas en el
mundo, convergen diversas fuentes de nutrientes y ET (naturales y antropogénicas). Por
ejemplo, en la costa este del GC, durante otoño-invierno, co-ocurren dos procesos de interés:
el inicio de la temporada de mayor intensidad de riego agrícola y eventos pulsátiles de
surgencias costeras con influencia en las lagunas costeras del GC. En este estudio, se planteó
asociar por primera vez la variación en las concentraciones de ET a procesos de
eutrofización, y usar como indicadores de contaminación la presencia de plaguicidas
organoclorados (OC). El objetivo fue determinar los cambios en la biodisponibilidad de ET
examinando sus niveles en almejas de lagunas costeras de la costa este del GC y su relación
con variables asociadas a procesos de eutrofización. La metodología consistió en determinar
las concentraciones de Ni, Zn, Cu, Mn, Cd, Pb y Fe, en sedimento superficial y almejas
(Chione gnidia) en una laguna prístina (El Soldado), una laguna receptora de aguas
residuales agrícolas y urbanas (Lobos) y una laguna receptora de aguas residuales agrícolas,
urbanas y camaronícolas (Tóbari). Se analizaron las concentraciones de OC: pp-DDT (y sus
derivados), hexaclorociclohexano (BCH y sus isómeros), compuestos del clordano (CHLs),
aldrín, endrín, dieldrín y endosulfán II en almejas (Chione californiensis) en lagunas costeras
con diferente aporte de N y P: Yavaros (80 ton año-1), Altata (18,000 ton año-1) y Reforma
(14,000 ton año-1). En cada laguna se recolectaron muestras de agua para determinar las
concentraciones de nutrientes (NO2, NO3, NH4, PO4) y clorofila a. El índice de
contaminación metálica (ICM), el factor de enriquecimiento (FE) y el índice del estado
trófico (TRIX) fueron calculados. Para determinar las diferencias entre sitios y entre lagunas
se utilizó el análisis de varianza (Tuckey p<0.05). Para explicar el contenido de ET en el
tejido blando de la almeja se utilizó un Análisis de Regresión Lineal Múltiple (ARLM). La
relación de ET en los sedimentos, así como de ET y OC en almejas y variables del agua se
determinó mediante un análisis de componentes principales (ACP). Los resultados del FE e
ICM mostraron que hay diferencias significativas entre sitios y lagunas costeras con distinto
grado de contaminación en la región central del GC. Con base en estos resultados las
concentraciones de ET en los sedimentos del sistema prístino (El Soldado) resultaron idóneos
como valores de referencia. Sin embargo, cuando el ICM fue aplicado a almejas este indicó
que no hay diferencias significativas en el contenido de ET entre lagunas con distinto grado
de contaminación. De acuerdo al ARLM esto podría indicar un equilibrio mineral en la
almeja que está regulado por mecanismos homeostáticos en los que los ET tóxicos para el
humano (Cd y Pb) compiten con los ET esenciales (Ni, Zn, Cu, Mn, Fe). El índice TRIX
indicó que los aportes de nutrientes en sitios enriquecidos y prístinos no fueron responsables
del aumento del estado trófico. El ACP indicó que donde ocurren incrementos de estado
trófico mediados por incrementos de los niveles de clorofila a y PO4 en la columna de agua
(Lobos), se manifiesta una acumulación significativa de Cd, Mn y Cu en almejas. En
 iv

sedimentos pristinos (El Soldado) el ACP indicó que la concentración de ET está controlada
por la textura y la asociación de minerales arcillosos (excepto Cd y Pb), mientras que en
sedimentos enriquecidos (Tóbari) el ACP sugiere una alteración del equilibrio
biogeoquímico natural de los ET dado que los sedimentos superficiales podrían estar
operando como sumideros de Cd y Pb. En contraste a los ET la presencia de OC en almejas
tales como heptacloro y su epóxido de descomposición indicaron de manera específica sitios
altamente contaminados derivado de los aportes de aguas residuales agrícolas a las lagunas
costeras. En conclusión, se observó que las concentraciones de Cu, Cd y Mn, en las almejas
fueron mayores en áreas de surgencias, en relación a otras áreas incluso de influencia
antropogénica (drenes agrícolas, efluentes acuícolas). En particular, Cd tuvo una correlación
negativa con todos los ET, lo que indica que sus pares metálicos no comparten una fuente
común, esto sugiere que surgencias costeras pueden ser una fuente estacional de Cd en
lagunas costeras del GC. En sistemas prístinos se observaron los más altos niveles de Ni y
Zn en C. gnidia. Esta aparente acumulación de ET en organismos acuáticos en sistemas
oligotróficos o en sitios sin influencia antropogénica (áreas de surgencia), debe recibir más
atención al igual que el problema de la eutrofización. En cambio las concentraciones de OC
y sus isómeros en las poblaciones de C. californiensis son indicadores de su persistencia
ambiental, así como de aportes recientes de OC a las lagunas costeras de la costa este en el
GC.

Palabras clave: eutrofización, elementos traza, plaguicidas organoclorados, surgencias

costeras, laguna costera, Golfo de California.

Vo. Bo. Co-Directores de Tesis

___________________________________________________________
Dra. Lía Celina Méndez Rodríguez y Dr. José Alfredo Arreola Lizárraga
 v

Summary

Coastal water bodies that receive excessive amounts of nutrients from human activities are
induced to eutrophication processes. In addition, these ecosystems can be receptors of other
pollutants and trace elements (TE) from diverse anthropogenic sources where their
accumulation is favored, with adverse effects on their ecological functions and the ecosystem
services they provide to society. Traditionally, the marine environmental effects of
eutrophication and the enrichment of TE have been studied separately. In the Gulf of
California (GC), as many other large ecosystems worldwide, diverse sources of nutrients and
TE inputs (natural and anthropogenic) converge. For example, in the east coast of the GC,
during autumn-winter, two processes of interest co-occur: the beginning of the season of
greater intensity of agricultural irrigation and pulsatile events of coastal upwellings with
influence in the coastal lagoons of the GC. Here, we report the influence of eutrophication
processes on TE concentrations for the first time, and we report the findings of
organochlorine pesticides (OC) and their isomers, as indicators of contamination. The
objective was to determine the changes in the bioavailability of TE by examining their levels
in clams of coastal lagoons of the east coast of the GC and their relationship with variables
associated with eutrophication processes. Ni, Zn, Cu, Mn, Cd, Pb and Fe concentrations, in
surface sediment and clams (Chione gnidia) where determined in a pristine lagoon (El
Soldado), a receiving lagoon of agricultural and urban wastewater (Lobos), and a receiving
lagoon of agricultural, urban and shrimp wastewater (Tóbari). OC concentrations, as pp-DDT
(and its derivatives), hexachlorocyclohexane (BCH and its isomers), chlordane compounds
(CHLs), aldrin, endrin, dieldrin and endosulfan II were analyzed in clams (Chione
californiensis) of coastal lagoons with different inputs of N and P: Yavaros (80 tons year-1)
Altata (18,000 tons year-1) and Reforma (14,000 tons year-1). In each lagoon, water samples
were collected to determine concentrations of nutrients (NO2, NO3, NH4, PO4) and
chlorophyll a. The metal pollution index (MPI), the enrichment factor (EF) and the trophic
index (TRIX) were calculated. To determine the differences between sites and between
coastal lagoons the analysis of variance was used (Tuckey p <0.05). To explain the content
of TE in the soft tissue of the clam, a Multiple Linear Regression Analysis (MLRA) was
used. The relationship of TE in sediments, as well as TE and OC in clams and water variables
was determined through a principal components analysis (PCA). The results of the EF and
MPI showed significant differences in TE levels were observed both between coastal sites
and lagoons with different levels of pollution in the central region of the GC. Based on these
results, TE levels in sediments of the pristine system (El Soldado) were suitable as reference
values. However, when the MPI was applied to clams, it indicated that there are no significant
differences in TE content between lagoons with different levels of contamination. According
to the MLRA this could indicate a mineral balance in the clam wich is regulated by
homeostatic mechanisms by toxic TE for humans (Cd and Pb) compete with the essential TE
(Ni, Zn, Cu, Mn, Fe). The TRIX index indicated that nutrient inputs in enriched and pristine
sites were not responsible for the increase in trophic status. The PCA indicated that where
there are increases in trophic state mediated by increases in chlorophyll a and PO4
concentrations in the water column (Lobos), there is a significant accumulation of Cd, Mn
and Cu in clams. In pristine sediments (El Soldado) the PCA indicated that the TE
concentrations are controlled by the texture and association of clay minerals (except Cd and
 vi

Pb), whereas in enriched sediments (Tóbari) the PCA suggests an alteration of the natural
biogeochemical equilibrium of the TE since the surface sediments could be operating as Cd
and Pb sinks. In contrast to TE, the presence of OC in clams such as heptachlor and its
decomposition epoxide specifically indicated highly contaminated sites derived from the
contributions of agricultural wastewater to coastal lagoons. In conclusion, it was observed
that the concentrations of Cu, Cd and Mn, in the clams were greater in upwelling areas, in
relation to other areas even of anthropogenic influence (agricultural drains, aquaculture
effluents). In particular, Cd had a negative correlation with all TE, which indicates that their
metallic pairs do not share a common source; this suggests that coastal upwelling may be a
seasonal source of Cd in coastal lagoons of the GC. In pristine systems the highest levels of
Ni and Zn were observed in C. gnidia. This apparent accumulation of TE in aquatic
organisms in oligotrophic systems or in sites without anthropogenic influence (upwelling
areas), should receive more attention as well as the problem of eutrophication. In contrast,
the concentrations of OC and its isomers in the populations of C. californiensis are indicators
of their environmental persistence, as well as of recent contributions of OC to the coastal
lagoons of the east coast in the GC.

Key words: eutrophication, trace elements, organochlorine pesticides, coastal upwelling,

coastal lagoon, Gulf of California.

Vo. Bo. Co-Directores de Tesis

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Dra. Lía Celina Méndez Rodríguez y Dr. José Alfredo Arreola Lizárraga
 vii

Dedicatoria

A mi familia, mi motor de vida…

Mi amada esposa Erandi Alejandra Magaña Montiel, gracias por tu paciencia, por resistir
el tiempo robado y por ser la fuente de mi inspiración! Éste trabajo es tuyo

Mis hermosos capullitos de amor, mis más preciados tesoros: Alhelí y Abby, las amo con
todo mi corazón, alegran mi vida, son mi universo y mi todo.

A mis padres, Dra. Catalina González e Ing. Héctor Vargas, a quienes admiro y respeto,
han sido mi ejemplo a seguir. Gracias especialmente a ti Cathy, todo lo que soy te lo debo a
ti.

A mi hermana Jazz y mi hermosa sobrina Mariana, ausentes pero siempre en mi corazón.

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Agradecimientos

Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT), por el apoyo económico otorgado

a través de la beca de Doctorado, No. 243636.

Al Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, S.C. (CIBNOR), por permitirme realizar
mis estudios de Doctorado a través de la Dirección de Estudios de Posgrado.

A mis directores de tesis, Dr. José Alfredo Arreola Lizárraga y Dra. Lía Celina Méndez
Rodríguez por creer en mí, por su guía y el interés y el tiempo brindado en la realización de este
trabajo.

A mi comité tutorial: Dra. Jaqueline García Hernández, Dra. Tania Zenteno-Savín y Dr. Renato
Arturo Mendoza Salgado, por su guía y aportaciones para la realización de este trabajo.

Al M. en C. Edgar Alcántara Razo, Ing. Andrés Hernández Ibarra, M. en C. María del Refugio
López Tapia, Geol. Mar. Gustavo Padilla Arredondo, Ing. David Urías Laborín, M. en C.
Baudilio Acosta Vargas, Ing. Griselda Peña Armenta, Ing. Orlando Lugo Lugo y Dra. Michelle
Ruíz Ruíz por su apoyo técnico en la realización de esta tesis, sin ustedes no hubiera sido posible.

Al Dr. Ramón Gaxiola Robles, por su disposición, sugerencias y enseñanzas brindadas durante
mi estancia realizada en CIBNOR Campus La Paz, B.C.S.

A la Dra. María Lucila Lares Reyes, por la ayuda brindada, su conocimiento y aportaciones a mi
trabajo.

A la M. en C. Sara Burrola Sánchez, por creer en mi, su confianza y por la ayuda brindada durante
mis estudios de posgrado.

A los Ing. Horacio Sandoval Gómez e Ing. Xicoténcatl Galicia García por su apoyo logístico en
el departamento de informática durante mis estudios de posgrado.

Al Dr. Rufino Morales-Azpeitia por su apoyo en los seminarios de posgrado.

A los Ingenieros Pablo Martínez Matías, Claudia Bonilla Orozco, Wendy Salinas Franco y Ángel
Ramírez Mijangos, gracias por confiar en mí y permitirme crecer junto con ustedes.

A todos mis compañeros y personal de posgrado y administrativo del CIBNOR.

A la Comisión de Ecología y Desarrollo Sustentable del Estado de Sonora por las facilidades
otorgadas para la realización de los muestreos en el Área Natural Protegida Estero El Soldado.

Esta investigación fue apoyada por los proyectos 984-1 y 986-1 de recursos propios, así como
con recursos fiscales de la línea estratégica de investigación: Condición de los Sistemas Costeros
y su Tendencia Ambiental, del Programa de Planeación Ambiental y Conservación.
 ix

Contenido

Resumen ............................................................................................................................... iii

Summary................................................................................................................................ v
Dedicatoria ..........................................................................................................................vii
Agradecimientos................................................................................................................ viii
Contenido ..............................................................................................................................ix
Lista de figuras ....................................................................................................................xii
Lista de tablas.................................................................................................................... xiii
1. INTRODUCCIÓN ........................................................................................................... 1
2. ANTECEDENTES ........................................................................................................... 6
2.1 Generalidades ........................................................................................................... 6
2.2 Elementos traza ........................................................................................................ 6
2.2.1 Fuentes de elementos traza en zonas costeras .................................................. 7
2.3 Sedimentos ............................................................................................................... 8
2.4 Biodisponibilidad y bioacumulación de elementos traza en bivalvos ..................... 9
2.5 Plaguicidas organoclorados .................................................................................... 11
2.5.1 Definición ...........................................................................................................
2.5.2 Persistencia y bioacumulación ........................................................................ 12
2.6 Eutrofización, biodisponibilidad y bioacumulación en sistemas acuáticos ........... 12
2.6.1 Antecedentes generales ................................................................................... 13
2.6.2 Antecedentes regionales ................................................................................. 14
3. JUSTIFICACIÓN .......................................................................................................... 20
4. HIPÓTESIS .................................................................................................................... 21
5. OBJETIVOS ................................................................................................................... 22
5.1 Objetivo general ..................................................................................................... 22
5.2 Objetivos específicos ............................................................................................. 22
6. MATERIALES Y MÉTODOS...................................................................................... 23
6.1 Área de estudio ....................................................................................................... 23
6.2 Trabajo de campo ................................................................................................... 29
6.2.1 Colecta de sedimentos .................................................................................... 29
6.2.2 Colecta de almejas .......................................................................................... 30
6.2.3 Colecta de agua ............................................................................................... 32
6.3 Trabajo de laboratorio ............................................................................................ 33
6.3.1 Tamaño de partícula y materia orgánica de los sedimentos ........................... 33
6.3.2 Análisis de elementos traza en sedimento ............................................................ 33
6.3.3 Análisis de elementos traza en almejas ................................................................ 34
6.3.4 Análisis de plaguicidas organoclorados en almejas ............................................. 34
6.3.5 Análisis de calidad de agua .................................................................................. 36
6.4 Trabajo de gabinete ................................................................................................ 36
6.4.1 Valores menores al límite de detección .......................................................... 36
6.4.2 Prueba de normalidad ..................................................................................... 36
6.4.3 Correlaciones ........................................................................................................ 37
6.4.4 Aplicación de índices y modelos estadísticos ...................................................... 37
6.4.4.1 Índice de contaminación metálica (ICM) .......................................................... 37
 x

6.4.4.2 Factor de enriquecimiento (FE) ......................................................................... 37

6.4.4.3 Índice del estado trófico (TRIX) ....................................................................... 38
6.4.4.4 Análisis de varianza (ANOVA) ......................................................................... 39
6.4.4.5 Análisis de componentes principales (ACP) ..................................................... 40
6.4.4.6 Análisis de regresión lineal múltiple (ARLM) .................................................. 40
6.4.5 Comparación de resultados con regulaciones normativas .................................... 41
6.4.5.1 Sedimentos ........................................................................................................ 41
6.4.5.2 Almejas .............................................................................................................. 41
6.4.5.2.1 Elementos traza .............................................................................................. 41
6.4.5.2.2 Plaguicidas organoclorados ............................................................................ 43
7. RESULTADOS............................................................................................................... 44
7.1 Calidad del sedimento de una laguna prístina y dos lagunas receptoras de aguas
residuales. .......................................................................................................................... 44
7.1.1 Textura del sedimento .......................................................................................... 44
7.1.2 Analisis de correlación de elementos traza en sedimentos ................................... 46
7.1.3 Elementos traza en sedimentos ............................................................................. 46
7.1.4 Índice de contaminación metálica (ICM) ............................................................. 48
7.1.5 Factor de enriquecimiento (FE) ............................................................................ 49
7.2 Variación de plaguicidas organoclorados en almejas (Chione californiensis) en tres
lagunas receptoras de aguas residuales. ............................................................................ 50
7.3 Biodisponibilidad de elementos traza, concentración de organoclorados en almejas y
eutrofización en lagunas .................................................................................................... 54
7.3.1 Estado trófico durante otoño en lagunas costeras del Golfo de California .......... 54
7.3.2 Variación de elementos traza en una laguna prístina y dos lagunas receptoras de
aguas residuales. ............................................................................................................ 57
7.3.3 Análisis de la biodisponibilidad de elementos traza en almejas considerando
variables del agua, TRIX, textura del sedimento e índice de contaminación metálica. 59
7.3.3.1 El Soldado ......................................................................................................... 59
7.3.3.2 Lobos ................................................................................................................. 62
7.3.3.3 Tóbari ................................................................................................................ 65
7.3.3.4 Yavaros, Altata y Reforma ................................................................................ 68
7.4 Ingesta recomendable de almejas ................................................................................ 70
7.4.1 Elementos traza .................................................................................................... 70
7.4.2 Plaguicidas organoclorados .................................................................................. 71
8. DISCUSIÓN ................................................................................................................... 73
8.1 Calidad del sedimento de una laguna prístina y dos lagunas receptoras de aguas
residuales. .......................................................................................................................... 73
8.2 Eutrofización de lagunas costeras del Golfo de California en otoño .......................... 75
8.3 Variación de plaguicidas organoclorados en almejas (C. californiensis) en tres lagunas
receptoras de aguas residuales. ......................................................................................... 77
8.4 Variación de elementos traza en una laguna prístina: El Soldado .............................. 84
8.5 Variación de elementos traza en una laguna con influencia puntual de aguas residuales
urbanas y agrícolas: Lobos. ............................................................................................... 88
8.6 Variación de elementos traza en una laguna con influencia de aguas residuales urbanas,
agrícolas y acuícolas: Tóbari ............................................................................................. 90
 xi

8.7 Toxicidad..................................................................................................................... 94
8.7.1 Sedimentos ........................................................................................................... 94
8.7.2 Elementos traza .................................................................................................... 94
8.7.3 Plaguicidas organoclorados .................................................................................. 96
9. CONCLUSIONES .......................................................................................................... 98
10. LITERATURA CITADA ............................................................................................ 99
11. ANEXOS .................................................................................................................... 125
 xii

Lista de figuras

Figura 1. Corrientes superficiales y áreas de surgencia en el Golfo de California (Modificado

de Maluf, 1983)....................................................................................................................... 3
Figura 2. Ubicación de los distritos de riego agrícola en México, indicando los distritos de
riego II y III con influencia en las lagunas costeras bajo estudio. .......................................... 4
Figura 3. Localización de las lagunas costeras El Soldado, Lobos, Tóbari, Yavaros, Santa
María La Reforma y Altata en los Estados de Sonora y Sinaloa, México. ........................... 25
Figura 4. Lagunas costeras: El Soldado, Lobos y Tóbari. Sitios de colección de agua y
sedimentos. ........................................................................................................................... 30
Figura 5. Muestreo de Chione gnidia en El Soldado, Lobos y Tóbari. ............................... 31
Figura 6. Lagunas costeras: Yavaros, Altata y Reforma. Sitios de colección de agua y
almejas. ................................................................................................................................. 32
Figura 7. Índice de contaminación metálica estimado para las lagunas costeras Lobos, el
Soldado y Tóbari (p = 0.0054). ............................................................................................. 48
Figura 8. Frecuencia de residuos de plaguicidas en almejas de las lagunas costeras de
Yavaros, Sonora, Altata, Sinaloa y Reforma, Sinaloa. ......................................................... 53
Figura 9. Comparación de la concentración de plaguicidas en almejas de las lagunas costeras
de Yavaros, Altata y Reforma (C. californiensis) (Unidades en µg g-1 de peso húmedo). ... 53
Figura 10. Variabilidad estacional de los valores del índice TRIX en otoño 2011 para las
lagunas objeto de estudio, El Soldado, Lobos y Tóbari (p>0.05); Yavaros, Altata y Reforma
(p<0.0001). ........................................................................................................................... 55
Figura 11. Representación del análisis de componentes principales en la biodisponibilidad
de elementos traza en almejas de la laguna El Soldado. ....................................................... 60
Figura 12. Representación del análisis de componentes principales en la biodisponibilidad
de elementos traza en almejas de la laguna Lobos. .............................................................. 63
Figura 13. Representación del análisis de componentes principales en la biodisponibilidad
de elementos traza en almejas de la laguna Tóbari. .............................................................. 66
Figura 14. Representación del análisis de componentes principales en las concentraciones
de OC en almejas de las lagunas Yavaros-Altata-Reforma. ................................................. 68
 xiii

Lista de tablas

Tabla I. Características de las seis lagunas costeras en estudio. .......................................... 28

Tabla II. Muestreos en la zona de estudio y número de organismos coleccionados. .......... 31
Tabla III. Mes, año de realización y número de sitios muestreados en campo. .................. 33
Tabla IV. Técnicas empleadas para la determinación de nutrientes en agua de mar. ......... 36
Tabla V. Valores de referencia del índice TRIX para los diferentes niveles del estado trófico
(Vollenweider et al., 1998). .................................................................................................. 39
Tabla VI. Composición física de los sedimentos supeficiales de El Soldado, Lobos y Tóbari.
.............................................................................................................................................. 45
Tabla VII. Matriz de correlación de Pearson r(x,y) de elementos traza en sedimento. ......... 46
Tabla VIII. Concentración de elementos traza (µg g-1 peso seco) en sedimentos superficiales
de las lagunas costeras de El Soldado (s), Lobos (L) y Tóbari (T)....................................... 47
Tabla IX. Factores de enriquecimiento para elementos traza en Lobos y Tóbari. .............. 50
Tabla X. Concentración de plaguicidas organoclorados en µg g-1 (peso húmedo) en
poblaciones de almeja C. californiensis en las lagunas Yavaros, Sonora, Altata y Reforma,
Sinaloa. ................................................................................................................................. 52
Tabla XI. Variabilidad durante otoño de parámetros ambientales y concentraciones de
clorofila a, nitrógeno y fósforo inorgánicos disueltos (NID y FID) en lagunas costeras del
Golfo de California: El Soldado, Lobos y Tóbari. ................................................................ 56
Tabla XII. Variabilidad durante otoño de parámetros ambientales y concentraciones de
clorofila a, nitrógeno y fósforo inorgánicos disueltos (NID y FID) en lagunas costeras del
Golfo de California: Yavaros, Altata y Reforma. ................................................................. 57
Tabla XIII. Elementos traza en poblaciones de C. gnidia de lagunas costeras del Golfo de
California (µg g-1 peso fresco). ............................................................................................. 58
Tabla XIV. Modelo final ajustado para la interacción entre elementos traza en poblaciones
de C. gnidia de lagunas del Golfo de California (El Soldado, Lobos y Tóbari)................... 58
Tabla XV. Resultados del análisis de componentes principales de El Soldado en otoño. .. 61
Tabla XVI. Resultados del análisis de componentes principales de Lobos en otoño.......... 64
Tabla XVII. Resultados del análisis de componentes principales de Tóbari en otoño. ...... 67
Tabla XVIII. Resultados del análisis de componentes principales de las lagunas Yavaros-
Altata-Reforma en otoño. ..................................................................................................... 69
Tabla XIX. Cantidad de almeja (kg) inocua para ser consumida semanalmente y
comparación del aporte de cada elemento traza basado en las concentraciones medias
encontradas en este estudio y el consumo promedio de almeja en poblaciones costeras del
Golfo de California y México).............................................................................................. 70
Tabla XX. Comparación de los niveles de acción de la Administración de Drogas y
Alimentos (FDA) y tolerancias recomendadas de la agencia de protección ambiental (EPA)
y normas Mexicanas. ............................................................................................................ 72
 1

1. INTRODUCCIÓN

La eutrofización representa una amenaza a las funciones ecológicas y servicios ecosistémicos

de cuerpos de agua costeros alrededor del mundo. Las lagunas costeras y los estuarios poco
profundos con tasas de renovación del agua prolongadas y mayor intensidad de las
actividades humanas en las cuencas hidrográficas costeras son los cuerpos de agua más
susceptibles a manifestar síntomas de eutrofización (Kennish y De Jonge, 2011). El
enriquecimiento de nutrientes y carbono orgánico está aumentando en estos cuerpos de agua
costeros debido al crecimiento de la población en las áreas adyacentes. Las respuestas
bióticas a este enriquecimiento a menudo tienen efectos adversos, como hipoxia y anoxia,
floraciones de algas nocivas, crecimiento epifítico elevado, pérdida de hábitat esencial,
biodiversidad reducida, disminución de la pesca explotable, redes alimentarias tróficas
desequilibradas, así como servicios ecosistémicos y resiliencia disminuidos (Kennish y De
Jonge, 2011).

El término de eutrofización fue definido como un proceso caracterizado por el incremento en

la tasa de suministro de materia orgánica a un ecosistema (Nixon, 1995). Esta definición es
consistente con el uso histórico y enfatiza que la eutrofización es un proceso, no un estado
trófico. También se propone una clasificación trófica simple para sistemas marinos, en
función de la producción de materia orgánica: oligotrófico (< 100 g carbono m2 año-1),
mesotrófico (100-300 g carbono m2 año-1), eutrófico (301-500 g carbono m2 año-1), o
hipertrófico (> 500 g carbono m2 año-1). Este concepto ha ido evolucionando al ir incluyendo
otros factores como es la interacción entre los distintos parámetros físicos y químicos
presentes en un ecosistema (Cloern, 2001; Nixon, 2009).

Por ejemplo, eutrofización y enriquecimiento de elementos traza (ET) han sido objeto de una
amplia investigación. Sin embargo, tradicionalmente se han estudiado por separado (Skei et
al., 2000), no obstante ambos procesos co-ocurren frecuentemente en aguas costeras (Li et
al., 2013).
 2

La presencia de ET en los sistemas costeros está asociada a fuentes naturales (Birch, 2017),
pero estos mismos ambientes también pueden tener fuentes antrópicas de ET, tales como
actividades agrícolas, industriales y de desarrollo urbano. Estas fuentes, además de nutrientes
y ET, también pueden aportar plaguicidas que al encontrarse en el medio acuático pueden
interaccionar con procesos de eutrofización (Skei et al., 2000).

Actualmente la evaluación del origen y la dinámica de partición de ET se ha enfocado

principalmente en sedimentos más que en agua debido a la mayor variabilidad de los ET en
agua (Zhang et al., 2014). A diferencia de los nutrientes y los ET, que son aportados por
fuentes naturales y actividades humanas, los residuos de plaguicidas se pueden utilizar
directamente para evaluar el impacto antrópico en ambientes acuáticos con influencia de
actividades agricolas (Arellano-Aguilar et al., 2017).

En el Golfo de California (GC), como muchos otros grandes ecosistemas en el mundo,

convergen diversas fuentes de nutrientes y ET (naturales y antrópicas). Por ejemplo, en la
costa este del GC, durante otoño-invierno, co-ocurren dos procesos de interés: el inicio de la
temporada de mayor intensidad de riego agrícola y eventos pulsátiles de surgencias costeras
con influencia en las lagunas costeras del GC (Fig. 1). En esta región del GC están ubicados
los distritos de riego II y III (Fig. 2), más significativos en términos de área agrícola cultivada
en México (~2 millones de hectáreas, 41% del área agrícola nacional) (SIAP, SAGARPA,
2015). En el Distrito de Riego (DR) II ubicado en el estado de Sonora, la actividad agrícola
más importante es en el Valle del Mayo y principalmente en el Valle del Yaqui. Este último
drena sus aguas residuales sin tratamiento al GC a través de dos lagunas: al norte, la laguna
Lobos constituye el principal cuerpo receptor a través de un drenaje colector, y al sur, Tóbari
recibe una combinación de aguas residuales agrícolas, urbanas y camaronícolas (Ahrens et
al., 2008; Beman et al., 2005); mientras que el Valle del Mayo tiene influencia en la laguna
Yavaros. En el DR III ubicado en el estado de Sinaloa (primer lugar en producción de grano),
la producción está concentrada en los municipios de Guasave, Ahome, Culiacán y Navolato
(Arellano-Aguilar et al., 2017). Las lagunas de Altata-Ensenada El Pabellón (Altata de aquí
en adelante) y Santa María-La Reforma (Reforma de aquí en adelante), están afectadas por
 3

este DR que comprende las tierras agrícolas de riego más tecnificadas del país (Páez Osuna
et al., 2007).

Figura 1. Corrientes superficiales y áreas de surgencia en el Golfo de California (Modificado

de Maluf, 1983).
 4

Entre los componentes de las descargas, los fertilizantes utilizados en la agricultura y la

acuicultura contribuyen con el incremento en la concentración de ET (Frías-Espericueta et
al., 2015; Green-Ruíz y Páez-Osuna, 2001).

Figura 2. Ubicación de los distritos de riego agrícola en México, indicando los distritos de
riego II y III con influencia en las lagunas costeras bajo estudio.

Esta serie de factores han ocasionado que las lagunas costeras en las regiones semi-áridas del
Golfo de California esten actuando como sumideros de ET (Jara-Marini et al., 2013a).

En el panorama expuesto, las lagunas costeras bajo estudio están sujetas a procesos de
enriquecimiento de nutrientes, así como al aporte de ET de diversos orígenes antrópicos
(descargas industriales, agrícolas, muncipales) y naturales (surgencias). Esto implica
cambios potenciales en el estado trófico (de oligotrófico a mesotrófico hasta eutrófico) de los
sistemas acuáticos (Zhang et al., 2014) asociados con incremento de algas y nutrientes (Tu
et al., 2014), eventos de hipoxia (Skoog y Árias-Esquivel, 2009) y afectación de la actividad
 5

microbiana (nitrificación/desnitrificación) (McGlathery et al., 2007) que pueden alterar la

biodisponibilidad y por lo tanto la cantidad de ET que será asimilada por la biota presente en
dichos sistemas, como son los moluscos bivalvos (Li et al., 2014). En este sentido, el presente
estudio planteó asociar por primera vez la variación en las concentraciones de ET en la almeja
C. gnidia y su relación con variables asociadas a procesos de eutrofización, como son
nutrientes y parametros fisicoquímicos de lagunas costeras semi-áridas subtropicales de la
costa central este del GC.

Estas lagunas, al ser receptoras de ET por fuentes antrópicas tienden a manifestar impacto
ambiental en sus sedimentos, por lo que este estudio realizó una evaluación de la calidad de
los sedimentos de dos lagunas costeras receptoras de aguas residuales con diferentes fuentes
y magnitud de aportes de ET, considerando como sitio de referencia una laguna sin influencia
de aguas residuales y que es una zona sujeta a conservación ecológica.

En las lagunas estudiadas también son receptoras de aguas residuales agrícolas que contienen
plaguicidas cuyo uso aún era permitido en normatividades del 2004 (Comisión
Intersecretarial para el Proceso de Control y Uso de Plaguicidas, Fertilizantes y Sustancias
Tóxicas (CICOPLAFEST, 2004)), en contraste con otros países que los habían prohibido por
los efectos tóxcos que ocasionan a los seres humanos, los polinizadores y para el medio
ambiente, además de presentar una alta persistencia en el ambiente (Arellano-Aguilar et al.,
2017). En México, cinco plaguicidas han sido prohibidos (aldrin, dieldrin, endrin, mirex,
clordecona), otros cinco supuestamente no se comercializan y están en proceso de prohibirse
(clordano, lindano, DDT, sulfluramida y endosulfan), y otros seis nunca han sido aprobados
para su uso (heptacloro, HCB, toxafeno, pentaclorobenceno y α- y β-HCH). Considerando la
falta de regulación y monitoreo de contaminantes químicos, este estudio también se enfocó
a actualizar la información acerca de los niveles de ET y plaguicidas en almejas que además
de ser indicadores de la salud ambiental de un ecosistema, también son utilizados para la
alimentación humana (Arellano-Aguilar et al., 2017).
 6

2. ANTECEDENTES

2.1 Generalidades

2.2 Elementos traza

Los ET se encuentran naturalmente en la corteza terrestre y sus composiciones varían entre

diferentes localidades, dando lugar a variaciones espaciales de las concentraciones
circundantes (Jaishankar et al., 2014). Únicamente diez (oxígeno (O), silicio (Si), hierro (Fe),
aluminio (Al), calcio (Ca), potasio (K), sodio (Na), magnesio (Mg), titanio (Ti) e hidrógeno
(H)) de los 89 elementos naturales representan más del 99% de la corteza terrestre en masa.
Los otros 79 elementos (incluidos los gases inertes), que en conjunto representan menos del
0.5% se conocen como ET, no desempeñan un papel fundamental en la composición de la
corteza terrestre, pero en contraste a la concentración a la que normalmente se encuentran en
el ambiente, tienen gran importancia en actividades antrópicas como la electrónica, la
agricultura y la medicina. El término "elemento traza" no tiene una definición precisa en las
ciencias de la tierra, porque la magnitud de la concentración de un elemento puede variar
significativamente de una matriz orgánica o inorgánica a otra. Por ejemplo, el Al es el
principal elemento encontrado en la mayoría de las rocas y en suelos (representa un 10-30
%), pero es un oligoelemento (representa menos del 1%) en la vegetación y en el agua. Por
el contrario, el Fe es un oligoelemento en cuarzo (< 0.1 %) pero es el principal elemento en
los minerales máficos (> 5 %). En geoquímica, la definición más frecuentemente de ET
utilizada es: elemento químico cuya concentración en la corteza terrestre es menor al 0.1%
en masa (Navrátil y Minařík, 2005).

Estudios previos han empleado ampliamente el término "metal pesado". A menudo se utiliza
como nombre de grupo para metales y semimetales (metaloides) que se han asociado con
contaminación y potencial toxicidad o ecotoxicidad. Las regulaciones legales especifican una
lista de "metales pesados" a las cuales se aplican. Sin embargo esto no tiene base en datos
químicos o toxicológicos. Por lo tanto, el término "metal pesado" es a la vez sin sentido y
engañoso (Duffus, 2002), cuya denominación es aún discutida en la actualidad (Richir y
 7

Gober, 2016). En esta tesis, evitamos el uso del término "metal pesado", y de aquí en adelante
consideraremos los ET como cualquier elemento, metálico o no, distinto de los pocos
constitutivos principales (carbono (C), H, nitrógeno (N), azufre (S), O, fósforo (P), cloro (Cl),
K, Na, Ca y Mg) que forman la mayor parte de la materia viva y mineral (excepto Fe y Al).
Respecto al Fe, el cual es considerado micronutriente porque el cuerpo humano le necesita
en muy pequeñas cantidades (< 100 mg día-1) (Fraga, 2005), será incluido también en la
definición de ET.

2.2.1 Fuentes de el ementos traza en zonas costeras

Desde la Revolución Industrial, la producción de metales como plomo (Pb), cobre (Cu) y
zinc (Zn) ha aumentado exponencialmente. Entre 1850 y 1990, la producción de estos tres
metales y sus emisiones al ambiente aumentaron casi diez veces (Nriagu, 1996). El
escurrimiento continental y la deposición atmosférica son los insumos naturales primarios de
los ET en el medio marino (Callender, 2003): el material de la corteza es lixiviado (disuelto)
y erosionado de la superficie de la Tierra o introducido a la atmósfera por la actividad
volcánica. Incendios forestales y fuentes biogénicas son de menor importancia (Nriagu,
1996). Förstner y Wittmann (1979) concluyeron que entre los ambientes acuáticos más
contaminados del mundo por ET están los estuarios y las lagunas costeras.

De acuerdo con Zwolsman et al. (1993) la entrada fluvial de cadmio (Cd), Cu, Pb y Zn a las
planicies de marea del estuario de Scheldt fue significativamente mayor (97.5% a 99.5%)
que la deposición atmosférica (2.5% a 0.5%). Sin embargo los ET suspendidos en la
atmósfera como productos de actividades volcánicas o actividades antrópicas, pueden ser
acarreados por el viento (transporte eólico) a la costa (Deboudt et al., 2004). Se ha calculado
que entre el 20 y el 70% de la aportación total de ET a las zonas costeras de Europa Occidental
han llegado a través de este medio (Deboudt et al., 2004). Más recientemente, como fuente
natural, se ha vinculado la influencia de las surgencias estacionales (e.g. sureste del Mar
Arábigo) y de las corrientes marinas (e.g. Pacífico oriental) con la variabilidad en la
concentración de ET entre las lagunas costeras (Apeti et al., 2009; Cheriyan et al., 2015).
 8

Además de estas fuentes naturales, existe una multitud de fuentes de emisiones antrópicas,
resultantes de las actividades mineras y de fundición (Callender, 2003). Sin embargo, el
crecimiento de las actividades industriales, agrícolas y urbanas desde principios de los años
60 (Richir y Gober, 2016) y recientemente la acuicultura intensiva (Cheriyan et al., 2015)
han influido significativamente en el aporte de ET en las zonas costeras (Farmaki et al.,
2014).

La interacción tanto de fuentes naturales como antrópicas, en la interfase sólido-líquido es

especialmente importante en las zonas costeras. En ellas es donde se presentan los cambios
más importantes en la concentración, distribución y toxicidad de los ET, al verse modificada,
entre otras cosas, su presentación química (Du Laing et al., 2009). Estresores ambientales
comunes en los vertederos estuarinos son cambios hidrodinámicos costeros, disminución de
la salinidad, presencia de coloides y de materia orgánica, y pH bajo. La Comunidad Europea
(CE), recomienda medir los efectos de contaminantes en diferentes compartimentos de estos
ambientes de transición (sedimentos estuarinos, agua, biota) para establecer, evaluar y poder
supervisar mejor el buen estado ecológico que se contempla en la Directiva Marco del Agua
(de Souza Machado et al., 2016).

En este estudio la medición de ET en agua no fue considerada, debido a que el sedimento

puede almacenar hasta 100,000 veces más de ET que las aguas superficiales (Förstner y
Wittmann, 1979), por lo que es considerada una potencial fuente adicional de ET para los
estuarios o lagunas costeras (de Souza Machado et al., 2016). Belzile et al. (2004)
determinaron que la concentración de ET en el agua puede variar ampliamente dependiendo
de su presentación química, por lo que hoy en día son solamente indicadores cualitativos. En
cambio, en sedimento Birch y Olmos (2008) y Fukue et al. (2006) reconocieron que la
concentración del ET permite definir la magnitud de la influencia antrópica y el potencial
riesgo ecotoxicológico al identificar la condición pristina.

2.3 Sedimentos
 9

Múltiples contribuciones antrópicas afectan los sedimentos marinos (Delgado et al., 2011)
en los que los procesos de sorción y sedimentación de los ET dependerán principalmente del
tamaño, textura del grano así como del contenido de materia orgánica que contengan (Fukue
et al., 2006; Magesh et al., 2013). La mayoría de los ET están ligados a las fracciones finas
del sedimento (< 63 µm) debido principalmente a la relación del área superficial del tamaño
de grano con respecto al contenido de sustancias húmicas donde se presenta un mayor
potencial de biodisponibilidad en función de los estados de oxidación del metal y el grado de
absorción (Sharma y Singh, 2014; Tercierwaeber y Taillefert 2008). Existen correlaciones
positivas entre la concentración de los ET y la disminución del tamaño de partícula de
sedimento, sugiriendo que la adsorción en los lodos es el principal mecanismo de su
acumulación en los sedimentos marinos (Al-Abdali et al., 1996). Por lo tanto, los procesos
biogeoquímicos más importantes que regulan la movilidad de los ET en los medios acuáticos
son los procesos de meteorización y de adsorción. No obstante los procesos fisicoquímicos
de adsorción del ET sobre la superficie de partículas (arcillas, óxidos hidratados metálicos y
materia orgánica particulada), precipitación (cambios de pH y fuerza iónica en zonas de
mezcla de aguas dulce y marinas) y coprecipitación (reducción a sulfuro por bacterias)
pueden tener carácter reversible, produciendo una redisolución de los ET asociados a esas
especies mediante desorción, disolución y/o procesos biológicos (Bradl et al., 2005;
Greenaway y Rankine Jones, 1992).

De acuerdo a de Souza Machado et al. (2016) y Zhang et al. (2014) los principales factores
que influyen en la biodisponibilidad y toxicidad de los ET en los sedimentos y columna de
agua son: (1) fases sólidas, especialmente ET unidos a sulfuros ácidos volátiles, carbono
orgánico particulado, oxihidróxidos de Fe y Mn; (2) fases acuáticas, es decir, superyacentes
y porosas, atributos físico-químicos del agua como pH, potencial redox (Eh), dureza,
salinidad, y complejos de ligandos; y (3) características biológicas de los organismos bénticos
que se encuentran expuestos a los ET presentes en el sistema, incuyendo previas
exposiciones.

2.4 Biodisponibilidad y bioacumulación de elementos traza en bivalvos

 10

Dependiendo del enfoque científico, se han desarrollado diferentes definiciones de

biodisponibilidad (Ortega-Calvo et al., 2015). En la presente tesis, se denomina
biodisponibilidad a la concentración de ET detectado en el tejido de la almeja, en relación al
contenido del ET en sedimento. Factores fisicoquímicos como la temperatura, la salinidad,
el pH o la presencia o ausencia de agentes complejantes afectan la biodisponibilida de los
ET. Adicionalmente, el contenido de estos elementos para la biota, dependerá tanto de la
presencia o ausencia de otros ET en el alimento o el ambiente, así como de los requerimientos
propios de cada especie que dependerá de factores como son la edad, talla y etapa
reproductiva de los organismos (Ortega-Calvo et al., 2015).

La biodisponibilidad de ET también fluctúa espacialmente y en el tiempo con las propiedades

del agua. Partículas de sedimento enriquecidas en óxidos de hierro, tienden a disminuir la
asimilación de ET ligados a los sedimentos. Por el contrario, revestimientos orgánicos (e.g.
polímeros extracelulares bacterianos o ácidos fúlvicos) tienden a mejorar significativamente
la asimilación de ET en bivalvos, al igual que la adición de un componente vivo (e.g.
microalgas bentónicas) a un conjunto de sedimentos o partículas (Reinfelder, 1998). En
muchos sistemas acuáticos, los organismos están sujetos a la exposición crónica de ET.
Aunque la exposición episódica también ocurre. Por lo tanto, la tasa de pérdida de ET es
presumiblemente limitada por la pérdida del compartimiento de intercambio más lento de
cada organismo (Reinfelder, 1998).

Por otro lado, la bioacumulación se define como el aumento progresivo de la cantidad de una
sustancia que se encuentra presente en un organismo, como consecuencia de que el ritmo en
que es absorbida es mayor al que es eliminada (Nordberg et al., 2009).

Los moluscos bivalvos muestran muchos atributos fisiológicos (sensibles a contaminantes,

tolerantes a una amplia gama de factores abióticos, fáciles de cultivar y mantener en un
laboratorio, etc.) que los convierten en organismos de bioensayo adecuados para la
realización de ensayos de toxicidad (Adams y Stauber, 2008). Son además buenos
acumuladores de contaminantes organometálicos y ET debido a que son organismos sésiles
 11

y filtradores (Bryan et al., 1985). Se han desarrollado una serie de protocolos estandarizados
para derivar en criterios de calidad del agua y sedimento (e.g. Environment Canada, 2009;
Kruzynski, 2004; USEPA, 2000), mediante la evaluación de ET en tejidos de bivalvos
marinos (bioacumulación) expuestos a efluentes complejos. Sin embargo, se debe tener
precaución al usar las concentraciones tisulares para predecir el peligro, ya que algunos ET,
como Cu y Zn, son esenciales y regulados activamente por organismos, por lo que pueden
variar dependiendo del requerimiento fisiológico que a su vez puede variar con la época del
año. De igual manera, se debe considerar la influencia que tienen en ellos los factores
ambientales (eg. temperatura del agua, surgencias costeras), durante periodos críticos o
estacionales (Burton, 2010). Estudios previos han confirmado que los dos principales grupos
de bioindicadores adecuados globalmente para el monitoreo de la contaminación por ET son
los pastos marinos y los moluscos bivalvos (Richir y Gobert, 2014). Estos últimos deben ser
considerados debido a su gran distribución geográfica y por ser productos comercialmente
importantes. Su uso como biondicador proporciona información relevante sobre la calidad
de agua en sitios con prácticas acuícolas como crecimiento y engorda de peces. También
contribuyen a la generación de importantes datos fitosanitarios sobre la seguridad del
consumo de los mariscos y las potenciales amenazas para la salud humana. Por ejemplo, el
molusco bivalvo Mytilus galloprovincilias, es usado para evaluar el estado de salud del litoral
mediterráneo (Richir y Gobert, 2016).

2.5 Plaguicidas organoclorado s

2.5.1 Definición

Uno de los principales problemas ambientales en las zonas costeras del mundo, es la
contaminación por sustancias sintéticas no biodegradables, también llamadas xenobióticos
(xenos=extraño y bios=vida) (Dhaval y Dhrubo, 2013). Algunos xenobióticos persisten
mucho tiempo en el ambiente debido a su estructura química inusual (Borga et al., 2004;
Lohmann et al., 2007). Los plaguicidas organoclorados (OC) son xenobióticos y poseen una
alta persistencia en los ambientes acuáticos y notable amplificación en las cadenas
 12

alimentarias por su solubilidad en tejidos adiposos (Albert y Loera 2005; Zhang et al., 2014).
Estas características son debido a su estructura química, compuesta por
un esqueleto de átomos de C, en el cual, algunos de los átomos de H unidos al C, han sido
reemplazados por átomos de Cl. (Borga et al., 2004). Este enlace covalente de C-Cl le
confiere un incremento en su hidrofobicidad y escasa biodegradabilidad (Lee et al., 2001;
Leyva Cardoso et al., 2003; Singh et al., 2005). La mayoría de estos compuestos son
contaminantes orgánicos persistentes (COP) (Li et al., 2004).

2.5.2 Persistencia y bioacumulación

Entre 1947 y 2000 alrededor de 4530, 1030, 407 y 150 KTon de hexaclorociclohexanos
(HCH), diclorodifeniltricloroetano (pp-DDT), toxafeno y endosulfán, respectivamente,
fueron liberados al ambiente (Li y McDonald, 2005). Esto debido a la intensificación de los
sistemas agrícolas de la"Revolución Verde", por lo que cerca del 40 % de la superficie de la
Tierra ha sido convertida en tierras de cultivo o pastizales (Foley et al., 2005). Los ambientes
costeros y estuarinos actúan como sumideros de OC volviéndolos persistentes, debido a que
en esas condiciones se degradan muy lentamente, y pueden permanecer por periodos de años
(Pandit et al., 2006). Las vidas medias de los OC son diversas, desde 1 año (e.g. γ-BCH
lindano) (Augustijn-Beckers et al., 1994) hasta 10 años (e.g. toxafeno) (Mackay et al., 1997).
Los OC se caracterizan en que aún a concentraciones extremadamente bajas (< 1 µg L-1) en
la columna de agua, pueden concentrarse en sedimento y ser bioacumulados en tejidos
adiposos de moluscos y peces. Los seres humanos, por lo general, son el tope de la cadena
alimenticia y acumulan las mayores concentraciones de estos compuestos que se encuentran
en sistemas acuáticos y terrestres (Li et al., 2006). El potencial riesgo a la salud humana es
reconocido y amplio (e.g. efectos cancerígenos y mutagénicos, transtornos reproductivos y
también como disruptores hormonales) (FDA, 2011; IARC, 1991; Snedeker, 2001; Van den
Berg et al., 2006; Wu et al., 1999).

2.6 Eutrofización, biodisponibilidad y bioacumulación en sistemas

acuáticos
 13

2.6.1 Antecedentes generales

En 1995, la Agencia Sueca de Protección del Medio Ambiente inició un programa de

investigación (EUCON) para aumentar el conocimiento sobre las interacciones entre la
eutrofización y los contaminantes (e.g. OC y ET) en el medio acuático (Skei et al., 2000).
Cloern et al. (2007) y Koelman et al. (2001) consideran que no hay una relación entre el
estado trófico o los procesos fisicoquímicos con el contenido de COP o de los ET en los
sistemas acuáticos. La Bahía de San Francisco, aunque tiene importantes aportes de ET
provenientes de 153,000 km2 de cultivos agrícolas, se ha determinado que su mayor aporte
proviene de las surgencias costeras, las cuales han enriquecido el sistema acuático con Cd.
El Mar de Salton que ha estado acumulando los componentes químicos aportados por sus
corrientes tributarias por casi 100 años y presenta una acelerada eutrofización debido a que
no tiene ninguna salida, no ha mostrado un efecto significativo de los los productos de
degradación del pp-DDT presentes en sedimento sobre la salud de la biota que ahí se
encuentra (Schroeder et al., 2002). Sin embargo, estudios experimentales han vinculado el
estado trófico con la presencia de COP en ambientes acuáticos, pero en sistemas marinos no
hay información disponible que lo confirme (Eggleton y Thomas, 2004). Plaguicidas
asociados con revestimientos húmicos lo hacen a través de una fuerte unión que disminuye
su biodisponibilidad (Decho y Luoma, 1994). Por el contrario, plaguicidas asociados a
fuentes de alimentos ricas en grasas son disponibles y se pueden incorporar a la biomasa de
los consumidores (Gunnarsson et al., 2000; Schlekat et al., 2000).

Se ha obtenido evidencia de la estrecha relación entre el estado trófico (N y P) y la captación

de ET en el fitoplancton marino (Cloern et al., 2007), pero los estudios son escasos sobre
bivalvos marinos (Li et al., 2008; Li y Zheng, 2011). Se ha aportado conocimiento acerca de
que la productividad fitoplanctónica en el mar no sólo depende de la disponibilidad de los
macronutrientes (N, P y silicio disueltos), luz o temperatura, sino que además requiere de las
cantidades necesarias propias de cada especie de micronutrientes o ET para realizar sus
funciones metabólicas (e.g. Cd, Cu, Fe, Mn, Ni y Zn) (Chester, 2003; Ho et al., 2003). Sin
embargo, el suministro en exceso de algunos micronutrientes (Cu y Zn) y de elementos no
 14

esenciales como el mercurio (Hg) y Pb pueden provocar efectos tóxicos en los organismos
planctónicos (Bruland et al., 1991).

Los moluscos bivalvos pueden asimilar ET de dos fuentes, partículas de alimentos (e.g. algas
y sus desechos) y ET disueltos en agua de mar (Ke et al., 2017). Debido a que el aumento de
la concentración de N y P está asociado con el aumento de la abundancia de algas y detritos
(Li et al., 2007), la influencia del estado trófico puede tener un efecto diferente para cada ET.
Li et al. (2014) observaron un efecto significativamente positivo del estado trófico del agua
de mar en la concentración de Cd en la ostra Crassostrea angulata, pero este efecto no fue
significativo para Fe, Cu, Pb y arsénico (As). La aplicación de un análisis de correlación de
los factores de bioacumulación (BAF) con la biodisponibilidad oral (OBA) de Fe y As mostró
que Fe presentó una relación inversa significativa con N, y que la variación regular de la
OBA de Fe y As puede atribuirse al efecto de la eutrofización sobre la síntesis de gránulos
metálicos y proteínas termoestables en las ostras, respectivamente. Sin embargo, por el
contrario, encontraron que la almeja Sinonovacula constricta, presentó una correlación lineal
positiva significativa entre los BAF de Fe, Ni, Vy As y la eutrofización costera. Estos
resultados pueden deberse al efecto de la eutrofización sobre la biodisponibilidad de las
especies metálicas en el agua de mar costera y por lo tanto, en su bioacumulación en las
almejas. La conclusión es que las ingestas diarias máximas permisibles de ET en la almeja
Sinonovacula constricta son controladas por el estado de eutrofización en el que se encuentra
el sistema (Tu et al., 2014).

2.6.2 Antecedentes regionales

Existe evidencia de que en el GC los niveles de varios ET en sedimentos marinos (e.g. Fe,
Mn) son superiores a los reportados como característicos de la corteza terrestre, por la
geología propia de esta región (Méndez et al., 2006; Rodríguez-Meza et al., 2009; Taylor
1964).
 15

También existe evidencia que el enriquecimiento por materia orgánica y contaminación por
nutrientes han llevado a la progresiva eutrofización de los cuerpos de aguas costeros del GC,
causando la pérdida de hábitat (Paéz-Osuna et al., 2017). Con datos extrapolados de lagunas
costeras de la parte sur del del GC Paéz-Osuna et al. (2017) determinaron que las principales
fuentes de N y P provienen de actividades antrópicas, como son vertimientos de aguas
residuales municipales (6145 ton N año-1, 1368 ton P año-1), acuicultura (9,044 ton N año-1,
3,078 ton P año-1), agricultura (106,684 ton N año-1; 2,132 ton P año-1), ganado (66,372 ton
N año-1; 7,322 ton P año-1). Adicionalmente, las cargas de N y P de la atmósfera (163,144
ton N año-1, 4,752 ton P año-1), también son una fuente de nutrientes a la zona costera del
GC.

Sin embargo, existe escasa evidencia de estudios que asocien bioacumulación y/o
biosdisponibilidad de ET con el nivel de eutrofización costera en México (Méndez et al.,
2004) y ninguna en el GC. En cambio se han publicado gran cantidad de artículos sobre
eutrofización con el enfoque tradicional (Nixon, 2009) y los estudios sobre ET se han dirigido
principalmente al conocimiento sobre su geoquímica, distribución y variación de sus
concentraciones en sedimentos y organismos en sitios contaminados y no contaminados
(Brinton et al., 1986; Gómez-Gutiérrez et al., 2010; Hernández-Trujillo y Esquivel-Herrera,
1989; Jiménez-Pérez y Lara-Lara, 1988; Lavaniegos-Espejo y Lara-Lara, 1990; Sánchez-
Velasco et al., 2009; Siordia-Cermeño y Sánchez-Velasco, 2004; Tremblay et al., 2010).

La costa del Pacífico, está influenciada por las surgencias relacionadas al Sistema de la
Corriente de California (SCC), que principalmente ocurren hacia el final de la primavera y
durante el verano. Por ejemplo, en la Bahia de San Quintín, frente a Punta Concepción
(34.5°N) ocurren eventos de surgencias que conllevan gran productividad fitoplanctónica.
En la boca de esta bahía las surgencias son las que provocan que exista una importante
variabilidad de todas las propiedades fisicas y químicas del agua, con excepción de la
temperatura que es afectada principalmente por las mareas semidiurnas. Además de las
surgencias y las corrientes de marea, en esta bahía existen otros mecanismos naturales de
fertilización, tales como la remineralizacion de nutrientes en la columna de agua y en los
 16

sedimentos debida a bacterias, que es resuspendida hacia la columna de agua por la

turbulencia (Álvarez-Borrego y CheeBarragan, 1976; Camacho-lbar et al., 2003; Camacho-
lbar y Álvarez-Borrego, 1988).

Lares et al. (2002) estudiaron la variabilidad mensual de las concentraciones de Cd en los

tejidos blandos de mejillones (Mytilus californianus) en una costa rocosa pristina adyacente
a Bahia San Quintín, y observaron los niveles más altos (17.2±2.3 µg g-1 peso seco) durante
la época de surgencias y los más bajos (3.7±1.0 µg g-1 peso seco) en febrero sin manifestación
de surgencias. La razón entre la concentración máxima y mínima fue de 4.6. El Cd es un ET
tipo nutriente (0.112 µg L-1) en agua oceánica rica en nutrientes que en mar abierto presenta
una alta correlación (r=0.96, n=41) con nutrientes como fósforo (Delgadillo-Hinojosa et al.,
2001; Libes, 1992). Dado que los niveles más altos de Cd a lo largo del año en las aguas
adyacentes a Bahia San Quintín se presentan durante la época de surgencias (durante
primavera y verano) indican enriquecimiento de ET tipo nutriente. Durante un evento de
intensificación de surgencias, los ET tipo nutriente como el Fe están disponibles para generar
productividad primaria (PP) con predominancia de diatomeas en la boca de esta bahía. Sin
embargo, debido a la adsorción de los ET a las partículas que se hunden bajo condiciones
anóxicas, el Fe es rápidamente removido y no esta disponible para la fotosíntesis, por tanto,
limita la PP. Es posible que se encuentre disponible Fe en la columna de agua en las cabeceras
de la laguna, generando valores bajos de clorofila a pesar de los niveles relativamente altos
de nitrógeno inorgánico y fosfatos (PO4) (Álvarez-Borrego, 2004).

Gutiérrez-Galindo y Muñoz-Barbosa (2001) con el objetivo de evaluar como varían los

niveles de Ag, Cd y Cu en el mejillón M. californianus en una zona intermareal en un periodo
de un mes realizaron 11 muestreos simultáneos (uno cada tercer día) en un sitio contaminado
por aguas residuales urbanas y otro limpio de la Bahía de Todos Santos, Baja California,
México. Las concentraciones en peso fresco de plata (Ag) y Cu fueron significativamente
mayores en el sitio contaminado (0.64-1.69 µg g-1 y 6.72-9.10 µg g-1, respectivamente) que
en el sitio limpio (0.05-0.27 µg g-1 y 5.48-7.00 µg g-1, respectivamente). Por el contrario, las
concentraciones de Cd en el sitio limpio (1.37-5.25 µg g-1) fueron significativamente mayores
 17

que en el sitio contaminado (0.60-2.13 µg g-1). La probable causa de lo anterior son las
concentraciones de Cd en aguas de surgencias, las cuales son comunes en el sitio limpio en
la época en que se realizó el estudio. Las relaciones entre las concentraciones de los ET
registrada en los organismos y las concentraciones que se obtienen cuando son normalizadas
mediante el índice de condición, indican que M. californianus es mejor indicador de Ag y Cd
que de Cu.

En el área de estudio del presente trabajo, ubicada en la costa central este del GC, destacan
los siguientes estudios:

Méndez et al. (2002) reportaron niveles anómalos de ET en sedimentos y almejas de la Bahía

de Guaymas, receptora de aguas residuales industriales y municipales sin tratamiento previo,
concluyendo que en las zonas del GC donde convergen diversas fuentes de insumos
metálicos, plaguicidas, nutrientes, etc., debe ser considerada la posibilidad de que se
favorezca la eutrofización y por consecuencia la biodisponibilidad del ET.

Rentería-Cano et al. (2011) estudiaron los elementos mayores y traza en el zooplancton de

las regiones Norte y central del GC y sus resultados condujeron al conocimiento de que la
distribución y las concentraciones de ET presentan una variación de tipo estacional, como
resultado del aporte proveniente de fuentes con distintos orígenes (mecanismo eólico, aporte
fluvial y ventilas hidrotermales), así como del efecto de estructuras hidrográficas
(circulación, surgencias, resuspensión, giros y mezcla por corrientes de marea).

Arreola-Lizárraga et al. (2016) determinaron que los aportes de nutrientes de los efluentes
de una granja de camarón no fueron responsables del incremento del estado trófico como
también ocurre en otras lagunas de esta región, El Soldado y Lobos (Ruiz-Ruiz, 2017), donde
se observó un estado oligotrófico la mayor parte del año tanto en El Soldado (Laguna prístina)
como en Lobos. Ruiz-Ruiz (2017), reportó un cambio del estado oligotrófico a mesotrófico
en verano en la zona directamente relacionada con el aporte de aguas residuales y en otoño
en la boca sur de Lobos. Debido a que El Soldado no presenta fuentes antrópicas de nutrientes
 18

y la contaminación en Lobos es sumamente puntual (sin influencia en la boca sur) Arreola-

Lizárraga et al. (2016) y Ruiz-Ruiz (2017) concluyeron que el aumento en el nivel trófico en
otoño-invierno en las lagunas costeras del GC podría explicarse por las surgencias
estacionales que ocurren en la región de octubre a mayo (Lluch-Cota, 2000). Lo anterior
debido a que durante los eventos de afloramiento costero y mediante las corrientes de marea,
agua enriquecida con N y P ingresa en las lagunas costeras, aumentando su productividad
(Álvarez-Borrego, 2012). No obstante, no se ha cuantificado la magnitud, la variación de
estos flujos de nutrientes ni la eutrofización estacional (finales de otoño, invierno y principios
de primavera) en la costa este del GC y que juega un papel importante en la tasa creciente de
suministro de materia orgánica (Paéz-Osuna et al., 2017).

En contraste en otra laguna del GC, el Tóbari, con tendencia mesotrófica se ha registrado que
el 70% de los picos de proliferaciones de fitoplancton tienen alta relación con la irrigación
en invierno y primavera del Valle del Yaqui y no con surgencias estacionales (Ahrens et al.,
2008; Beman et al., 2005). La zona agrícola Valle del Yaqui, ubicada en la cuenca
hidrográfica de la laguna El Tóbari, genera aportes de nutrientes a razón de 1,113 ton mes-1
nitratos, 66 ton mes-1 PO4 y 99 ton mes-1 amonio (2008–2009). El escurrimiento de agua
superficial se realiza mediante una serie de drenajes que se vierten al norte en Lobos y al sur
en Tóbari antes de ingresar al GC (Ahrens et al., 2008). Otra fuente importante de
contaminación del GC es la cuenca hidrológica del Río Culiacán (considerada entre las 15
cuencas más contaminadas del país) que vierte sus aguas sin tratamiento o con tratamiento
parcial a las lagunas costeras Altata y Reforma (CONABIO, 2006). Esto ocasiona que las
lagunas costeras del GC que están influenciadas por zonas con actividades agrícolas sean
vulnerables a la contaminación por N y potencial contenido de ET, así como por fertilizantes
y OC.

En lagunas costeras prístinas de esta región semiárida subtropical del GC, las tormentas
tropicales y huracanes contribuyen con los mayores aportes de los materiales sólidos de
procedencia continental desde las costas (Rodríguez-Meza et al., 2009). El conocimiento
adquirido evidencia que los aportes de N y P ya sean de origen natural (surgencias o
 19

fenómenos meteorológicos) o antrópico (agricultura, aportes municipales, industrias

alimenticias) han conducido a un aumento del crecimiento de las macrófitas acuáticas y las
proliferaciones de algas nocivas (HABs) en lagunas y aguas costeras del GC (Paéz-Osuna et
al., 2017).

Por otra parte, las contribuciones que aportan conocimiento acerca del grado de
contaminación por OC y ET en un sistema acuático, se encuentran con la dificultad de
identificar las potenciales fuentes de las que provienen. Existe evidencia que OC y ET
circulan globalmente y se acumulan en áreas remotas de las fuentes que los introducieron al
ambiente (Li et al., 2002; 2006; Lohmann et al., 2007; MacDonald et al., 2000; Shiel et al.,
2012). Por ejemplo, niveles anómalos de ET han sido reportados no sólo en sedimentos
enriquecidos de áreas costeras con síntomas de eutrofización, sino también en sitios
relativamente prístinos (Shiel et al., 2012). La disparidad entre las concentraciones de Cd
encontradas en las ostras de ambientes relativamente prístinos en las costas del Pacífico y
Atlántico de Canadá sugiere que la fuente de Cd alto en los bivalvos del Pacífico puede ser
natural. El agua de mar en el Pacífico Norte tiene mayores concentraciones de Cd disueltas
debido a la circulación termohalina global del océano (Chester, 2003). No obstante, de igual
manera que a nivel mundial (Li et al., 2008; Li y Zheng, 2011) sigue siendo escaso el
conocimiento acerca de cómo la eutrofización (natural o antrópica) contribuye a la
biodisponibilidad de ET y OC en bivalvos marinos.
 20

3. JUSTIFICACIÓ N

El GC ha sido de gran interés científico, por su importancia ecológica (biodiversidad, alta

productividad biológica y endemismo), económica (sustenta las pesquerías más importantes
de México, contiene alrededor del 70 % de la superficie irrigada del país, 90 % de la
producción nacional de camarón) y social (asentamiento de ciudades y comunidades costeras
con ~ 10 millones de habitantes). En el marco del nuevo mapa económico mundial, el GC,
pertenece a la zona económica exclusiva del Pacífico (http://www.cec.org) y dentro del
marco del proceso del Ordenamiento Ecológico Marino del GC, las lagunas costeras resultan
ser ecosistemas importantes para todos los sectores: pesca ribereña, pesca industrial, turismo,
acuacultura y conservación.

Agua, sedimentos y organismos son indicadores de la condición ambiental de estos

ecosistemas costeros; sin embargo, a la fecha se carece de estudios que los integren a procesos
donde co-ocurren eutrofización y contaminación por ET y OC. En consecuencia, las
decisiones en materia de gestión ambiental, pueden tener mayor consistencia con base en
estudios integrales y con un enfoque macroscópico. En virtud de ello, la posibilidad de que
la presencia de ET y OC esté asociada con el nivel de eutrofización de las lagunas debe ser
considerada.

El presente estudio utilizó ET y OC como trazadores de procesos de eutrofización en

poblaciones de Chione gnidia y Chione californiensis, con el fin de aclarar el papel que
desempeñan estos elementos en el funcionamiento de lagunas costeras del GC. La
investigación aquí realizada implicó diferenciar una situación de contaminación antrópica a
un evento natural como las surgencias que se presentan intensamente en las costas del GC y
que son responsables de un aporte significativo de nutrientes y ET que provocan una elevada
productividad de las aguas costeras de esta región. Los resultados pueden ser útiles para
establecer criterios de calidad de sedimento, así como para regular el consumo de organismos
bivalvos presentes en las lagunas costeras semiáridas del GC.
 21

4. HIPÓTESIS

4.1 La biodisponibilidad de los ET en las lagunas de estudio depende del contenido de

nutrientes en el agua y de la textura y composición metálica de los sedimentos, así como de
las diversas características ambientales y antrópicas que se presentan en cada una de ellas
(lluvias, surgencias, aportes de nutrientes por aguas residuales).

1. En función de los valores del índice de contaminación metálica (ICM) y del factor
de enriquecimiento (FE), las condiciones prístinas de la laguna El Soldado serán un
sistema de referencia para establecer espacialmente la pérdida de calidad en los
sedimentos de las lagunas receptoras de aguas residuales Lobos y Tóbari.

2. En la laguna El Soldado (debido a que no recibe aportes de aguas residuales), las

variables asociadas a la eutrofización (índice TRIX, NO3, PO4 y Cla) y el ICM no
serán un factor importante en la acumulación de ET en almejas. La variación en el
contenido de ET en sedimento dependerá de la textura del sedimento.

3. Las lagunas con influencia antrópica (Lobos y Tóbari) presentarán variación en los
contenidos de ET en almejas asociados a procesos de eutrofización (índice TRIX,
NO3, PO4 y Cla) y al ICM. Los aportes de nutrientes debido al intercambio de agua
entre el GC y el Océano Pacífico durante otoño-invierno, es una posible fuente de
ET a las lagunas costeras de la costa este del GC que pueden ser incorporadas por
C. gnidia durante eventos de surgencias. Se espera encontrar que la magnitud de
ET biodisponibles sea mayor en zonas con influencia de surgencias costeras, que,
en sitios enriquecidos (con aporte de aguas residuales).

4.2 La presencia y concentración de OC en las lagunas de Yavaros, Altata y Reforma,

mostrarán el impacto de las actividades agrícolas, y la detección de los analitos relacionados
con la degradación de los OC indicarán su aplicación pasada o reciente, lo que permitirá
conocer el nivel de cumplimiento con la normatividad ambiental nacional.
 22

5. OBJETIVOS

5.1 Objetivo general

Conocer los cambios en la concentración y la variabilidad de elementos traza en sedimento,

así como biodisponibilidad de elementos traza y presencia de organoclorados en almejas de
lagunas costeras semi-áridas subtropicales con procesos de eutrofización en el Golfo de
California.

5.2 Objetivos específicos

1. Evaluar la calidad del sedimento de dos lagunas receptoras de aguas residuales con
referencia a una laguna prístina.

2. Determinar y comparar las concentraciones de OC en almejas (Chione californiensis)

en tres lagunas receptoras de aguas residuales.

3. Conocer los cambios en la biodisponibilidad de ET con base en sus concentraciones

en almejas (Chione gnidia) y su relación con las variables asociadas a procesos de
eutrofización de lagunas costeras del GC.

4. Proponer ingestas diarias máximas permisible de almejas C. gnidia y C.

Californiensis.
 23

6. MATERIALES Y MÉTODOS

6.1 Área de estudio

El GC es conocido como un sistema altamente productivo (Carvajal et al., 2010), es el único

mar marginal del Océano Pacífico Oriental. Presenta un patrón de circulación y un entorno
con propiedades de hundimiento con profundas implicaciones ecológicas y ambientales. El
GC tiene tres mecanismos principales de fertilización natural: i) intercambio de agua entre el
GC y el Océano Pacífico, ii) surgencias costeras inducidas por el patrón de vientos y iii)
mezcla de marea (Paéz-Osuna et al., 2017).

Las aguas profundas provenientes del Océano Pacífico tienen mayores concentraciones de
nutrientes inorgánicos que las aguas superficiales salientes (Álvarez-Borrego, 2012), por lo
que los cambios estacionales presentan pronunciados cambios en las propiedades
termohalinas, la composición química de la columna de agua y la circulación. La circulación
termohalina puede jugar un papel importante en la distribución de ET disueltos en el GC ya
que el agua intermedia del Pacífico penetra al Golfo y puede detectarse en la superficie dados
los procesos de surgencia, los cuales pueden ser importantes principalmente en la región de
las grandes islas (Delgadillo-Hinojosa et al., 2001). Lo anterior sugiere una potencial fuente
de ET a la columna de agua superior que resulta en un enriquecimiento superficial en
comparación con las aguas del Océano Pacífico, en particular, para aquellos elementos con
una distribución de tipo nutriente (e.g. Cd y Zn) (Lares et al., 2002). Estos mecanismos hacen
que el GC sea más resistente a los efectos antrópicos (e.g. los causados por la construcción
de presas, tierras agrícolas y granjas camaroneras) que otros ecosistemas, como el
Mediterráneo oriental (Álvarez-Borrego, 2010).

La eco-región GC sobresale en el planeta por albergar una gran cantidad de vida costera y
marina (Páez-Osuna et al., 2003). Una de las razones que le otorga estas características, es la
existencia de sistemas lagunares que cubren 600,000 mil hectáreas, que se extienden desde
el Sur de Sonora hasta Nayarit. Esta franja de línea costera es criadero de muchas especies
 24

locales y migratorias. Sin embargo, al mismo tiempo estas lagunas son ecosistemas asociados
a actividades de agricultura y acuicultura (Jara-Marini et al., 2013a), así como turismo,
minería y pesca. Actualmente en esta zona costera hay 82,068 ha de estanques camaroneros
(CONAPESCA, 2013) y una intensiva actividad agrícola. Estas actividades y la presencia de
alrededor de 10 millones de habitantes (Páez-Osuna et al., 2003) generan las principales
fuentes de contaminación que son los efluentes domésticos y las descargas agrícolas y
acuícolas, que con escaso o ningún tratamiento son vertidas a los sistemas lagunares objeto
de este estudio: El Soldado, Lobos Tóbari, Yavaros, Altata y Reforma (Fig. 3).

La zona de estudio para la evaluación de ET en sedimento y almejas comprendió tres lagunas:

Lobos, Tóbari y El Soldado. Estos tres sistemas lagunares están ubicados en la región central
del GC, México, entre 26º 54’ 38. 79” y 27º 58’ 42. 87” de latitud norte y 109º 53´ 46. 91” y
110º 59’11.50” de longitud oeste, respectivamente.

El Soldado se encuentra aproximadamente a 20 km al noroeste de la ciudad de Guaymas,

Sonora, México (102,000 hab) y a menos de 10 km al sureste de la bahía de San Carlos,
Sonora, México. Es representativo del humedal costero casi natural del océano Pacífico
mexicano, dentro de la región biogeográfica neotropical. Asimismo, es considerado el más
saludable y floreciente en el extremo norte del GC. Escasos arroyos, de origen pluvial drenan
al estero, algunos de ellos se pierden en las planicies antes de salir al mar. Por la pendiente
del terreno, la existencia de 105 tipos de roca, el tipo de suelos y la cobertura vegetal, el área
se define como unidad hidrogeomorfológica de planicie, cuya pendiente máxima alcanza un
10 %, los afloramientos de roca son escasos y el suelo es casi continuo (CONANP, 2011a).

Lobos se caracteriza por tener comunicación permanente con el mar abierto a través de dos
bocas (norte de 2.4 km y la sur de 800 m de amplitud; Contreras-Espinosa y Castañeda,
1993). Un asentamiento humano de aproximadamente 2500 hab, de los cuales alrededor del
 25

Figura 3. Localización de las lagunas costeras El Soldado, Lobos, Tóbari, Yavaros, Santa
María La Reforma y Altata en los Estados de Sonora y Sinaloa, México.
 26

40 % son Yaquis (INEGI, 2010), colinda con la laguna. La importancia socioeconómica que
tiene, sobresale al ser el principal campo pesquero de la comunidad Yaqui. La laguna de
Lobos está circundada por vegetación de manglar y es reconocida por ser sitio de ocurrencia
de aves migratorias en invierno, así como por ser área de reproducción, crianza, alimentación
y refugio de diversas especies de invertebrados, peces y aves. La isla Lobos es la barrera
arenosa de esta laguna, donde se encuentra una “lobera” de Zalophus californianus, que da
nombre a la bahía y a la isla (Arreola-Lizárraga, 1994).

Tóbari, consta de dos bocas (norte y sur) que la comunican permanente con el mar adyacente,
ambas bocas están delimitadas por una barra arenosa de 12 km de longitud (Isla Huivulai)
(Domínguez-Sánchez, 2010). La laguna tiene un intenso desarrollo acuícola y pesquero (Jara-
Marini et al., 2013a). Recibe un área de drenaje con uso agrícola, pecuario y urbano de
106,702 ha. Desde 1966, la construcción de un pedraplén (camino construido sobre una
cimentación de piedras para enlazar dos puntos terrestres separados por el mar) de 4.7 km de
longitud, provocó cambios drásticos en los patrones de circulación que redujeron la
capacidad del sistema para remover los residuos y materiales que le llegan desde el exterior
(Jara-Marini et al., 2013b). El azolvamiento y las cargas contaminantes de las aguas
residuales han deteriorado las funciones ecológicas y limitado los servicios del ecosistema.
Tóbari está circundada por vegetación de manglar en sus porciones norte y sur. Es un área de
reproducción, crianza, alimentación y refugio de diversas especies de invertebrados, peces,
aves y mamíferos marinos, como los delfines y lobos marinos (García-Hernández, 2004).
Adyacente a la laguna se encuentran los poblados Paredón Colorado y Paredoncito con un
total de 5,000 hab (INEGI, 2010).

La zona de estudio para la evaluación de OC en almejas comprendió tres lagunas: Yavaros,

Altata y Reforma. Estos tres sistemas lagunares están ubicados en la costa oriental sur del
GC México, entre 26° 38' y 26° 46' de latitud norte y los 109° 24' y 109° 53' de longitud a
24°15´a 25°15´y longitud 107°20´a 108° 20´.
 27

Yavaros, está localizada en una región semi-árida y está influenciada por las actividades
humanas alrededor de la cuenca del Río Mayo donde, en términos de cobertura de las
actividades productivas y desarrollo urbano, la agricultura de riego representa el 77 %, la
agricultura de temporal representa el 16 %, la zona urbana 6 % y la camaronicultura el 1 %.
Altata está localizada en una región sub-húmeda y está afectada por el distrito de riego del
Valle de Culiacán que, comprende las tierras agrícolas de riego más tecnificada de la región.
La agricultura de riego representa el 62 %, la agricultura de temporal representa el 27 %, la
zona urbana 9 % y la camaronicultura el 2 %. Reforma está localizada en una región sub-
húmeda y tiene influencia de la cuenca Río Sinaloa y Río Mocorito donde en términos de
cobertura de las actividades productivas y desarrollo urbano, la agricultura de riego
representa el 63 %, la agricultura de temporal representa el 28 %, la zona urbana 6% y la
camaronicultura el 3% (Páez Osuna et al., 2007). El uso intensivo de agroquímicos es la
principal fuente de contaminación que ingresa a estos sistemas lagunares, incluidos 17
plaguicidas considerados por la Organización Mundial de la Salud (WHO, 2009) por ser
moderadamente a altamente tóxicos. Los cultivos que usan el mayor volumen de plaguicidas
y que pudieran afectar las lagunas estudiadas incluyen maíz, algodón, patata, chile, tomate,
frijoles, trigo, aguacate, café y tabaco, en cantidades que varían de 395 a 13,163 toneladas
por año (García-Gutierrez y Rodríguez-Meza, 2012).

Las lagunas ubicadas en el Estado de Sonora: El Soldado, Lobos, Tóbari y Yavaros se

caracterizan por un clima árido o semiárido, escasez de precipitación (< 300 mm año -1),
salinidad (~ 30─40), y apertura permanente al mar (Arreola-Lizárraga et al., 2016). Mientras
que las lagunas ubicadas en el Estado de Sinaloa: Altata y Reforma se caracterizan por una
precipitación media anual de 653 mm (Región subhúmeda). En la tabla I se muestran las
características de las seis lagunas en estudio.
 28

Tabla I. Características de las seis lagunas costeras en estudio.

Características El Soldado Lobos Tóbari Yavaros Altata Reforma
I-E: Erosión
Clasificación
diferencial, II-A: Sedimentación terrígena diferencial, depresión intradeltaica y marginal
Lankford
cañón rocoso III-A
(1977)
inundado
Clasificación
Kjferve y Magill Laguna costera restringida
(1989)
Superficie (Km2) 1.85 101 64.2 72.2 282 578
Volumen
3.06 168 92.5 220 848 1732
(mm3)
Profundidad
0.60 1.65 1.40 5.00 3.00 7.00
promedio (m)
Amplitud de
1.10 1.03 1.00 1.0 1.10 1.10
marea (m)
Tipo de marea mixta-semidiurna bien mezclada verticalmente
Tiempo de
<5 <4 <3 <15 63 >15
residencia (días)
Cuenca Río Yaqui Río Río El Tule
Río Mátape Río Yaqui Río Mayo Río Culiacán
hidrológica* Mayo Río El Mocorito
Población
~150,00 2,867 4,916 76,296 915 466,851
humana vecina**
Presión antrópica Sólo recibe Urbana agrícola Urbana Pesca urbana Urbana
Pesca agrícola
o fuente de aguas escorrentías (invierno) acuícola agrícola agrícola industrial acuícola agrícola
acuícola
residuales por lluvias porcícola dragado acuícola cultivo de camarón cultivo de camarón
Fuentes: Arreola Lizárraga (1995); Arreola Lizárraga et al. (2004); Burrola Sánchez (2003); Güereca Hernández (1994); Jara Marini et al. (2013a); Olivos
Silva et al. (1996); Sánchez-Carrillo et al. (2009); Silva-Mendizábal (2011); Valenzuela Siu et al. (2007). *CONAGUA, 2012, **censo INEGI, 2010. Nota:
Mm3 millones de metros cúbicos.

28
 29

6.2 Trabajo de campo

6.2.1 Colecta de sedimentos

En la figura 4 se muestra el área de estudio, indicando los sitios de muestreo. En el Soldado

las muestras de sedimento superficial fueron obtenidas con un tubo sonda de policloruro de
vinilo (PVC) de 3” de diámetro externo y 3 mm de grosor (González- Macías et al., 2006), a
bordo de una embarcación sin motor tipo “kayak”. En Lobos y Tóbari se estableció una red
de estaciones de muestreo en sitios asociados con actividades antrópicas y en sitios someros
de circulación de corrientes lentas (baja energía), así como cerca de las bocas hacia el mar
adyacente (energía alta). En 10 sitios de Lobos y en 16 de Tóbari, se obtuvieron muestras de
sedimento superficial (10 – 15 cm de profundidad) por triplicado con una draga tipo petite
ponar (Mendoza-Carranza et al., 2016). Los procedimientos utilizados fueron conforme a los
métodos recomendados por Instituto Nacional de Ecología y Cambio Climático-Centro de
Ciencias de la Atmósfera (INECC-CCA, 2010). Se colectaron 250 g de sedimento dentro de
dos bolsas de plástico con cierre hermético, congeladas a -4 ºC y protegidas de la luz hasta
su procesamiento en laboratorio. Todo el equipo de muestreo y contenedores de
almacenamiento fueron lavados con ácido nítrico 0.1 M (González-Macías et al., 2006).
 30

Figura 4. Lagunas costeras: El Soldado, Lobos y Tóbari. Sitios de recolecta de agua y

sedimentos.

6.2.2 Colecta de almejas

110 Individuos de C. gnidia con una longitud promedio de 45 mm fueron recolectados a lo

largo de nueve sitios en El Soldado (1), Lobos (5) y Tóbari (3) para determinar sus
concentraciones totales de Fe, Zn, Cu, Mn, Ni, Cd y Pb (Fig. 5; Tabla II). Para determinar
las concentraciones de 17 plaguicidas OC 430 individuos de C. californiensis fueron
recolectados en 21 sitios de Yavaros, Altata y Reforma (7 sitios cada laguna, Fig. 6). El
muestreo fue realizado durante la principal temporada de riego del ciclo otoño-invierno. El
tamaño de las almejas colectadas osciló entre 30 mm y 78 mm, con una media de 43 mm y
una desviación estándar de 9.5 mm. Ochenta y ocho por ciento de las muestras se
distribuyeron en cinco clases de longitud. El tejido blando de la almeja se enjuagó con agua
 31

Milli-Q para eliminar la arena restante y/o otras partículas. El procedimiento relacionado con
la conservación y transporte de las muestras fue de acuerdo a las recomendaciones de Ridway
y Shimmield (2002).

Figura 5. Muestreo de Chione gnidia en El Soldado, Lobos y Tóbari.

Tabla II. Muestreos en la zona de estudio y número de organismos coleccionados.

Laguna Fecha muestreo Número de muestras
Soldado 10/2015 30 (1 sitio)
Lobos 01/2012 50 (5 sitios)
Tóbari 01/2012 30 (3 sitios)
Yavaros 01/2009 81 (7 sitios)
Altata 01/2009 131 (7 sitios)
Reforma 01/2009 148 (7 sitios)
 32

Figura 6. Lagunas costeras: Yavaros, Altata y Reforma. Sitios de colecta de agua y almejas.

6.2.3 Colecta de agua

En cada una de las lagunas se estableció una red de sitios de muestreo en el cuerpo de agua
y del mar adyacente (Figs. 4 y 6). En cada sitio y con un equipo autónomo multisensor
(Datasonde; Hydrolab, Hach Hydromet, Loveland, CO, USA) se registraron, a una
profundidad aproximada de 40 cm, la temperatura, la salinidad y el oxígeno disuelto. En cada
sitio se colectó manualmente una muestra de agua sub-superficial (~ 40 cm de profundidad),
con un recipiente de plástico con cierre hermético (1 L). Estas muestras fueron conservadas
en hielo para su traslado, el mismo día del muestreo, al Laboratorio de Calidad del Agua del
CIBNOR, donde se congelaron para su posterior análisis. Se siguió el calendario de
muestreos de la tabla III.
 33

Tabla III. Mes, año de realización y número de sitios muestreados en campo.

Laguna Muestreos en otoño
costera 1 2 3 sitios
Soldado 11/2008 01/2010 10/2015 10
Lobos 11/2011 12/2011 12/2011 10
Tóbari 11/2011 11/2011 12/2011 16
Yavaros 09,2008 10,2008 n.r. 7
Altata 09,2008 10,2008 n.r. 7
Reforma 09,2008 10,2008 n.r. 7
n.r.= no realizado

6.3 Trabajo de laboratorio

6.3.1 Tamaño de partícula y materia orgánica de los sedimentos

El análisis de tamaño de grano se estimó gravimétricamente combinando el método de

tamizado húmedo para todas las fracciones de arena (2 mm – 63μm) y el de sedimentación
en pipeta para las fracciones finas de limo y arcilla (Folk, 1980; González-Macías et al.,
2006). El análisis textural de los sedimentos se realizó con base en el procedimiento descrito
por Royce (1970) y la materia orgánica total con base en el procedimiento de Walkley y
Black (1934) en el cual la muestra de sedimento se somete a la acción oxidante del dicromato
de potasio en presencia de ácido sulfúrico (Chan et al., 2016).

6.3.2 Análisis de elementos traza en sedimento

Las muestras de sedimentos superficiales fueron analizadas de acuerdo a los métodos USEPA
79-020, 3050A y 3050B (USEPA, 1979; 1986). La determinación de Ni, Zn, Cu, Cd, Mn, Pb
y Fe, fue por el método de espectrofotometría de absorción atómica (Avanta, GBC Scientific
Equipment, Australia) con aire/Acetileno (Méndez et al., 2004). Estándares de referencia
certificados por el National Research Council of Canadá de sedimentos (PACS-1, MESS-2
y BCSS-1) se incluyeron en los análisis con el fin de validar la metodología. Se obtuvieron
porcentajes de recuperación superiores al 95%. Los límites de detección de la técnica
empleada para Ni, Zn, Cu, Cd, Mn, Pb y Fe fueron 0.07, 0.02, 0.02, 0.04, 0.08, 0.14 y 0.07
µg g–1, respectivamente. Los resultados se reportan en peso seco.
 34

6.3.3 Análisis de elementos traza en almejas

El tejido blando de cada almeja, fue digerido con ácido nítrico concentrado a 70° C por 4 h
utilizando tubos de teflón en un horno de microondas (CEM modelo Mars 5´, Matthews,
NC). Posteriormente a cada muestra se le agregó 1 mL de HCL concentrado y se aforó a 25
mL en un matraz volumétrico con agua desionizada. El contenido de Ni, Zn, Cu, Cd, Mn, Pb
y Fe de cada muestra fueron analizados mediante un espectrofotómetro de absorción atómica
(GBS Scientific model AVANTA, Dandenong, Australia) usando una llama del aire/
acetileno (Méndez et al., 2006). Los análisis fueron validados mediante el uso de estándares
de referencia certificados por el National Research Council of Canadá (DORM–II y TORT
II). Las recuperaciones de los ET del tejido de las almejas fueron superiores al 95 %. Los
límites de detección (en µg g–1) para el Ni, Zn, Cu, Cd, Mn, Pb y Fe fueron 0.03, 0.02, 0.02,
0.02, 0.08, 0.07 y 0.07, respectivamente. La concentración de cada elemento en peso seco se
convirtió a peso fresco utilizando el factor de conversión de 4.4 (Méndez et al., 2002), para
su comparación con la normatividad nacional e internacional, así como para calcular el nivel
de seguridad en su consumo. Las concentraciones en peso seco o fresco fueron expresadas
en µg g–1.

6.3.4 Análisis de plaguicidas organoclorados en almejas

De las muestras compuestas, se extrajeron aproximadamente 3 g de tejido graso de almeja

utilizando solventes grado HPLC como pentano, hexano, diclorometano; posteriormente, se
procedió a la purificación del extracto en columna empacada con sulfato de sodio, florisil
(Fisher Scientific International, Hampton NH, USA), hexano y diclorometano como
acarreadores de acuerdo a una adaptación de la técnica descrita por Díaz (2004) y Gardner et
al. (2003). El extracto purificado se evaporó y fue reconstituido con 2,2,4-trimetilpentano
(isooctano) como eluente (Piscataway, NJ, USA) siguiendo el procedimiento de Niño-Torres
et al. (2008). Se inyectó 1 µL de extracto en un cromatógrafo de gases (Network GC System,
6890 N) acoplado a un detector de captura de electrones (DCE Niquel63, modelo G2397-
65505, Agilent Technologies, Inc., Palo Alto, CA, USA) con un sistema de inyección
 35

automática y una columna capilar de diámetro interno (30 m x 0.25 mm x 0.25 µm; 5% de
fenilmetil silicona) (HP-5MS Agilent Wilmington, DE, USA). La recuperación relativa de
surrogado estándar (1,2,3,4-TCDD) se utilizó para corregir los resultados de concentración
de extracto de muestra para las pérdidas durante el proceso de acuerdo al estándar interno
1,7,8-TriCDD (dioxinas adquiridas de AccuStandar, New Haven, C.T., USA).

Las concentraciones de los OC individuales se calcularon a partir del área del pico de cada
analito en la muestra, en comparación con la curva estándar realizada, de acuerdo a Labrada-
Martagón et al. (2011). De la siguiente manera pp-DDTs (y sus derivados), CHLs, BHCs,
ciclodienos fueron calculados: como la suma de las concentraciones de pp-DDE, pp-DDT y
pp-DDD; hexaclorociclohexano y sus isómeros (BHCs) fueron calculados como la suma de
las concentraciones de α-BHC, ß-BHC, γ-BHC, y δ-BHC; compuestos del clordano (CHLs)
se calcularon como la suma de las concentraciones de γ-clordano, heptacloro y epóxido de
heptacloro, cuando éstos fueron detectados. Con base en su estructura molecular fueron
agrupados en ciclodienos (aldrín, dieldrín, endrín, endrin sulfato, endosulfán I y endosulfán
II) y también fueron determinados.

Los límites de detección con el detector de captura de electrones fueron de 0.000005 (α-BHC,
γ-BHC, aldrín, endrín, endrín sulfato, endosulfán II, dieldrín, γ-clordano, epóxido de
heptacloro, pp-DDE, pp-DDT y pp-DDD) a 0.00001 µg g-1 (ß-BHC, δ-BHC, heptacloro,
endosulfán I, metoxicloro) en función del plaguicida. Los resultados fueron expresados en
µg g-1 en base húmeda para su comparación con las normas de Comparación de los niveles
de acción de la Administración de Drogas y Alimentos (FDA) y Agencia de Protección
Ambiental EPA (FDA, 2011; USEPA, 2000).

Una curva de calibración con 5 puntos (0.005 a 1.0 μg mL−1, r² ≥ 0.99) fue generada para
cuantificar cada plaguicida (CLP Organochlorine Pesticides mix, Supelco 47426-u,
Bellefonte, PA, USA). Para medir la precisión del método, a cada conjunto de 10 muestras
se inyectó un blanco analítico para determinar la interferencia de fondo del método. Se
enriquecieron muestras para comprobar la eficacia de recuperación de la extracción, así como
 36

la limpieza de la columna. La recuperación promedio de la extracción fue del 77.8 %. Los

límites de cuantificación para los OC variaron entre 5 y 10 µg g-1 de lípidos.

6.3.5 Análisis de calidad de agua

Para la determinación de nitritos, nitratos, amonio, ortofosfatos y clorofila a, se filtraron las

muestras de agua y se siguieron las técnicas compiladas por Contreras-Espinosa (1984) y
Strickland y Parsons (1972). Las técnicas específicas para cada nutriente y clorofila se
enlistan en la tabla IV.

Tabla IV. Técnicas empleadas para la determinación de nutrientes en agua de mar.

Parámetro Técnica
N-NO2 Diazotización/Espectrofotometría
N-NO3 Reducción por Cadmio y Diazotización/Espectrofotometría
N-NH4 Oxidoreducción (azul de indofenol) /Espectrofotometría
PO4 Reacción de molibdato /Espectrofotometría
Clorofila a Extracción con acetona al 90 %

6.4 Trabajo de gabinete

6.4.1 Valores menores al límite de detección

En aquellos casos en que los valores estuvieron por debajo del LD, un valor correspondiente
a la mitad del LD fue utilizado para su análisis estadístico (Farnham, 2002).

6.4.2 Prueba de normalidad

Previo a todas las evaluaciones estadísticas se probaron los supuestos de normalidad (prueba
de Kolmogorov-Smirnov) y de homocedasticidad de varianza (prueba de Barlett) de cada
variable de estudio (Zar, 1999). Los datos que no cumplieron con los supuestos fueron
transformado mediante el log10, para realizarles análisis estadísticos paramétricos (Soto-
Jiménez y Páez-Osuna, 2001).
 37

6.4.3 Correlaciones

Se utilizó el coeficiente de correlación de Pearson o Spearman dependiendo la normalidad

de las variables para evaluar correlaciones (Arunachalam et al., 2014).

6.4.4 Aplicación de índices y modelos estadísticos

6.4.4.1 Índice de contaminación metálica (ICM)

Para confirmar que las concentraciones de Ni, Zn, Cu, Mn, Pb y Fe de los sedimentos de El
Soldado pueden ser usados como valores de referencia o “concentraciones continentales” de
los ET fue utilizado el índice de contaminación metálica (ICM) (Usero et al., 2005). La
eficiencia de este índice para valorar la contaminación metálica es notable ya que ha sido
utilizado en diversos escenarios costeros para comparar el contenido metálico en agua,
sedimento, así como en tejidos de organismos (García-Hernández et al., 2015; Usero et al.,
2005; Vicente-Martorell, 2010). En este sentido, la calidad del sedimento dependerá en gran
medida del contenido de ET, cuya variabilidad en ellos, puede vincularse con la magnitud de
la influencia antrópica y con la potencial pérdida de la salud de diversas especies marinas. Se
empleó la ecuación propuesta por Usero et al. (2005):

ICM = (Cf1 x Cf2…Cfn)1/n (1)

Dónde: Cf1= es la concentración del primer metal; Cf2= es la concentración del segundo
metal, y Cfn= concentración del n-ésimo metal de cada sitio muestreado.

6.4.4.2 Factor de enriquecimiento (FE)

Para diferenciar los ET procedentes de la actividad humana y los de meteorización natural,

se realizó una normalización. La normalización consiste en que las concentraciones de los
ET deben tener una textura y composición característica de los sedimentos. El factor de
enriquecimiento (FE) es uno de los índices para calcular la fuente del metal sedimentaria
 38

aportado por las actividades antrópicas o fuentes naturales (Adamo et al., 2005; Bastami et
al., 2012; Valdés et al., 2005). Este índice se calcula a partir de un elemento normalizador
como el Fe o el Al, que modera la variación producida por la sedimentación heterogénea
(Landsberger et al., 1982; Loring, 1991). En este estudio, el Fe se utilizó como un elemento
de normalización debido a su enorme disponibilidad y a que los estudios previos señalan que
posibles pequeñas variaciones en la concentración de Fe no afectarán al ET a investigar
(Helz, 1976; Rule, 1986). En primer lugar, se utilizaron los coeficientes de Pearson para
comprobar las correlaciones entre el normalizador (Fe) y los ET (Arunachalam et al., 2014).
Adicional a la normalización de los metales en las fracciones de grano fino (< 63 μm), se
utilizó la media del Fe de El Soldado como elemento indicador para determinar el impacto
de la influencia humana en las lagunas de estudio, a través de los trabajos de Förstner y
Wittmann (1981), Birch y Davies (2003) y Birch y Olmos (2008):

FE=([(M)i]/[Fe])laguna.([(M)s]/[Fe])-1Soldado (2)

Donde (M)i, es la concentración del ET en la i-ésima muestra, y (M)s, es la media de la

concentración de cada ET del sistema de referencia El Soldado (CONANP, 2011b). Los
valores de (M)s que se utilizaron en esta investigación y representan las concentraciones
pristinas de los ET, son: Fe 1.05 %, Ni 19.5, Zn 32.1, Cu 7.5, Cd 1.76, Mn 93.3 y Pb 10.3 μg
g-1). El FE indica que, valores cercanos a la unidad son comparables a los del sitio de
referencia, FE < 1, sugieren una posible movilización o depleción del ET (Szefer et al. 1995),
FE > 1 indica que el ET es de origen antrópico. De acuerdo con Sutherland et al. (2007) la
magnitud del FE puede clasificarse de la siguiente manera. Entre 5 ≤ FE < 10 = enri-
quecimiento moderadamente severo, 10 ≤ FE < 25 = grave, 25 ≤ FE < 50 = muy grave y 50
≤ FE = es extremadamente grave.

6.4.4.3 Índice del estado trófico (TRIX)

El estado o nivel del proceso trófico de las lagunas costeras se estimó mediante el índice
TRIX, con el propósito de comparar información en un amplio intervalo de situaciones (entre
 39

lagunas, entre estaciones y entre sitios de muestreo), al conjugar variables asociadas a

sintomas de eutrofización que podrían estar directa o indirectamente relacionados con los
niveles de ET en almejas. La ecuación para estimar el índice TRIX propuesta por
Vollenweider et al. (1998), es:

log(Cl𝑎 × OD × NT × PT) + 1.5 (3)

TRIX =
1.2

Dónde: TRIX es el índice del estado trófico, Cla es la concentración de clorofila a (para lo
cual fue necesario realizar la conversión de µg L-1 a mg m-3 ) OD es el valor absoluto de la
desviación del porcentaje de saturación de oxígeno disuelto, es decir: |100 -% OD|, NT es la
concentración en µM del N Total (en este caso N Inorgánico Disuelto), y PT es la
concentración en µM del P Total (en este caso P Inorgánico Disuelto). Las constantes 1.5 y
1.2 se refieren a los coeficientes de escala de las variables que componen el índice, y a los
10 niveles de jerarquía en que está diseñado. Es decir, el TRIX, tiene valores entre 0 y 10
(Tabla V).

Tabla V. Valores de referencia del índice TRIX para los diferentes niveles del estado trófico
(Vollenweider et al., 1998).

Valor del índice Nivel de estado

TRIX trófico
0-–2.5 Oligotrófico
2.6-5 Mesotrófico
5.1-7.5 Eutrófico
7.6-10 Hipertrófico

6.4.4.4 Análisis de varianza (ANOVA)

Para identificar diferencias estadísticas entre lagunas en función de su estado trófico y

contaminación metálica y entre sitios se aplicaron los índices TRIX e ICM. Los cambios en
los niveles de ET se relacionaron con base en eventos que tienen y han tenido lugar en las
lagunas costeras de este estudio (lluvias en sitios pristinos, enriquecimiento de ET por
 40

efluentes agrícolas, surgencias costeras). Para identificar si existían diferencias entre estos
grupos de datos se aplicó el análisis de varianza ANOVA y las diferencias significativas entre
éstos se definieron mediante la prueba de Tukey con un valor de p ≤ 0.05. Todos los análisis
estadísticos se realizaron con el programa JMP 8.0TM.

Con respecto a las concentraciones de OC en almejas entre lagunas se compararon mediante

un análisis de varianza, y se presentaron mediante gráficos de cajas y bigotes la mediana de
los datos y los percentiles 25 y 75 (cuartiles), respectivamente. La muesca de la caja
corresponde al 95 % del intervalo de confianza de la mediana. Cuando las muescas entre las
cajas no se traslapan, las medianas son consideradas estadísticamente diferentes (Boyer et
al., 2000; Burke et al., 2002). Adicionalmente, se realizó un análisis de frecuencias de los
plaguicidas en los sitios de estudio. Se utilizó el paquete estadístico STATGRAPHICS Plus
4.1.

6.4.4.5 Análisis de componentes principales (ACP)

Con el fin de determinar si la biodisponibilidad de ET en almejas está asociada con procesos

de eutrofización o está controlada por la textura del sedimento, fueron realizados Análisis de
Componentes Principales (ACP). El ACP es un método exploratorio de análisis de datos
aplicado para reducir el número de variables en menos factores latentes lineales de
características similares para una mejor interpretación (Mico et al., 2006). Esta técnica ha
sido ampliamente utilizada para distinguir los factores que controlan el comportamiento
geoquímico de los ET en estuarios (Wu et al., 2007). Todos los análisis estadísticos se
realizaron con el programa JMP 8.0TM.

6.4.4.6 Análisis de regresión lineal múltiple (ARLM)

Para explicar el contenido de ET en el tejido blando de la almeja se utilizó un Análisis de

Regresión Lineal Múltiple (ARLM). Se evaluó como variables independientes a Ni, Zn, Cu,
Cd, Mn, Pb con relación a la concentración de Fe como variable dependiente. Los modelos
de regresión fueron construidos usando el análisis por pasos, esto con la finalidad de
 41

seleccionar las variables predictoras que significativamente maximizaron el modelo r2

(coeficiente de determinación) (Gaxiola-Robles et al., 2013). Para evaluar la
homocedasticidad, el ajuste y detectar observaciones atípicas de los datos, se realizó un
análisis de la distribución de los residuales. El nivel de significancia α utilizado fue ≤0.05.
Todos los análisis estadísticos se realizaron con el programa JMP 8.0TM.

6.4.5 Comparación de resultados con regulaciones normativas

6.4.5.1 Sedimentos

La probabilidad de presentar un efecto tóxico se estimó de acuerdo a los estándares de calidad

de sedimentos de la Administración Nacional Oceánica y Atmosférica (NOAA, Screening
Quick Reference Tables, o SquiRTs) (Buchman, 2008).

6.4.5.2 Almejas

6 . 4 . 5 . 2 . 1 Elementos t r a z a

Se realizó una comparación de los límites máximos establecidos por la normatividad

mexicana NOM 242-2009 y a la normatividad internacional de la Administración de Drogas
y Alimentos de EE.UU. (US FDA). El nivel de seguridad en el consumo de almeja se basó
en los niveles de Ingesta Semanal Tolerable Provisional (PTWI) o Consumo Diario Tolerable
(TDI), para hombres, mujeres y niños establecido por el Comité mixto de expertos en
Aditivos Alimentarios (JECFA) de la Organización de Alimentos y Agricultura de las
Naciones Unidas y la Organización Mundial de la Salud (FAO / WHO).

La estimación de la cantidad de almeja (kg) que tendría que ser consumida por semana para
superar los límites del JECFA se obtuvo con la Ecuación 4 (Jović y Stanković, 2014) la cual
es utilizada para un solo contaminante que no causa efectos cancerígenos a la salud en una
especie de consumo:
 42

PTWI ∗ BW (4)
Qs =
Cm

Dónde: Qs = Cantidad de almeja (kg) que tendría que ser consumida por semana para superar
los límites del JECFA, PTWI = Cantidad prevista de almeja (µg g-1 de peso corporal), que
puede ser ingerida por semana durante toda la vida sin riesgo apreciable para la salud. Los
PTWI y TDI utilizados en este estudio fueron utilizados en estudios previos para poblaciones
de la zona costera Adriática (Jović y Stanković, 2014). PTWIFe (5.6 µg g-1 semana-1 p.c.),
PTWIZn (7 µg g-1 semana-1 p.c.), PTWICu (3.5 µg g-1 semana-1 p.c.), PTWICd (0.007 µg g-1
semana-1 p.c.), TDIPb (0.0035 µg g-1 semana-1 p.c.), TDINi (0.005 µg g-1 día-1 p.c.) y TDIMn
(0.06 µg g-1 día-1 p.c.). (Los TDI de Pb, Ni y Mn fueron multiplicados *7, para ser utilizados
en la ecuación 5), BW = Peso corporal medio de la población en general o subpoblación
(70.43 kg para hombres, 62.9 kg para mujeres y 16 kg para niños), Cm= concentración media
del metal (Fe, Zn, Cu, Mn, Ni, Cd y Pb) en tejido de almeja expresado como peso fresco (µg
g-1, p.f.).

Los % PTWI y la contribución de la media a la dosis diaria recomendada (% RDA) fueron

calculados con base en: la ingesta diaria estimada (EDI) (Ecuación 5) (Bilandžić et al., 2014),
las medias de las concentraciones de ET encontradas en este estudio, así como los RDA para
hombres, mujeres y niños en mg día-1 persona-1: Fe (8, 18, 8), Zn (11,8,8), Cu (0.9, 0.7, 0.9),
Mn (2.3, 1.8,1.8) y Ni (1,0.6,1) (FNB, 2001).

Cm ∗ CR
EDI = (5)
BW

Dónde: EDI = Ingesta diaria estimada (mg elemento traza kg-1 diario-1 p.c.), Cm=
concentración media del metal (Fe, Zn, Cu, Mn, Ni, Cd y Pb) en tejido de almeja expresado
como peso fresco (mg kg-1), CR= Tasa media de consumo diario de almeja en poblaciones
pesqueras del GC (0.030 kg día-1) (García-Hernández, 2013) y promedio en México (0.00025
kg día-1) (CONAPESCA, 2013).
 43

6.4.5.2.2 Plaguicidas organoclorados

Se realizó una comparación de los niveles de acción reportados por la Administración de

Alimentos y Drogas (FDA) y las tolerancias recomendadas por la Agencia de Protección
Ambiental (EPA) de Estados Unidos. Estos límites para plaguicidas en alimentos, tanto
agrícolas como peces y mariscos que estuvieron expuestos a contaminación, se denominan
“tolerancias”. La EPA ha definido el valor EPA SV (valor de evaluación) como la
concentración del contaminante en el tejido de pescado que es de potencial riesgo para la
salud pública y que se utiliza como un valor umbral con el cual comparar las concentraciones
detectadas en matrices similares. El SV se calcula en función tanto de los efectos no
carcinogénicos como cancerígenos del contaminante (FDA, 2011; USEPA, 2000). Con el fin
de hacer recomendaciones de consumo máximo seguro de almeja en Kg mes-1, se utilizaron
los SV para una población de pescadores de subsistencia (autoconsumo). Lo anterior debido
a que los niveles de acción de la FDA son < 1 a 2 órdenes de magnitud que los límites de
consumo mensual basado en el riesgo a la salud (efectos sistémicos crónicos y efectos
carcinogénicos) emitidos por la EPA SV (FDA, 2011; USEPA, 2000). Así mismo, los valores
se compararon con las Normas nacionales (NOM 027 SSA y NOM 242), que aplican para el
consumo de peces y mariscos, las cuales especifican que no deben contener residuos de
plaguicidas como aldrín, dieldrín, endrín, heptacloro, kapone u otros prohibidos en el
Catálogo Oficial de Plaguicidas editado por CICOPLAFEST (CICOPLAFEST, 2004).
 44

7. RESULTADOS

7.1 Calidad del sedimento de una laguna prístina y dos lagunas

receptoras de aguas residuales

7.1.1 Textura del sedimento

La textura del sedimento y la concentración de materia orgánica son presentadas en la tabla

VI. Los sedimentos superficiales de El Soldado fueron caracterizados por sedimento arenoso-
limoso distribuido desde las partes internas de la boca (S10, S9, S1), hasta aproximadamente
la mitad del cuerpo de agua (S3), así como sitios más distantes de la boca de la laguna (S5,
S6). Las partículas más grandes (arena), estuvieron distribuidas aproximadamente desde el
límite de la laguna (S2) hasta un poco más de un cuarto hacia el fondo de ella (S4). En las
porciones más internas, el sedimento fue tipo limo arenoso (S7), con cambios graduales a
limo arcilloso (S8). La materia orgánica se presentó en mayores concentraciones en los
sedimentos más finos en la zona más distal de la boca (S7 y S8) y en la parte media de la
laguna (S3).

Los sedimentos superficiales de la laguna Lobos se caracterizaron por ser limo-arenosos (L3,
L4, L7, L9). Los sedimentos arenosos se localizan principalmente en la boca sur (L10). Los
sedimentos finos (limo-arcilloso) fueron ubicados en la parte interna de Lobos. Los
porcentajes de materia orgánica se encontraron en un intervalo entre 0.76 y 1.70 %.
Generalmente, los máximos contenidos de este parámetro se encontraron en las partes
internas de los sistemas, donde el sedimento es fino con altos contenidos de limo. Los
sedimentos superficiales de Tóbari se caracterizaron por estar constituidos principalmente
por arena (92.5 al 99.5 %).
 45

Tabla VI. Composición física de los sedimentos supeficiales de El Soldado, Lobos y Tóbari.
Laguna Arena % Limo % Arcilla % Materia orgánica % Tipo de sedimento
El Soldado
S1 74.3 25.4 0.30 0.60 areno-limoso
S2 100 g0.00 0.00 0.10 arenoso
S3 50.0 49.9 0.11 2.00 areno-limoso
S4 92.9 6.86 0.26 0.10 arenoso
S5 77.5 21.8 0.79 0.10 areno-limoso
S6 84.3 15.3 0.37 0.10 areno-limoso
S7 7.77 87.3 4.98 1.10 limo-arenoso
S8 0.42 93.0 6.59 1.30 limo-arcilloso
S9 48.0 49.2 2.72 0.20 areno-limoso
S10 73.7 23.7 2.58 0.50 areno-limoso
Lobos
L1 84.5 10.8 4.70 0.87 areno-limoso
L2 8.20 82.9 8.90 1.52 limoso
L3 35.6 56.2 8.20 1.70 limo-arenoso
L4 28.7 62.1 9.20 1.57 limo-arenoso
L5 0.00 99.8 0.20 1.16 limoso
L6 6.10 50.4 43.5 1.63 limo-arcilloso
L7 29.2 62.3 8.50 1.56 limo-arenoso
L8 90.0 6.80 3.20 0.76 arenoso
L9 35.2 59.1 5.70 1.44 limo-arenoso
L10 41.7 25.8 32.5 1.06 areno-limoso
Tóbari
T1 99.5 0.47 0.00 0.18 arenoso
T2 99.1 0.94 0.00 0.43 arenoso
T3 92.5 7.49 0.00 0.54 arenoso
T4 n.d. n.d. n.d. 0.84
T5 n.d. n.d. n.d. 1.02
T6 n.d. n.d. n.d. 0.76
T7 n.d. n.d. n.d. 1.08
T8 97.9 2.05 0.00 1.16 arenoso
T9 96.3 3.66 0.00 0.6 arenoso
T10 96.0 3.95 0.00 0.5 arenoso
T11 98.7 1.33 0.00 0.4 arenoso
T12 96.4 3.62 0.00 0.74 arenoso
T13 94.4 5.64 0.00 0.75 arenoso
T14 n.d. n.d. n.d. 0.94
T15 n.d. n.d. n.d. 0.96
T16 n.d. n.d. n.d. 0.97
n.d.: no determinado
 46

7 . 1 . 2 A n a l i s i s de correlación de elementos traza en sedimentos

El Cd fue el único ET que continuó exhibiendo una distribución no normal después de

realizar las transformaciones logarítmicas para obtener la normalidad de los datos. Esto
refleja la existencia de valores alejados de los valores medios de la distribución (Vicente-
Martorell, 2010) y significa que sus pares metálicos no comparten una fuente o fenómeno
común. Adicionalmente, se tuvo una correlación lineal significativa (p < 0.05) entre Fe y Zn
(r = 0.533), Fe y Cu (r = 0.747), Fe y Mn (r = 0.649), así como entre Fe y Pb (r = 0.181) en
los sedimentos superficiales de las tres lagunas (Tabla VII).

Tabla VII. Matriz de correlación de Pearson r(x,y) de elementos traza en sedimento.

Correlación Fe Ni Zn Cu Cd Mn Pb
Fe 1 0.0692 *0.533 *0.747 -0.00435 *0.649 0.181
Ni 1 0.147 *0.277 -0.0112 0.296 *0.205
Zn 1 *0.538 -0.0189 *0.343 0.0728
Cu 1 -0.00927 *0.449 *0.250
Cd 1 -0.0208 0.0547
Mn 1 *0.220
Pb 1
*Estadísticamente significativa (p< 0.0001).

7.1.3 Elementos traza en sedimentos

En las tres lagunas el Fe fue el ET en mayor proporción en el sedimento, seguido por Mn y

Zn (Tabla VIII). El gradiente de las medias fue para el Soldado y Lobos: Fe > Mn > Zn > Ni
> Pb > Cu > Cd. En el Tóbari: Fe > Mn > Zn > Pb > Cu ≈ Ni > Cd.

En Lobos se registraron las concentraciones medias significativamente más altas de Zn (70.1

µg g-1) y Cu (16.3 µg g-1). En cambio, en Tóbari se obtuvieron los valores más altos de Mn
(747 µg g-1). El Soldado presentó la media significativamente más baja de Fe (1.05 %). Los
niveles de Ni y Cd no tuvieron diferencias significativas entre las lagunas (excepto para el
sitio L8 de Lobos).
 47

Tabla VIII. Concentración de elementos traza (µg g-1 peso seco) en sedimentos superficiales
de las lagunas costeras de El Soldado (s), Lobos (L) y Tóbari (T).
Ni Zn Cu Cd Mn Pb Fe Log10
(%) ICM4
S1 7.18 20.8 1.18 0.99 41.8 2.98 0.54 1.56
S2 11.8 9.97 1.74 2.36 23.2 13.6 0.26 1.62
S3 26.2 36.2 9.48 1.20 113 4.78 1.39 2.62
S4 13.1 9.73 1.69 2.48 21.3 15.3 0.24 1.62
S5 12.5 12.9 0.34 2.43 29.3 16.5 0.36 1.53
S6 11.1 12.4 1.18 2.10 29.8 12.1 0.49 1.71
S7 33.9 65.5 18.6 1.63 176 6.84 2.21 3.09
S8 37.5 70.0 20.2 1.56 178 15.6 2.29 3.27
S9 19.4 29.2 7.33 1.95 110 11.0 0.99 2.57
S10 21.9 54.3 13.2 0.92 211 4.20 1.70 2.83
Media 19.5a 32.1a 7.5a 1.76a 93.3a 10.3a 1.05a 2.24a
Error est. 3.09 7.03 2.28 0.18 22.2 1.55 0.24 0.21
Máx. 37.5 70.0 20.2 2.48 211 16.5 2.29 3.27
Mín. 7.18 9.73 0.34 0.92 21.3 2.98 0.24 1.53
L1 6.04 66.6 3.44 0.86 133 6.90 1.70 2.43
L2 15.1 50.0 10.4 1.39 199 13.0 2.50 2.96
L3 12.9 60.9 16.35 0.39 244 18.4 3.15 3.20
L4 14.6 74.1 20.9 1.07 334 21.0 3.36 3.35
L5 11.4 76.1 22.7 1.60 321 20.7 3.14 3.31
L6 16.1 68.9 19.7 2.39 293 32.2 2.73 3.36
L7 10.6 118 20.8 1.93 310 28.4 3.26 3.32
L8 98.3 80.5 25.8 0.22 889 23.4 1.75 3.79
L9 16.4 65.1 18.2 0.45 293 16.6 3.64 3.35
L10 3.25 41.3 5.15 1.91 146 4.16 2.40 2.30
Media 20.5a 70.1b 16.30b 1.22a 316a 18.5a 2.76b 3.14b
Error est. 8.31 6.15 2.26 0.22 64.1 2.63 0.20 0.14
Máx. 98.3 118.0 25.8 2.39 889 32.2 3.64 3.79
Mín. 3.25 41.3 3.44 0.22 133 4.16 1.70 2.30
T1 < 0.07 15.2 0.50 < 0.04 217 < 0.14 0.71 1.77
T2 1.96 22.3 2.13 < 0.04 322 5.51 1.17 2.03
T3 5.57 35.4 5.39 < 0.04 406 6.52 1.85 2.58
T4 1.98 34.8 5.04 0.53 397 9.09 1.64 2.42
T5 17.1 74.7 18.9 0.66 1424 20.7 3.70 3.62
T6 18.9 81 22.1 1.36 977 26.1 4.10 3.66
T7 20.6 84.9 22.3 1.17 1099 23.7 4.23 3.70
T8 16.0 40.4 10.8 2.81 1101 29.1 1.74 3.30
T9 9.75 34.5 6.34 1.55 529 17.0 1.63 2.88
T10 5.58 30.2 4.74 0.34 283 9.30 1.46 2.49
T11 3.35 24.6 2.51 0.26 249 7.07 1.14 2.16
T12 9.78 46.4 9.24 1.46 633 17.1 2.27 3.07
T13 12.4 55.6 10.8 1.39 817 17.5 2.61 3.24
T14 17.3 76.3 18.0 1.71 1282 21.8 3.87 3.61
T15 20.5 81.7 20.2 2.30 1032 22.3 4.04 3.64
T16 19.1 84.1 22.2 2.25 1180 23.0 4.34 3.69
Media 11.2a 51.4ab 11.3ab 1.12a 747b 16.0a 2.53b 2.99b
Error est. 1.79 6.08 1.94 0.21 99.7 2.08 0.31 0.16
Máx. 20.6 84.9 22.3 2.81 1424 29.1 4.34 3.70
Mín. < 0.07 15.2 0.50 < 0.04 217 < 0.14 0.71 1.77
Mín. < 0.07 15.2 0.50 < 0.04 217 < 0.14 0.71 1.77
 48

Ni Zn Cu Cd Mn Pb Fe Log10
(%) ICM4
TEL1 15.9 124 18.7 0.68 -- 30.2 -- --
ERM2 51.6 410 270 9.60 -- 218 -- --
AET3 260 22
1TEL = Máxima concentración a la cual ningún efecto es observado (Buchman, 2008)
2ERM = probabilidad de presentarse efectos adversos en el 50 % de las observaciones (Buchman, 2008)
3AET = nivel de efecto aparente (Buchman, 2008)
4log ICM = logaritmo del índice de contaminación metálica
10
Media ± error estándar, mínimo y máximo. Letras distintas denotan medias significativamente diferentes entre lagunas (p ≤
0.05)

7.1.4 Índice de contaminación m etálica (ICM )

Los valores de log10ICM de los elementos traza en cada sitio son mostrados en la tabla VIII.
En la figura 7 se muestra que el log10 del ICM permitió diferenciar entre sitios y entre lagunas
con distinto grado de contaminación. Dos grupos significativamente diferentes (p ≤ 0.05) se
dividieron a partir de log10ICM > 2.87 fueron registrados en los sitios en el orden de: L8 >
L6 > L9 > L4 > L7 > L5 > L3 > L2 (Lobos), T7 > T16 > T6 > T15 > T5 > T14 > T8 > T13
> T12 (Tóbari) y S8 > S7 (El Soldado). Los valores de ICM variaron de 4.6 a 44.2 y el valor
más alto se registró en el sitio L8 de Lobos, mientras que el más bajo en el sitio S5 de El
Soldado.

Figura 7. Índice de contaminación metálica estimado para las lagunas costeras Lobos, el
Soldado y Tóbari (p = 0.0054).
 49

7.1.5 Factor de enriquecimiento (FE)

El orden decreciente de la media de concentración de los metales fue distinto entre Lobos
(Mn > Cu > Zn > Pb > Ni > Cd) y Tóbari (Mn > Cu > Zn > Pb > Ni > Cd) (Tabla IX). La
media de Mn en Lobos y Tóbari, así como la de Cu en Lobos equivale a un enriquecimiento
antrópico (FE > 1). En el interior de las lagunas, valores de FE > 1 se registraron en Lobos
para Ni (L8), Zn (L1, L7, L8), Cu (L4-L8) y Mn (L4- L6, L8, L9). En especial destaca el
sitio L8 que está cerca del drenaje colector número 2. Con respecto a los demás sitios, L8
registró el doble del valor de FE para Ni y Cu, así como un FE > 5 para Mn, lo que indica un
enriquecimiento moderadamente severo. En Tóbari, únicamente en el sitio T8 (ubicado en
una zona influenciada por la agricultura; Fig. 4), el Mn presentó un FE que indica
enriquecimiento moderadamente severo (5 < FE < 10) y un escaso enriquecimiento antrópico
de Pb y Cu (1 < FE < 2). En los demás sitios los niveles de Mn son representativos de un
moderado enriquecimiento (1 < FE < 4) pero nulo en los demás elementos.
 50

Tabla IX. Factores de enriquecimiento para elementos traza en Lobos y Tóbari.

Factor de enriquecimiento
Laguna
Ni Zn Cu Cd Mn Pb
L1 0.17 1.20 0.34 0.22 0.79 0.27
L2 0.28 0.61 0.70 0.24 0.80 0.34
L3 0.23 0.60 0.83 0.10 0.96 0.48
L4 0.20 0.67 1.05 0.14 1.00 0.41
L5 0.17 0.74 1.22 0.22 1.03 0.44
L6 0.28 0.77 1.21 0.37 1.08 0.78
L7 0.14 1.66 1.01 0.30 0.78 0.55
L8 2.65 1.41 2.48 0.05 5.10 0.89
L9 0.25 0.59 0.82 0.07 1.15 0.33
L10 0.06 0.53 0.36 0.34 0.61 0.11
Media 0.44 0.88 1.00 0.20 1.33 0.46
T1 - 0.66 0.12 0.00 3.08 -
T2 0.08 0.58 0.31 0.00 2.76 0.31
T3 0.14 0.59 0.49 0.00 2.21 0.23
T4 0.06 0.65 0.52 0.14 2.43 0.37
T5 0.22 0.62 0.86 0.08 3.87 0.37
T6 0.22 0.60 0.91 0.14 2.40 0.42
T7 0.23 0.61 0.89 0.12 2.61 0.37
T8 0.43 0.71 1.04 0.69 6.34 1.11
T9 0.28 0.65 0.66 0.41 3.26 0.69
T10 0.18 0.63 0.55 0.10 1.95 0.42
T11 0.14 0.66 0.37 0.10 2.19 0.41
T12 0.20 0.63 0.69 0.27 2.80 0.50
T13 0.22 0.65 0.70 0.23 3.15 0.44
T14 0.21 0.60 0.78 0.19 3.33 0.37
T15 0.24 0.62 0.84 0.24 2.57 0.37
T16 0.21 0.59 0.86 0.22 2.73 0.35
Media 0.20 0.63 0.66 0.18 2.98 0.45

7.2 Variación de plaguicidas organoclorados en almejas (Chione

californiensis) en tres lagunas receptoras de aguas residuales

La tabla X muestra la mediana y los limites superior y mayor de la concentración total de OC

detectados en C. californiensis, en peso húmedo (µg g-1), durante la temporada alta de cultivo
agrícola (Enero, 2009) para cada sistema lagunar. De los 17 OC analizados, el 53 % fueron
detectados por lo menos en un sitio de estudio (Fig. 8). Yavaros registró la mayor cantidad
de OC (47 %), seguido de Altata (29 %) y Reforma (24 %). El resto de los OC, incluyendo
 51

endosulfán II, β-BHC, γ–BHC, dieldrín, pp-DDD, pp-DDT, endrín sulfato y metoxicloro
estuvieron por debajo del límite de detección de la técnica cromatográfica utilizada. El
plaguicida más frecuente fue el γ-clordano, el cual fue encontrado en almejas de las tres
lagunas, con una frecuencia promedio del 75 %, seguido del endrín con una frecuencia
promedio del 54 %. Aldrín fue detectado en todos los sitios muestreados en Yavaros. Se
observaron diferencias significativas de OC entre lagunas y entre plaguicidas (Fig. 9). En
Yavaros se encontraron los niveles de concentración más altos (~0.0200 µg g-1), mientras
que en los sistemas Altata y Reforma la mediana de las concentraciones fue menor (~0.00200
µg g-1). En Yavaros, el heptacloro fue el OC con mayor concentración (0.0168 µg g-1), en
Altata fue también heptacloro (0.00460 µg g-1) y en Reforma fue aldrín (0.00181 µg g-1). En
Yavaros y Altata fue detectado el heptacloro junto con su isómero el β-heptacloro epóxido.
 52

Tabla X. Concentración de plaguicidas organoclorados en µg g-1 (peso húmedo) en poblaciones de almeja C. californiensis en las
lagunas Yavaros, Sonora, Altata y Reforma, Sinaloa.
Laguna
Plaguicida Yavaros Altata Reforma
(OC) F F F
Rango m (%)
Rango m (%)
Rango m (%)

α-BHC < 0.00001 - 0.00177 - 16.7 < 0.000005 - 0.0 < 0.000005 - 0.0
β-BHC < 0.000010 - 0.0 < 0.000010 - 0.0 < 0.000010 - 0.0
γ-BHC < 0.000005 - 0.0 < 0.000005 - 0.0 < 0.000005 - 0.0

δ-BHC < 0.00001 - 0.00197 - 16.7 < 0.000010 - 0.0 < 0.000010 - 0.0

Heptacloro 0.00229 - 0.0168 0.00903 83.3 0.00184 - 0.00460 - 28.6 < 0.000010 - 0.0
Aldrín 0.00240 - 0.00431 0.00317 100 < 0.000005 0.00269 - 14.3 < 0.0000050 - 0.00181 - 28.6

Epóxido de β-Heptacloroa 0.00169 - 0.00171 - 33.3 0.00116 - 0.00169 0.00116 57.1 < 0.000005 - 0.00

γ-Clordano 0.00148 - 0.00164 0.00150 66.7 0.00093 - 0.00154 0.00096 71.4 0.00086 - 0.00155 0.00103 85.7
Endosulfán I < 0.00001 - 0.0 < 0.00001 - 0.00163 - 14.3 < 0.00001 - 0.0
Dieldrín < 0.000005 - 0.0 < 0.000005 - 0.0 < 0.000005 - 0.0
pp-DDE 0.00209 - 0.00260 0.00217 66.7 < 0.000005 - 0.00187 -. 14.3 0.00138 - 0.00140 - 28.6
Endrín 0.00151 - 0.00171 0.00158 57.1 0.00103 - 0.00306 0.00103 57.1 0.00079 - 0.00178 - 42.9
Endosulfán II < 0.000005 - 0.0 < 0.000005 - 0.0 < 0.000005 - 0.0
pp-DDD < 0.000005 - 0.0 < 0.000005 - 0.0 < 0.000005 - 0.0
pp-DDT < 0.000005 - 0.0 < 0.000005 - 0.0 < 0.000005 - 0.0
Endrín Sulfato < 0.000005 - 0.0 < 0.000005 - 0.0 < 0.000005 - 0.0
Metoxicloro < 0.00001 - 0.0 < 0.00001 - 0.0 < 0.00001 - 0.0
pp-DDD = diclorodifenildicloroetano.
pp-DDE = diclorodifenildicloroetileno.
pp-DDT = diclorodifeniltricloroetano.
< 0.00001; < 0.000005 = No detectado (Límite de detección del plaguicida).
s.i. = Sin información.
Concentración en µg g-1 en peso húmedo.
a Epóxido de heptacloro no es un plaguicida, pero es un metabolito del plaguicida heptacloro.

52
 53

100%

80%
% de frecuencia

Yavaros
60%
Altata

40% Reforma

20%

0%
Heptacloro
Aldrín

Endrín sulfato
β-BHC
DDE

Dieldrín

DDT
Endrín

γ-BHC

DDD
β-heptacloro epóxido
γ-Clordano

α-BHC

Metoxicloro
Endosulfán I

Endosulfán II
δ-BHC

Figura 8. Frecuencia de residuos de plaguicidas en almejas de las lagunas costeras de

Yavaros, Sonora, Altata, Sinaloa y Reforma, Sinaloa.
µg g-1 (peso húmedo)

Figura 9. Comparación de la concentración de plaguicidas en almejas de las lagunas costeras

de Yavaros, Altata y Reforma (C. californiensis) (Unidades en µg g-1 de peso húmedo).
 54

Se observó que en Yavaros con excepción del heptacloro y el aldrín, la mediana del resto de
los OC también fue menor a 0.002 µg g-1. Para los OC dónde se observaron valores extremos
correspondió a un sitio de cada laguna (e.g. α-BHC, γ–BHC en Yavaros; heptacloro,
endosulfán I, en Altata). En Reforma se observó que tanto la mediana como el promedio de
las concentraciones de γ-clordano de las estaciones fueron muy similares entre sí, indicando
amplia distribución de este OC en la laguna.

7.3 Biodisponibilidad de elementos traza, concentración de organoclorados

en almejas y eutrofización en lagunas

7.3.1 Estado trófico durante otoño en lagunas costeras del Golfo de California

El índice TRIX mostró valores entre 0.005 y 4.69 en las seis lagunas objeto de estudio, lo
que se traduce a un estado oligotrófico a mesotrófico (Fig. 10). La condición general para El
Soldado, Lobos, Yavaros y Tóbari fue oligotrófica, con una media de TRIX de 1.98, 1.98,
1.94 y 2.5 respectivamente, mientras que para Altata y Reforma fueron mesotróficos (medias
de 3.02 y 2.74 respectivamente). La laguna con valores más oligotróficos fue El Soldado y
la laguna más mesotrófica fue Altata.

Particularmente en Lobos las condiciones mesotróficas (TRIX > 2.6) se presentaron en las
inmediaciones de la boca sur durante el periodo de muestreo, sugiriendo un evento de
surgencia costera. Mientras que en Tóbari, Altata y Reforma las condiciones mesotróficas
(TRIX > 2.6) se presentaron en las zonas donde se descargan aguas residuales.
 55

TRIX

Altata Lobos Reforma El Soldado Tóbari Yaváros Tukey-Kramer p<0.05

Figura 10. Variabilidad estacional de los valores del índice TRIX en otoño 2011 para las
lagunas objeto de estudio, El Soldado, Lobos y Tóbari (p>0.05); Yavaros, Altata y Reforma
(p<0.0001). En la gráfica de diamante se observa la mediana de los datos (-) y la línea
continua en 2.5 marca el cambio de estado trófico de oligotrófico a mesotrófico.

El intervalo de temperatura del agua en las lagunas fue de 14-32°C (Tablas XI y XII),
obteníendose los registros más bajos en Lobos (14 °C) y los más altos en Yaváros (32 °C).

El intervalo de salinidad fue de 29 a 39, obteníendose los registros más bajos en Tóbari (29)
y los más altos en El Soldado (39). Se observaron diferencias significativas entre lagunas
(p<0.0001): Altata>Reforma>Yavaros y El Soldado>Lobos>Tóbari (Tablas XI y XII).

El intervalo de oxígeno disuelto (mg L-1) en las lagunas fueron de 5.4 a 13.5, obteníendose
los registros más bajos y más altos en Altata (Tablas XI y XII).

El intervalo de clorofila a fue de 0.040 a 54 mg L-1, obteníendose los registros más bajos en
Yavaros (0.040 mg L-1) y los más altos en Tóbari (54 mg L-1). Se observaron diferencias
significativas entre lagunas (p<0.0001): Yavaros (0.97 mg L-1), Altata (9.70 mg L-1) y
Reforma (6.18 mg L-1).
 56

El intervalo de NID fue de 0.04 a 25.2 µM, obteniéndose los registros más bajos en El
Soldado y los más altos en Tóbari. Se observaron diferencias significativas entre lagunas
Tóbari>Lobos>El Soldado (Tablas XI y XII).

El intervalo de FID fue de 0.025 a 2.79 µM, obteniéndose los registros más bajos en Tóbari
(0.025 µM) y los más altos en Yavaros (2.79 µM).

El intervalo de la relación de nitrógeno/fósforo (N/P) fue de 0.11 a 132, obteníendose los

registros más bajos en El Soldado (0.11) y los más altos en Tóbari (132). (Tablas XI y XII).

Tabla XI. Variabilidad durante otoño de parámetros ambientales y concentraciones de

clorofila a, nitrógeno y fósforo inorgánicos disueltos (NID y FID) en lagunas costeras del
Golfo de California: El Soldado, Lobos y Tóbari.
T1 S2 OD3 Cla4 NID5 FID6 N:P7 TRIX8
(°C) (mg L-1) (μ L-1) (μM) (μM)
El Soldado
Media 21.0a 37.3a 7.59a 2.76a 0.42c 0.52b 0.76b 2.55a
Error est. 0.27 0.08 0.16 0.39 0.082 0.016 0.13 0.16
Máx. 23.6 38.5 9.05 6.77 1.7 0.66 2.80 4.00
Mín. 19.1 36.8 6.09 0.670 0.046 0.4 0.11 1.22
Lobos
Media 18.2b 36.0b 7.30a 3.67a 2.99b 1.04a 2.93b 2.57a
Error est. 0.38 0.100 0.089 0.55 0.26 0.052 0.26 0.13
Máx. 21.0 36.8 8.20 9.5 5.34 1.82 6.3 4.22
Mín. 14.5 35.1 6.90 1.1 0.66 0.68 0.87 1.51
Tóbari
Media 20.8a 34.9c 7.50a 7.03a 7.5a 0.60b 19.03a 2.47a
Error est. 0.20 0.33 0.086 1.82 0.91 0.056 4.44 0.12
Máx. 23.6 37.7 8.60 53.8 25.2 2.05 131.7 3.52
Mín. 18.2 29 6.50 0.400 1.50 0.025 2.45 1.04
1T = Temperatura (°C), 2S= Salinidad, 3OD= Oxígeno disuelto (mg L-1), 4NID= Nitrógeno inorgánico disuelto (μM),
5Cla= Clorofila a, 6FID= Fósforo inorgánico disuelto (μM), 7N:P Relación NID/FID, 8TRIX= Índice del estado

trófico. Media ± error estándar, mínimo y máximo. Letras distintas denotan medias significativamente diferentes entre
lagunas (p ≤ 0.0001).
 57

Tabla XII. Variabilidad durante otoño de parámetros ambientales y concentraciones de

clorofila a, nitrógeno y fósforo inorgánicos disueltos (NID y FID) en lagunas costeras del
Golfo de California: Yavaros, Altata y Reforma.
T S OD Cla NID FID N:P TRIX
(°C) (mg L-1) (μ L-1) (μM) (μM)
Yavaros
Media 31.1a 35.3c 7.22ab 0.97c 2.27a 1.01a 1.92b 1.94b
Error est. 0.151 31.1 0.26 0.32 0.8 0.15 0.28 0.22
Máx. 31.7 35.3 8.80 4.09 11.6 2.79 4.17 3.38
Mín. 30.2 31.1 6.10 0.0400 0.61 0.67 0.74 0.73
Altata
Media 30.3b 35.5a 7.83a 9.7a 2.76a 0.55b 7.36a 3.0a
Error est. 0.11 0.23 0.31 1.23 0.62 0.089 1.82 0.14
Máx. 31.5 37.3 13.5 30.4 15.4 2 41.5 4.69
Mín. 29.4 31.6 5.40 3.25 0.21 0.1 0.58 1.91
Reforma
Media 29.0c 34.8b 6.35b 6.18b 2.29a 1.04a 2.52b 2.74a
Error est. 0.06 0.13 0.11 0.33 0.23 0.085 0.35 0.094
Máx. 29.6 36.2 7.70 10.0 4.54 2.5 7.40 3.48
Mín. 28.6 32.9 5.70 3.76 0.53 0.55 0.41 1.65
1T = Temperatura (°C), 2S= Salinidad, 3OD= Oxígeno disuelto (mg L-1), 4NID= Nitrógeno inorgánico disuelto (μM),
5Cla= Clorofila a, 6FID= Fósforo inorgánico disuelto (μM), 7N:P Relación NID/FID, 8TRIX= Índice del estado

trófico. Media ± error estándar, mínimo y máximo. Letras distintas denotan medias significativamente diferentes entre
lagunas (p ≤ 0.0001).

7.3.2 Variación de elementos traza en una laguna prístina y dos lagunas

receptoras de aguas residuales

La tabla XIII muestra la concentración total, el logICM, la media y los valores superior e
inferior de ET detectados en almeja C. gnidia, en peso fresco (µg g-1), durante la temporada
alta de cultivo agrícola (otoño, 2011), para cada laguna. En las tres lagunas el Fe fue el ET
en mayor proporción en la almeja, seguido por Zn y Mn (Soldado y Tóbari) y Mn y Zn
(Lobos). El gradiente con base en las medias fue para El Soldado Fe> Zn> Mn> Ni> Cu>
Cd> Pb; Lobos Fe> Mn> Zn> Cu> Cd> Ni> Pb y para Tóbari Fe> Zn> Mn> Cu> Ni> Pb.
En El Soldado se registraron las concentraciones significativamente más altas (p<0.0001) de
Ni (4.08 µg g-1) y Zn (18.9 µg g-1). En Lobos se registraron las concentraciones
significativamente más altas de Cu (7.42 µg g-1, p<0.0001), Cd (0.944 µg g-1, p<0.005) y Mn
(30.3 µg g-1, p<0.0001). En Tóbari y Lobos se obtuvieron signifificativamente los valores
más altos (p<0.01) de Pb (0.406 µg g-1 y 0.349 µg g-1). En El Soldado y Lobos se presentó la
 58

media significativamente más alta (p<0.0001) de Fe (194 µg g-1 y 164 µg g-1). Sin embargo,
cuando el logICM fue aplicado a almejas este indicó que no hay diferencias significativas
(p>0.05) en el contenido de ET entre lagunas con distinto grado de contaminación.

Tabla XIII. Elementos traza en poblaciones de C. gnidia de lagunas costeras del Golfo de
California (µg g-1 peso fresco).
Ni Zn Cu Cd Mn Pb Fe Log10
(μg g-1) (μg g-1) (μg g-1) (μg g-1) (μg g-1) (μg g-1) (%) ICM1
El Soldado
Media 4.08a 18.9a 6.32a,b 0.612a,b 5.11b 0.0977b 194a 2.50a
Error est. 0.26 0.88 0.32 0.036 0.45 0.0177 9.22 0.21
Máx. 7.39 35.9 11.7 0.95 13.3 0.56 335 2.99
Mín. 1.84 12.7 4.25 0.11 1.31 < 0.08 106 1.97
Lobos
Media 0.551c 10.6b 7.42a 0.944a 30.3a 0.349a 164a 2.90a
Error est. 0.094 0.29 1.11 0.18 4.66 0.073 12.8 0.14
Máx. 3.00 15.8 43.8 4.47 105 2.65 497 4.01
Mín. < 0.04 6.19 1.90 < 0.02 1.51 < 0.08 8.54 0.39
Tóbari
Media 1.48b 10.0b 3.41b 0.277b 2.85b 0.406a 74.9b 1.90a
Error est. 0.16 0.24 0.32 0.045 0.505 0.082 13 0.31
Máx. 2.88 14.5 8.97 1.07 8.05 1.44 237 2.94
Mín. <0.04 8.24 <0.02 <0.02 < 0.04 < 0.08 9.15 0.10
1log ICM
10 = logaritmo del índice de contaminación metálica. Media ± error estándar, mínimo y máximo. Letras distintas
denotan medias significativamente diferentes entre lagunas (p ≤ 0.05).

En la tabla XIV se muestra el modelo final para la correlación de las concentraciones de Zn,
Cu, Mn, Ni sobre las concentraciones de Fe en el tejido blando de almeja (r2 = 0.520, p<
0.0001). Un incremento en los niveles de Fe está ligado a un incremento en los niveles de
Zn, Mn y Ni junto con las interacciones entre ET, específicamente entre [Cu*Cd] y [Cu*Mn].
La relación entre las concentraciones de Fe y Cd parece tener una relación antagónica,
reduciendo Cd la concentración de Fe. La varianza constante y la distribución normal de los
residuales no sugieren ninguna tendencia, confirmando la suficiencia del modelo ajustado.

Tabla XIV. Modelo final ajustado para la interacción entre elementos traza en poblaciones
de C. gnidia de lagunas del Golfo de California (El Soldado, Lobos y Tóbari).
 59

Coeficiente no
Modelo Variable estandarizado t p R2 F p
b error estándar
Fe Constante 32.42 22.26 1.46 0.148 0.520 13.49 < 0.0001*
Zn 5.659 1.968 2.88 0.0049*
Cu 3.499 2.988 1.17 0.244
Mn 2.481 0.582 4.26 < 0.0001*
Ni 11.615 5.407 2.15 0.0341*
Cd -57.544 18.874 -3.05 0.0029*
Pb 4.854 17.094 0.28 0.777
[Cu*Cd] 10.641 1.634 6.51 < 0.0001*
[Cu*Mn] -0478 0.0858 -5.57 < 0.0001*
*Estadísticamente significativa.

7.3.3 Análisis de la biodisponibilidad de elementos traza en almejas

considerando variables del agua, TR IX, textura del sedimento e índice de
contaminación metálica

7.3.3.1 El Soldado

El primer componente explicó el 30 % de la varianza y representó la variación de los ET en

sedimento (Fig. 11, Tabla XV). Se observó que los sedimentos limo-arcillosos de El Soldado
están relacionados con el contenido de Ni, Zn, Cu, Mn y Fe, excepto de Cd y Pb, pero no lo
están con los ET en las almejas. El ICMs mostró influencia en la variación del ET en
sedimento, pero la baja carga negativa del ICMa con respecto al resto de las variables,
indicaron que las concentraciones de ET en sedimento no tienen efecto en las concentraciones
del ET en almejas. El segundo componente indicó el 17.5 % de la varianza y está asociado
al comportamiento de NH4, NID, PO4 y clorofila a disueltos y por lo tanto al TRIX e
inversamente relacionados con los cambios de temperatura y salinidad. En el tercer, cuarto
y quinto componente (que en conjunto explican el 26 % de la varianza), representan la
variación de los ET en las almejas. Se encontró que Pb y el ICMa varían en proporción
directa; Cd en sedimento está relacionado con el OD; Ni, Mn y Fe están relacionados en el
tejido blando de almeja.
 60

Figura 11. Representación del análisis de componentes principales en la biodisponibilidad de

elementos traza en almejas de la laguna El Soldado. Temperatura (T), salinidad (S), índice del
estado trófico (TRIX), oxígeno disuelto (OD), % de oxígeno disuelto (% OD), nitrito (NO2),
nitrato (NO3), amonio (NH4), nitrógeno inorgánico disuelto (NID), fosfato (PO4), clorofila a
(Cla), níquel en sedimento (Nis), zinc en sedimento (Zns), cobre en sedimento (Cus), cadmio en
sedimento (Cds), manganeso en sedimento (Mns), plomo en sedimento (Pbs), hierro en
sedimento (Fes), arena (% A), arcilla (% Ar), limo (% L), materia orgánica (MO), níquel en
almejas (Nia), zinc en almejas (Zna), cobre en almejas (Cua), cadmio en almejas (Cda),
manganeso en almejas (Mna), plomo en almejas (Pba), hierro en almejas (Fea), índice de
contaminación metálica del sedimento (ICMs), índice de contaminación metálica de las almejas
(ICMa).
 61

Tabla XV. Resultados del análisis de componentes principales de El Soldado en otoño.

Patrón
de factor Factor 1 Factor 2 Factor 3 Factor 4 Factor 5
rotado
T -0.14 -0.64 -0.14 0.51 0.21
S 0.06 -0.72 -0.35 -0.20 -0.31
TRIX 0.12 0.93 -0.18 -0.02 -0.05
OD -0.33 -0.01 -0.29 0.74 -0.18
%OD -0.33 -0.16 -0.30 0.78 -0.12
NO2 0.59 -0.43 0.15 0.17 0.08
NO3 0.41 -0.21 0.01 -0.22 0.31
NH4 -0.06 0.92 -0.08 -0.03 -0.02
NID -0.03 0.91 -0.07 -0.03 -0.01
PO4 -0.28 0.82 -0.14 -0.11 -0.07
Cla 0.08 0.90 -0.05 -0.04 0.01
Nis 0.90 0.00 0.21 0.03 -0.11
Zns 0.97 0.00 0.12 0.07 -0.01
Cus 0.90 0.04 0.33 -0.03 -0.08
Cds 0.21 -0.02 0.04 0.65 -0.03
Mns 0.88 -0.03 0.14 0.03 -0.07
Pbs 0.56 0.04 0.49 0.32 -0.01
Fes% 0.93 -0.03 0.10 0.02 -0.12
%A -0.94 -0.02 0.23 0.02 0.06
%Ar 0.94 0.02 -0.24 -0.02 -0.07
%L 0.92 0.04 -0.03 0.02 0.05
MO 0.61 -0.02 -0.51 -0.14 -0.14
Nia -0.30 -0.11 -0.34 0.11 0.70
Zna -0.02 -0.14 -0.01 0.32 0.26
Cua -0.30 -0.06 -0.44 -0.56 -0.32
Cda -0.25 -0.03 -0.35 -0.46 0.29
Mna -0.22 0.13 -0.13 -0.18 0.84
Pba 0.03 -0.19 0.82 -0.11 -0.36
Fea 0.03 0.01 0.33 0.03 0.86
ICMs 0.92 0.02 -0.28 -0.05 -0.14
ICMa -0.14 -0.18 0.70 -0.21 0.14
% varianza 30.4 17.1 9.2 8.5 8.1
Temperatura (T), salinidad (S), índice del estado trófico (TRIX), oxígeno disuelto (OD), % de oxígeno disuelto (% OD),
nitrito (NO2), nitrato (NO3), amonio (NH4), nitrógeno inorgánico disuelto (NID), fosfato (PO4), clorofila a (Cla), níquel en
sedimento (Nis), zinc en sedimento (Zns), cobre en sedimento (Cus), cadmio en sedimento (Cds), manganeso en sedimento
(Mns), plomo en sedimento (Pbs), hierro en sedimento (Fes), arena (% A), arcilla (% Ar), limo (% L), materia orgánica
(MO), níquel en almejas (Nia), zinc en almejas (Zna), cobre en almejas (Cua), cadmio en almejas (Cda), manganeso en
almejas (Mna), plomo en almejas (Pba), hierro en almejas (Fea), índice de contaminación metálica del sedimento (ICMs),
índice de contaminación metálica de las almejas (ICMa).
 62

7.3.3.2 Lobos

El primer componente representó el 24 % de la varianza, sugiere la relación entre las variables

asociadas a la eutrofización representadas por el índice TRIX, NO3, PO4 y Cla disueltos con
el contenido de Cu, Cd y Mn e inversamente relacionado con Zn en almejas (Fig. 12, Tabla
XVI). Particularmente las altas cargas positivas de Cd y Mn en almejas en relación a las otras
variables mostraron su influencia en el ICMa. El segundo componente indicó el 22.5 % de la
varianza y representó el aporte de aguas residuales indicado por la disminución de la
salinidad.

El ICMa estuvo directamente relacionado con Ni y Mn en sedimento (con concentraciones

elevadas) e inversamente relacionado con la salinidad. El tercer componente (15 % de la
varianza), representó la relación de Cu y Fe en sedimentos arcillosos y materia orgánica e
inversamente relacionado al % de arena. El cuarto componente (9 % de la varianza) indicó
que conforme incrementó el Cd en sedimento incrementaron los niveles de Cu y Pb en la
almeja.
 63

Figura 12. Representación del análisis de componentes principales en la biodisponibilidad

de elementos traza en almejas de la laguna Lobos. Temperatura (T), salinidad (S), índice del
estado trófico (TRIX), oxígeno disuelto (OD), % de oxígeno disuelto (% OD), nitrito (NO2),
nitrato (NO3), amonio (NH4), nitrógeno inorgánico disuelto (NID), fosfato (PO4), clorofila a
(Cla), níquel en sedimento (Nis), zinc en sedimento (Zns), cobre en sedimento (Cus), cadmio
en sedimento (Cds), manganeso en sedimento (Mns), plomo en sedimento (Pbs), hierro en
sedimento (Fes), arena (% A), arcilla (% Ar), limo (% L), materia orgánica (MO), níquel en
almejas (Nia), zinc en almejas (Zna), cobre en almejas (Cua), cadmio en almejas (Cda),
manganeso en almejas (Mna), plomo en almejas (Pba), hierro en almejas (Fea), índice de
contaminación metálica del sedimento (ICMs), índice de contaminación metálica de las
almejas (ICMa).
 64

Tabla XVI. Resultados del análisis de componentes principales de Lobos en otoño.

Patrón
de factor Factor 1 Factor 2 Factor 3 Factor 4 Factor 5
rotado
T -0.31 -0.03 -0.04 0.12 0.51
S -0.12 -0.73 0.16 -0.17 0.08
TRIX 0.89 -0.21 -0.07 -0.05 -0.06
OD 0.22 0.28 0.01 0.48 0.49
%OD 0.45 -0.05 -0.17 -0.05 -0.55
NO2 0.28 0.07 0.34 -0.18 0.17
NO3 0.78 0.20 -0.11 0.16 0.07
NH4 -0.09 -0.18 0.17 -0.11 0.87
NID 0.51 -0.003 0.07 0.02 0.78
PO4 0.81 -0.11 -0.10 0.07 0.10
Cla 0.74 -0.10 -0.18 0.15 -0.18
Nis -0.29 0.88 -0.20 -0.28 0.06
Zns -0.28 0.50 0.31 0.34 -0.33
Cus -0.06 0.72 0.66 0.03 -0.06
Cds 0.3 -0.23 0.05 0.80 0.02
Mns -0.17 0.93 0.002 -0.23 -0.01
Pbs -0.02 0.62 0.59 0.47 -0.03
Fes% 0.30 -0.19 0.87 -0.06 -0.09
%A 0.13 -0.2 -0.75 -0.31 -0.21
%Ar -0.21 -0.11 0.80 0.16 0.12
%L 0.17 0.68 -0.06 0.33 0.20
MO -0.03 0.05 0.77 0.09 0.16
Nia -0.14 -0.15 0.64 -0.51 -0.10
Zna -0.80 -0.13 -0.45 0.02 0.13
Cua 0.63 0.06 0.05 0.74 0.02
Cda 0.94 -0.07 0.05 0.18 -0.03
Mna 0.92 -0.04 0.02 0.26 -0.02
Pba 0.14 0.18 0.50 0.77 -0.03
Fea 0.32 0.52 -0.48 -0.43 -0.09
ICMs -0.12 0.76 0.59 -0.03 0.02
ICMa 0.62 0.12 0.60 0.20 -0.18
% varianza 24.2 22.3 15 8.7 7.2
Temperatura (T), salinidad (S), índice del estado trófico (TRIX), oxígeno disuelto (OD), % de oxígeno disuelto (% OD),
nitrito (NO2), nitrato (NO3), amonio (NH4), nitrógeno inorgánico disuelto (NID), fosfato (PO4), clorofila a (Cla), níquel en
sedimento (Nis), zinc en sedimento (Zns), cobre en sedimento (Cus), cadmio en sedimento (Cds), manganeso en sedimento
(Mns), plomo en sedimento (Pbs), hierro en sedimento (Fes), arena (% A), arcilla (% Ar), limo (% L), materia orgánica
(MO), níquel en almejas (Nia), zinc en almejas (Zna), cobre en almejas (Cua), cadmio en almejas (Cda), manganeso en
almejas (Mna), plomo en almejas (Pba), hierro en almejas (Fea), índice de contaminación metálica del sedimento (ICMs),
índice de contaminación metálica de las almejas (ICMa).
 65

7.3.3.3 Tóbari

El primer componente (44 % de la varianza), representó la variación de los ET en sedimento

y almeja. Se observó que los índices ICMa e ICMs están relacionados con el contenido de Ni,
Zn, Cu, Cd, Mn, Pb y Fe de sedimentos limosos y materia orgánica con el contenido de Ni,
Cd y Pb e inversamente relacionado con Zn en almejas (Fig. 13, Tabla XVII). El segundo
componente, indicó el 29 % de la varianza y representó el aporte de aguas residuales indicado
por la relación inversa con la salinidad y el porcentaje de arena. El tercer componente (9 %
de la varianza), representó la relación de NO2, NO3, NH4, NID y PO4 disueltos. La variable
de estado trófico representada por el TRIX, estuvo asociada principalmente a incrementos en
clorofila a y disminución de temperatura (cuarto componente, 8 % de la varianza).
 66

Figura 13. Representación del análisis de componentes principales en la biodisponibilidad

de elementos traza en almejas de la laguna Tóbari.Temperatura (T), salinidad (S), índice del
estado trófico (TRIX), oxígeno disuelto (OD), % de oxígeno disuelto (% OD), nitrito (NO2),
nitrato (NO3), amonio (NH4), nitrógeno inorgánico disuelto (NID), fosfato (PO4), clorofila a
(Cla), níquel en sedimento (Nis), zinc en sedimento (Zns), cobre en sedimento (Cus), cadmio
en sedimento (Cds), manganeso en sedimento (Mns), plomo en sedimento (Pbs), hierro en
sedimento (Fes), arena (% A), arcilla (% Ar), limo (% L), materia orgánica (MO), níquel en
almejas (Nia), zinc en almejas (Zna), cobre en almejas (Cua), cadmio en almejas (Cda),
manganeso en almejas (Mna), plomo en almejas (Pba), hierro en almejas (Fea), índice de
contaminación metálica del sedimento (ICMs), índice de contaminación metalica de las
almejas (ICMa).
 67

Tabla XVII. Resultados del análisis de componentes principales de Tóbari en otoño.

Patrón
de factor Factor 1 Factor 2 Factor 3 Factor 4 Factor 5
rotado
T 0.21 0.09 0.08 -0.83 0.28
S -0.31 -0.76 -0.02 0.30 0.16
TRIX -0.10 0.20 0.35 0.76 -0.35
OD 0.07 0.02 -0.14 -0.03 0.94
%OD 0.05 0.00 -0.07 -0.34 0.91
NO2 -0.23 0.28 0.88 0.22 0.10
NO3 0.02 0.07 0.87 -0.28 -0.25
NH4 -0.12 0.42 0.75 0.18 -0.08
NID -0.05 0.22 0.94 -0.11 -0.19
PO4 -0.37 0.35 0.79 0.09 0.17
Cla -0.17 0.33 -0.12 0.77 0.10
Nis 0.98 -0.08 -0.13 -0.10 0.05
Zns 0.85 0.51 0.07 -0.01 0.03
Cus 0.96 0.24 -0.06 -0.02 0.12
Cds 0.97 0.03 -0.14 -0.08 0.09
Mns 0.93 0.00 -0.14 0.00 0.24
Pbs 0.98 0.09 -0.08 -0.05 0.10
Fes% 0.79 0.55 0.14 -0.01 -0.03
%A -0.11 -0.95 -0.24 -0.07 0.08
%Ar 0.10 0.95 0.25 0.07 -0.08
%L 0.97 -0.04 -0.13 -0.15 -0.06
MO 0.93 0.12 -0.07 0.03 0.22
Nia 0.83 0.50 0.02 -0.09 -0.11
Zna -0.64 0.66 0.22 0.23 0.16
Cua 0.23 0.94 0.19 0.10 0.03
Cda 0.94 0.06 -0.09 -0.18 -0.16
Mna 0.17 0.95 0.20 0.11 0.04
Pba 0.93 -0.07 -0.11 -0.20 -0.17
Fea -0.09 0.95 0.22 0.16 0.09
ICMs 0.97 0.20 -0.05 -0.08 0.01
ICMa 0.78 0.59 0.05 -0.07 -0.09
% varianza 44.1 28.5 8.8 7.9 4.6
Temperatura (T), salinidad (S), índice del estado trófico (TRIX), oxígeno disuelto (OD), % de oxígeno disuelto (% OD),
nitrito (NO2), nitrato (NO3), amonio (NH4), nitrógeno inorgánico disuelto (NID), fosfato (PO4), clorofila a (Cla), níquel en
sedimento (Nis), zinc en sedimento (Zns), cobre en sedimento (Cus), cadmio en sedimento (Cds), manganeso en sedimento
(Mns), plomo en sedimento (Pbs), hierro en sedimento (Fes), arena (% A), arcilla (% Ar), limo (% L), materia orgánica
(MO), níquel en almejas (Nia), zinc en almejas (Zna), cobre en almejas (Cua), cadmio en almejas (Cda), manganeso en
almejas (Mna), plomo en almejas (Pba), hierro en almejas (Fea), índice de contaminación metálica del sedimento (ICMs),
índice de contaminación metálica de las almejas (ICMa).
 68

7.3.3.4 Yavaros, Altata y Reforma

El primer componente explicó el 36 % de la varianza y representó el incremento de OC

específicos como heptacloro y aldrín asociados a una disminución de salinidad y clorofila a
y aumento de temperatura (Fig. 14, Tabla XVIII).

Figura 14. Representación del análisis de componentes principales en las concentraciones

de OC en almejas de las lagunas Yavaros-Altata-Reforma. Temperatura (T), salinidad (S),
oxígeno disuelto (OD), % de oxígeno disuelto (% OD), nitrito (NO2), nitrato (NO3), amonio
(NH4), nitrógeno inorgánico disuelto (NID), fosfato (PO4), clorofila a (Cla), índice del estado
trófico (TRIX), α-hexaclorociclohexano (α-BHC), diclorodifenildicloroetileno (pp-DDE).
 69

El segundo componente indica el 15 % de la varianza y representa el índice TRIX relacionado

con los nutrientes e inversamente relacionados con una disminución de OD.

Tabla XVIII. Resultados del análisis de componentes principales de las lagunas Yavaros-
Altata-Reforma en otoño.
Patrón de
factor Factor 1 Factor 2 Factor 3 Factor 4
rotado
T 0.88 -0.06 0.15 0.28
S -0.93 -0.12 -0.02 0.04
OD 0.35 -0.64 0.26 0.45
%OD 0.38 -0.62 0.26 0.48
pH 0.62 -0.58 0.09 0.30
NO2 -0.20 0.72 0.04 -0.25
NO3 0.02 0.96 0.05 0.02
NH4 -0.02 0.79 -0.24 0.14
NID -0.01 0.98 -0.02 0.03
PO4 -0.03 0.01 -0.09 -0.67
Cla -0.85 0.23 -0.02 0.09
TRIX -0.59 0.66 -0.24 0.13
α-BHC 0.29 -0.14 0.81 -0.04
δ-BHC 0.04 -0.19 0.88 0.09
Heptacloro 0.75 -0.21 -0.38 -0.06
Aldrín 0.81 -0.20 -0.11 0.26
Heptacloro
0.14 -0.09 -0.39 0.66
epóxido
ϒ-Clordano 0.28 -0.49 0.00 -0.38
Endosulfán I 0.00 0.00 0.00 0.00
pp-DDE 0.37 -0.04 -0.64 0.24
Endrín 0.45 -0.17 0.24 -0.43
% varianza 35.7 15.4 11.3 8.3
Temperatura (T), salinidad (S), oxígeno disuelto (OD), % de oxígeno disuelto (% OD), nitrito (NO2), nitrato (NO3), amonio
(NH4), nitrógeno inorgánico disuelto (NID), fosfato (PO4), clorofila a (Cla), índice del estado trófico (TRIX), α-
hexaclorociclohexano (α-BHC), diclorodifenildicloroetileno (pp-DDE).
 70

7.4 Ingesta recomendable de a lmejas

7.4.1 Elementos traza

En la tabla XIX se muestra la cantidad de almeja inocua para su consumo semanal, por su
comparación con los niveles de PTWI. Con base en las concentraciones medias de cada ET,
se observa que para exceder la PTWI de cada una de ellos, las mayores cantidades de ingesta
de almeja que permite tener por semana es la de Zn (47.4, 42.4 y 10.8 kg de almeja semana-
1
para hombres, mujeres y niños respectivamente), seguida de las PTWI de Cu, Fe, Ni y Mn.

Tabla XIX. Cantidad de almeja (kg) inocua para ser consumida semanalmente y
comparación del aporte de cada elemento traza basado en las concentraciones medias
encontradas en este estudio y el consumo promedio de almeja en poblaciones costeras del
Golfo de California y México).
Población costeña† Población promedio en México‡
Qs* (n=80) (CR=30 g día-1) (CR~0.25 g día-1)
EDI % RD % PTWI EDI % RD % PTWI
H 3.02 0.055707 49.04 6.96 0.000458 0.40 0.06
Fe M 2.69 0.062376 21.80 7.80 0.000513 0.18 0.06
N 0.69 0.245215 49.04 30.65 0.002015 0.40 0.25
H 47.42 0.004428 2.84 0.44 0.000036 0.02 0.00
Zn M 42.35 0.004958 3.90 0.50 0.000041 0.03 0.00
N 10.77 0.019492 3.90 1.95 0.000160 0.03 0.02
H 41.69 0.002519 19.71 0.50 0.000021 0.16 0.00
Cu M 37.23 0.002820 25.34 0.56 0.000023 0.21 0.00
N 9.47 0.011087 19.71 2.22 0.000091 0.16 0.02
H 1.48 0.008523 26.10 14.21 0.000070 0.21 0.12
Mn M 1.32 0.009544 33.35 15.91 0.000078 0.27 0.13
N 0.34 0.037518 33.35 62.53 0.000308 0.27 0.51
H 2.73 0.000384 2.71 7.68 0.000003 0.02 0.06
Ni M 2.44 0.000430 4.51 8.60 0.000004 0.04 0.07
N 0.62 0.001691 2.71 33.83 0.000014 0.02 0.28
H 0.71 0.000295 - 29.54 0.000002 - 0.24
Cd M 0.63 0.000331 - 33.08 0.000003 - 0.27
N 0.16 0.001300 - 130.04 0.000011 - 1.07
 71

Población costeña† Población promedio en México‡

Qs* (n=80) (CR=30 g día-1) (CR~0.25 g día-1)
EDI % RD % PTWI EDI % RD % PTWI
H 0.67 0.000158 - 31.54 0.000001 - 0.26
Pb M 0.59 0.000177 - 35.32 0.000001 - 0.29
N 0.15 0.000694 - 138.84 0.000006 - 1.14
*Qs (Cantidad de almeja que tendría que ser consumida por semana para superar los límites del PTWI/TDI): kg almeja.
PTWI (Ingesta semanal tolerable provisional): mg de elemento traza semana-1 kg-1 peso corporal de un consumidor
individual, considerando el peso corporal medio de la población en general: Hombres (H): 70.43 kg; Mujeres (M): 62.90
Kg; Niños (N): 16 kg.
†CR= Tasa media de consumo diario de almeja por poblaciones costeras del Golfo de California (0.030 kg día-1).
‡CR= Tasa media de consumo diario de almeja por la población en general en México (0.00025 kg día-1).
EDI (Ingesta diaria estimada): mg de elemento traza por tamaño de la porción de almeja diario -1 por peso corporal de un
consumidor individual; % RD= Contribución de la media a la dosis diaria recomendada; % PTWI= Contribución de la
media al % PTWI.

7.4.2 Plaguicidas organoclorados

La tabla XX muestra la comparación entre los niveles registrados en almejas con los
establecidos como máximos aceptables de OC indicados por la FDA y la EPA (SV) (FDA,
2011; USEPA, 2000) para pesca recreativa y de subsistencia. La EPA recomienda valores
que típicamente oscilan entre 2 y 120 veces más bajo que FDA y, por lo tanto, son más
conservadores que el correspondiente nivel de acción de la FDA o nivel de tolerancia. De los
17 OC analizados, la concentración de todos ellos se encuentra por debajo de los niveles de
la FDA, pero el β-Heptacloro epóxido es el único OC por encima de la concentración del
nivel de evaluación de la EPA (SV) en Altata y Reforma. Con base en el límite de consumo
mensual de la EPA, el consumo máximo seguro de almeja para evitar un riesgo carcinogénico
producido por el β-heptacloro epóxido en las poblaciones pesqueras de Yavaros y Altata es
de 4 raciones mes-1 (1 ración = 0.227 kg mes-1) por individuo de 70 kg.

.
 72

Tabla XX. Comparación de los niveles de acción de la Administración de Drogas y Alimentos (FDA) y tolerancias recomendadas
de la agencia de protección ambiental (EPA) y normas Mexicanas.
a
Yavaros Altata Reforma LMP Agua
Plaguicida FDA 2011 bEPA SV cEPA SV d
EPA SV
(µg g-1) (µg g-1) (µg g-1) (µg g-1)
α-BHC 0.00177 < 0.000005 < 0.000005 s.i. s.i. s.i. s.i. 0 – 0.0018 s.r.
β-BHC < 0.000010 < 0.000010 < 0.000010 s.i. s.i. s.i. s.i. 0 – 0.0018 s.r.
γ-BHC < 0.000005 < 0.000005 < 0.000005 s.i. s.i. s.i. s.i. 0 – 0.0018 s.r.
δ-BHC 0.001970 < 0.000010 < 0.000010 2 s.i. s.i. s.i. 0 – 0.0023 s.r.
Heptacloro 0.016800 0.004600 < 0.000010 0.03 0.3 s.i. s.i. s.i.
Aldrín 0.004310 0.002690 0.001900 s.i. 0.3 s.i. s.i. s.i.
Epóxido de β-heptacloro 0.001710 0.001690 < 0.000005 0.03 0.3 0.00439 0.000540 > 0.0013 – 0.0026 r.(4)*
γ-Clordano 0.001640 0.001540 0.001550 0.3 0.3 0.114 0.014 0 – 0.0084 s.r.
Endosulfán I < 0.000010 0.001630 < 0.000010 s.i. s.i. s.i. s.i. 0 – 1.8 s.r.
Dieldrín < 0.000005 < 0.000005 < 0.000005 s.i. 0.3 0.0025 0.000307 0 – 0.00018 s.r.
pp-DDE 0.002600 0.001870 0.001400 1 5 0.117 0.014 0 – 0.0086 s.r.
Endrín 0.001710 0.003060 0.001780 s.i. s.i. s.i. s.i. 0 – 0.088 s.r.
Endosulfán II < 0.000005 < 0.000005 < 0.000005 s.i. s.i. s.i. s.i. 0 – 1.8 s.r.
pp-DDD < 0.000005 < 0.000005 < 0.000005 1 5 0.117 0.014 0 – 0.0086 s.r.
pp-DDT < 0.000005 < 0.000005 < 0.000005 1 5 0.117 0.014 0 – 0.0086 s.r.
Endrín Sulfato < 0.000005 < 0.000005 < 0.000005 s.i. s.i. s.i. s.i. s.i.
Metoxicloro < 0.000010 < 0.000010 < 0.000010 20 s.i. s.i. s.i. s.i.
aLMP Límite Máximo Permisible (NOM-127-SSA1-1994).
bTolerancia y niveles de acción de plaguicidas todo tipo de peces y moluscos peso húmedo (µg g-1) (USEPA, 2000).
cEPA SV Tolerancia para pesca recreativa de peces y moluscos peso seco (µg g-1) (USEPA, 2000).
dEPA SV Límite de consumo mensual basado en el riesgo carcinogénico Concentraciones del plaguicida en tejido adiposo (USEPA, 2000).

Niveles más altos detectados en µg g-1 (peso húmedo).

< 0.00001; < 0.000005 = No detectado (Límite de detección del plaguicida).
s.i. = Sin información.
s.r. = Sin restricción.
r. = restricción.
*( ) = Número de raciones permitidas al mes. Una ración es el equivalente a 0.227 kg mes-1. Cuando no hay restricción el consumo permitido es > 16 raciones mes-1.

72
 73

8. DISCUSIÓN

8.1 Calidad del sedimento de una laguna prístina y dos lagunas receptoras de
aguas residuales

La alta correlación significativa entre Fe y Zn (r = 0.533; p< 0.0001), Fe y Cu (r = 0.747; p<

0.0001), Fe y Mn (r = 0.649; p< 0.0001) puede significar que estos metales provienen de
fuentes comunes o que presentan un comportamiento semejante durante su transporte (Raju
et al., 2012). Arunachalam et al. (2014), reportan una correlación de Pearson negativa para
los pares de Cd vs. Cu, Cr, Pb, Ni, Zn, Mn y Fe pero no explican a qué puede estar
relacionada. En el presente trabajo, la correlación negativa del Cd (p > 0.05) con los demás
ET puede deberse a que el 99 % de Cd presente en aguas superficiales en la región del GC
tiene un origen natural relacionado con procesos físicos de surgencias y advección de aguas,
mientras que sólo el 1 % proviene de fuentes antrópicas (Sañudo-Wilhelmy y Flegal, 1991).
En el mar adyacente a las lagunas en estudio, las surgencias tienen eventos pulsátiles de
afloramiento de aguas subsuperficiales anualmente entre octubre y marzo (Zaytsev et al.,
2003). Durante este periodo las aguas del exterior de las lagunas que pueden contener
cantidades variables de Cd (Daesslé et al., 2009) se intercambian con las del interior
mediante el flujo y reflujo de marea. Las respuestas hidrodinámicas de Lobos y Tóbari
dependerá finalmente de las bocas de las lagunas donde se regula el intercambio de agua con
el océano (Valenzuela-Siu et al., 2007). Estudios previos sugieren que el incremento de Cd
en los organismos en la zona costera del GC está asociado con este tipo de eventos (García-
Hernández et al., 2015). Sin embargo, un estudio de los niveles de Cd en granjas
camaronícolas ubicadas en la costa este del GC, realizados durante 2000 – 2010, no mostró
cambios significativos en las concentraciones de este elemento (Frías-Espericueta et al.,
2015). Con base en esto, se refuerza la hipótesis de que el enriquecimiento de Cd en los
sedimentos superficiales en estas lagunas no es debido a actividades antrópicas en estas
lagunas. Por otro lado, aunque los niveles de concentración de Ni detectados fueron mayores
a los niveles de Cd en Lobos e incluso mayores a Cu y Cd en Tóbari, el análisis comparativo
entre lagunas indicó que no hubo diferencias significativas para Ni respecto al sistema de
 74

referencia, El Soldado (p = 0.2784), con excepción del sitio L8. En El Soldado, para los
sitios S8, S7 y S10 el incremento observado en el contenido de ET se atribuye principalmente
a la textura limo-arcillosa de los sedimentos que fueron enriquecidos posiblemente con
materia orgánica, además de ser sitios someros y de baja circulación en el sistema lagunar
(Villalba et al., 1989).

El FE señaló sitios afectados (T7, T16, T6, T15, T5, T14) por concentraciones anómalas de
Mn en sedimento que reciben efluentes combinados de origen agrícola, camaronícola y
urbano (Green-Ruíz y Páez-Osuna, 2001). El sitio con mayor contenido de ET fue el L8, que
está enfrente de una descarga puntual de aguas residuales agrícolas. En Tóbari
particularmente, la distribución espacial mostró las mayores concentraciones de ET (T7, T6
y T5), en las inmediaciones de un pedraplén artificial removido en 2012, posterior a la
colecta de sedimentos de este estudio, así como en los sitios (T16, T15 y T14).

El ICM fue significativamente mayor (p = 0.0054) en Lobos y Tóbari respecto a El Soldado.

Valores de ICM desde 5.14 hasta 36.4, han sido obtenidos en otros sistemas lagunares del
GC (García Hernández et al., 2015) con influencia de actividades antrópicas. El valor de
36.4 corresponde a la Bahía de Guaymas, que presenta una importante actividad humana en
sus alrededores. En esta zona se ha asociado la contaminación por metales en sedimentos
superficiales con actividades industriales como la planta termoeléctrica de la Comisión
Federal de Electricidad (CFE), la terminal de almacenamiento de Petróleos Mexicanos
(PEMEX), así como la refinación y la carga y descarga de minerales en la terminal de la
Administración Portuaria Integral de Guaymas (Méndez et al., 2004). El log10 del ICM
permitió diferenciar entre ecosistemas con distinto grado de contaminación. El Soldado, área
natural protegida estatal con la categoría de zona sujeta a conservación ecológica (Boges,
2009), se utilizó como el sistema de referencia para las concentraciones continentales de los
elementos traza y para el cálculo de algunos índices, debido a que sólo recibe aportaciones
pluviales de las escorrentías que drenan de los cerros aledaños y no presenta descargas
antrópicas (considerado sitio RAMSAR, reserva natural; Búrquez y Martínez-Yrízar, 1997;
CONANP, 2011b). Esto último se constató por recorridos realizados durante el desarrollo
 75

del presente trabajo. De este modo, quedó confirmado que las concentraciones de ET en los
sedimentos superficiales de El Soldado pueden usarse como valores de referencia.

Los sitios que presentaron enriquecimiento de ET por encima de los valores de referencia de
El Soldado están asociados con los drenajes de agua residual sin tratamiento provenientes
del Valle del Yaqui que contienen plaguicidas, fertilizantes, ET y nutrientes aportados hacia
el GC a través de dos lagunas. En la parte norte se localiza la laguna Lobos, cuerpo receptor
de aguas residuales agrícolas y urbanas (L8), mientras que en la parte sur está la laguna
Tóbari, que recibe vertimientos de aguas residuales agrícolas (T5-T9), camaronícolas (T12-
T16) y de asentamientos humanos (T6 y T8) (Ahrens et al., 2008). Adicionalmente, la
litología continental particular de esta región, básicamente compuesta de rocas ígneas
extrusivas como basaltos ricos en Fe y Mn, puede ser fuente de estos metales (Vega-Granillo
et al., 2011). La asociación de Fe/Mn en las rocas ígneas se encuentra en una proporción de
1/10 a 1/100 (Degens, 1965). Al comparar la concentración de Fe/ Mn en El Soldado, Lobos
y Tóbari la proporción es de 1/40, por lo que están dentro del rango sugerido para considerar
un origen continental. Sin embargo, ello no explica los altos niveles de concentración
detectados en Lobos y Tóbari, aunado a que las escorrentías por lluvias son escasas y
eventuales para considerar incremento de Mn y Fe por meteorización física. El Zn, Cu, Mn
y Fe son también ET ubicuos, presentes en varios productos utilizados en actividades
agrícolas, como ingredientes activos en pesticidas y agentes antimicóticos (Dissanayake y
Chandrajith, 2009). Por ello, incrementos de Zn, Cu, Fe y principalmente de Mn pueden ser
atribuidos a fertilizantes agrícolas y fungicidas metálicos, entre los que se encuentran maneb,
zineb, cupravit y ferbam (García-Hernández, 2004). Además, el Cu y Zn al ser esenciales
para la nutrición de camarón, se usan para enriquecer dietas formuladas para peces y
camarones, las cantidades recomendadas varían entre 8 y 12 mg g-1 del Cu y un orden de
magnitud mayor en el caso del Zn (Ikem y Egilla, 2008).

8.2 Eutrofización de lagunas costeras del Golfo de California en otoño

El índice TRIX mostró que las lagunas objeto de estudio son en esencia oligotróficas (< 2.5),
pero Altata y Reforma son mesotróficas (> 2.5 < 5). Sin embargo, se observaron cambios en
 76

el estado trófico en algunos sitios que están relacionados tanto con el aporte de nutrientes
antrópicos (Tóbari) como con fenómenos naturales como las surgencias (Boca sur de Lobos).
En esta región del GC durante otoño-invierno, existen eventos pulsátiles de surgencias
costeras promovidas por los vientos con influencia en las lagunas (Lara-Lara et al., 2008;
Lluch-Cota, 2000; Maluf, 1983; Rosa-Vélez y González-Farías, 1995) y que favorecen la
productividad primaria. Estas últimas fueron detectadas en sitios punturales durante el
periodo de muestreo de este estudio (Boca sur de Lobos), junto con un incremento de Cd,
Mn y Cu.

Una disminución de la temperatura, junto con el aumento de la salinidad y la concentración

PO4, es un indicador de que se ha producido un evento de afloramiento (Lares et al., 1997).
En Lobos fueron obtenidos los registros más bajos de temperatura (14 °C) y la media más
alta de FID en sitios con mayor influencia de aguas de surgencias costeras. Lares et al. (2002)
reportaron una alta correlación en la variabilidad temporal de Cd en bivalvos en surgencias
estacionales. El presente estudio aporta evidencia que en lagunas costeras del GC se
detectaron altas concentraciones de Cd en almejas no asociados a actividades antrópicas. Un
estudio de Ruiz-Ruiz et al. (2017) en la laguna Lobos durante la misma época de muestreo
que las almejas recolectadas en este estudio reveló que existieron síntomas de eutrofización
en la parte interna hacia la boca sur de la laguna asociados a eventos de surgencia.

Los resultados del índice TRIX mostraron que los aportes de nutrientes en sitios enriquecidos
y prístinos no fueron responsables del aumento del estado trófico, en contraste a lo obtenido
en otras lagunas costeras del GC donde ocurre una disminución de la calidad del agua y
cambios en el estado trófico de oligotrófico a mesotrófico en relación directa con la cercanía
al sitio de la descarga de aguas residuales (Vargas-González et al., 2014). Las condiciones
oligotróficas que prevalecen durante otoño en El Soldado, Lobos, Tóbari y Yavaros se
pueden explicar principalmente por la tasa de renovación de agua (unos días), que es un
factor que minimiza la susceptibilidad de estas lagunas a la eutrofización, ya que facilita la
dilución y el flujo de nutrientes, y reduce el crecimiento de la biomasa fitoplanctónica
(Scavia y Liu, 2009), tal como lo observaron Arreola et al. (2016) en otra laguna costera de
 77

la misma región del GC (El Rancho). En cambio, menores tasas de renovación de agua de
Altata y Reforma (>15 días), aunado a las mayores tasas de precipitación que las lagunas de
Sonora, las vuelven más susceptibles a la eutrofización. Aunque no se observaron
concentraciones de oxígeno disuelto que indicaran problemas de hipoxia o anoxia (< 6 mg
L-1) o valores de clorofila a superiores a 5 mg L-1 es evidente que los vertimientos de aguas
residuales provenientes de la agricultura tiene un impacto sobre la salud del ecosistema en
Yavaros indicado por la disminución de la salinidad de hasta 3 unidades con respecto de
Altata y Reforma. Ha sido observado por Arellano-Aguilar et al. (2017) que los drenes
agrícolas en Sinaloa contribuyen a disminuir la salinidad del agua de las lagunas costeras
receptoras, lo que puede explicar el gradiente de salinidad observado en algunos sitios de
Altata y Yavaros particularmente.

A partir de estos factores de eutrofización de las lagunas costeras objeto de este estudio se
considerará a continuación el rol que juegan los ET y OC, que se consideran como
contaminantes persistentes. Esta característica hace que su presencia pueda ir incrementando
con el tiempo, alterando el equilibrio biogeoquímico natural de los sistemas que ahora ya los
contienen o que presentan bajo síntomas de eutrofización (Richir y Gober, 2016). En el
presente estudio las respuestas de los ET parecen estar vinculados al estado ambiental de las
lagunas o influenciados por las interacciones entre ET y nutrientes (naturales o antrópicas).

8.3 Variación de p l a g u i c i d a s o r g a n o c l o r a d o s e n almejas (C. californiensis )

en tres lagunas receptoras de aguas residuales

El análisis de componentes principales aportó evidencia de que en sitios donde hubo

disminución de la salinidad hubo incremento en las concentraciones de aldrín, endrín y
heptacloro. Esto puede ser atribuido al uso de fertilizantes agrícolas y a una aplicación
reciente de OC (Arellano-Aguilar et al., 2017).

El aldrín fue el OC más frecuente en almejas de Yavaros y fue observado en todos los sitios
de muestreo. El hecho de no detectarse dieldrín en las almejas de las tres lagunas, pero si
aldrín significa una aplicación reciente y vigente debido a que el aldrín es rápidamente
 78

metabolizado a dieldrín (Snedeker, 2001). El aldrín ha sido prohibido en la mayoría de los

países desarrollados y en México a partir de 1991 se prohibió su importación, fabricación,
formulación, comercialización y uso (DOF, 1991). La exposición aguda de aldrín causa
efectos adversos entre ellos dolor de cabeza, dolor muscular, convulsiones, pérdida de
conciencia y posiblemente muerte. El tiempo de vida media del aldrín varía de 20 a 100 días,
por lo que existe un riesgo ecotoxicológico potencial en las lagunas estudiadas, pero
principalmente en Yavaros, ya que aldrín (detectado en almejas de todos los sitios de
muestreo) será metabolizado a dieldrín, y éste es de 40 a 50 veces más tóxico que el pp-DDT
(Orris et al., 2000).

El endrín fue el segundo OC con mayor frecuencia encontrado en almejas de las 3 lagunas.
Su tiempo de vida media varía de 10 a 14 años (McEwan y Stephenson, 1979). En EE. UU.
fueron cancelados todos los usos del endrín desde mediados de los 80´s, pero en México fue
prohibida su importación, fabricación, formulación, comercialización hasta 1991 (DOF,
1991) y, por lo tanto, se esperaría que no existiera ninguna liberación de endrín al ambiente
con la consecuente disminución de la exposición al riesgo porque está considerado como el
más tóxico de todos los OC comerciales (Ali et al., 1987). Sin embargo, el endrín fue el OC
de más alta concentración detectado en almejas de la laguna Altata (0.00306 µg g -1). Este
OC fue usado principalmente como rodenticida e insecticida en cultivos de algodón, arroz y
maíz, así como para el control de ectoparásitos en ganado (UNEP, 2003), y su presencia en
las poblaciones de almejas se atribuye a que el maíz fue el cultivo con mayor superficie
sembrada en los años agrícolas 2007 – 2009 en las regiones agrícolas adyacentes a las
lagunas estudiadas lo cual indica un uso pasado del endrín para controlar posiblemente
plagas en maíz que ha dejado residuos en los diferentes estratos del ecosistema afectados por
los DR. En México en 1991 fue publicado en el Diario Oficial de la Federación (DOF, 1991)
el decreto que prohíbe la importación, fabricación, formulación, comercialización y uso de
plaguicidas como los que son COP: aldrín, dieldrín, endrín, mirex y clordecona.

El heptacloro se encontró en mayor concentración en Yavaros junto con su isómero β-

heptacloro epóxido (0.0168 / 0.00171 µg g-1 respectivamente), en contraste a lo reportado
 79

por Mearns et al. (1988) quienes observaron que el epóxido de heptacloro se registra con
mayor frecuencia que el heptacloro. El heptacloro se usa frecuentemente en tierras donde se
cultiva forraje para ganado lechero, caña de azúcar, frutales y producción de hortalizas (Wan
et al., 1989). En particular, en el área agrícola del sur de Sonora en el distrito de riego 038
se aplicaba el heptacloro al forraje para ganado lechero aunque en menor superficie
cultivada, y en la región agrícola del norte de Sinaloa la evidencia indica que el heptacloro
se aplicaba en algunos distritos de riego (González-Farias et al., 2002). La persistencia del
heptacloro es en las regiones templadas es de 0.75 – 2 años (UNEP, 2002) y su tasa de
desaparición en el suelo varía de 5 a 79 % por año. En las regiones tropicales Díaz-González
et al. (2005) observaron que una vez liberado el heptacloro en ambientes marinos una parte
se volatiliza y otra se adsorbe en los sedimentos, la cual se puede hidrolizar a epóxido de
heptacloro bajo condiciones anaerobias. En el presente estudio las tres lagunas costeras
presentaron concentraciones de oxígeno disuelto óptimas para la vida acuática (> 4 mg L-1);
sin embargo, en drenes agrícolas de Yavaros fueron detectadas concentraciones de 2.0 mg
L-1, lo que explica la presencia de epóxido de heptacloro. Debido a su presión de vapor (3 x
10-4 mm Hg), el epóxido de β-heptacloro aumenta sus posibilidades de permanecer por largo
tiempo en el ecosistema. En almejas de la laguna Reforma no fue detectado el heptacloro ni
su epóxido, pero si fueron detectados en almejas de Yavaros y Altata. Aunque el heptacloro
es un plaguicida no autorizado en México, ha sido encontrado en diferentes especies y
lugares en México (Castro y Díaz, 2004) y en este estudio fue detectado en las almejas de
Yavaros y Altata (0.01679 µg g-1).

El epóxido de β-heptacloro fue el único plaguicida encontrado en almejas de Yavaros y

Altata con una frecuencia del 33 % y 57 % respectivamente. Este compuesto aún no se
encuentra regulado internacionalmente, ni está prohibido por el Catálogo Oficial de
Plaguicidas en México (CICOPLAFEST, 2004); su presencia indica actividad microbiana
donde el heptacloro es transformado a epóxido de β-heptacloro en el ambiente (Wan et al.
1989).
 80

La presencia de β-heptacloro epóxido en almejas de estas lagunas está asociada al uso

intensivo de heptacloro y clordano, ya que es uno de los cinco compuestos estructuralmente
relacionados con clordano (aldrín, dieldrín, heptacloro, y ácido cloréndico) y es un producto
de la descomposición de ambos productos. Es más tóxico que cualquier compuesto original
y ha producido tumores en hígado de ratones y ratas (ATSDR, 1993b; IRIS, 1999). Esto
demuestra que, aunque la mayoría de los usos de heptacloro se suspendieron en 1978 y
clordano fue retirado del mercado en 1988 (USEPA, 1983), el epóxido de β-heptacloro sigue
siendo un contaminante que se encuentra en los sistemas lagunares del noroeste de México
debido a su larga vida y capacidad de acumularse en particular en el tejido adiposo.

El plaguicida más frecuente en las poblaciones de C. californiensis en las tres lagunas fue el
γ-clordano. En EE.UU. el uso de γ-clordano se prohibió desde 1988 por riesgo de cáncer (se
aplicaba como termicida), pero se siguió exportando a otros países hasta 1997, incluido
México; sin embargo, su uso oficial fue finalizado hasta 2003 (Moody, 2003). La
persistencia del γ-clordano es muy alta, con un tiempo de vida media de 4 años (UNEP,
2003). Se ha calculado que después de 10 años de ser aplicado, aún es posible encontrar
cerca del 10 % de los residuos de este plaguicida en el mismo sitio, tendiendo a adsorberse
en las partículas de arcilla o materia orgánica en los sedimentos finos de las lagunas (UNEP,
2002). Nuestros resultados sugieren que el γ-clordano podría ser el compuesto que más se
aplicaba en la agricultura adyacente a las lagunas estudiadas, debido a que su presencia fue
común en las poblaciones de almejas analizadas.

La frecuencia del γ-clordano y aldrín y sus concentraciones relativamente altas arriba de dos
magnitudes (~ 0.002 µg g-1) en almejas de Yavaros con respecto a estudios pasados
(0.000026 µg g-1) (Rosales et al., 1983) puede ser indicativo de un proceso de
contaminación. Las concentraciones más altas de cada residuo reportadas en este estudio se
compararon con las concentraciones máximas encontradas en estudios previos de los mismos
sistemas lagunares. En cada laguna, las concentraciones observadas son mayores a las que
se informaron anteriormente, a excepción de endosulfán que, en el presente estudio, fue
detectado únicamente en Yavaros, contrario a estudios previos que reportaron su presencia
 81

en las tres lagunas. Carvalho et al. (2002) reportaron una razón pp-DDT/pp-DDE > 1 en
Altata, lo que significa que existió una aplicación reciente de pp-DDT, explicada porque
2002 fue el último año en el que se cultivó algodón en Sinaloa.

El hallazgo de compuestos con concentraciones por debajo del límite de detección, como
pp-DDT y pp-DDD, puede atribuirse a que los organismos de latitudes tropicales presentan
menores concentraciones de compuestos OC, como el pp-DDT y el BHC, que aquellos que
habitan en las regiones templadas, debido a que en los trópicos estos xenobioticos tienden a
volatilizarse rápidamente (Wania y Mackay, 1996). En la biota marina el pp-DDT se
convierte sobre todo en sus metabolitos, pp-DDE y pp-DDD, lo que podría ser debido a su
vida media biológica en la región tropical y subtropical (46 días en sedimentos estuarinos)
(WHO, 1989). La persistencia del pp-DDT en agua es de 489 semanas (FDA, 1981; 2009)
y en la mayoría de los organismos se convierte en DDE, el cual carece de propiedades
insecticidas, pero es aún más estable y persistente que el pp-DDT. Sin embargo, en las
almejas de las tres lagunas estudiadas se detectó pp-DDE, lo que puede atribuirse a un uso
pasado de pp-DDT.

El pp-DDT fue utilizado en México para el control del paludismo durante el periodo 1957-
2000. Históricamente, se usó ampliamente en el cultivo de algodón en el Sur de Sonora y el
Norte de Sinaloa. En el distrito de riego 038, adyacente a Yavaros, se cultivó algodón en el
año agrícola 2007-2008 y en Sinaloa se cultivó algodón hasta 2003 y posteriormente, aunque
con menor superficie cultivada, del 2007 al 2010 (SAGARPA:
http://www.siap.gob.mx/cierre-de-la-produccion-agricola-por-estado/). pp-DDT, BCH y
heptacloro también se usan frecuentemente en tierras donde se cultiva forraje para ganado
lechero, caña de azúcar, frutales y producción de hortalizas (Wan et al., 1989). El pp-DDT
y el lindano (γ- BCH) son usados con restricción sólo para campañas de salud (González-
Farias et al., 2002). Carvalho et al. (1996; 2002) demostraron que en las lagunas costeras del
noroeste de México, las concentraciones de pp-DDT fueron inferiores a las de los
metabolitos del pp-DDT en los sedimentos, así como en la biota. Este estudio confirma la
reducción en el uso masivo previo del pp-DDT debido a que en las almejas de estas lagunas
 82

no fue detectado el pp-DDT, pero si pp-DDE y de acuerdo a los antecedentes descritos

anteriormente si hay más pp-DDE significa que se usó más pp-DDT en el pasado (Arellano-
Aguilar et al., 2017). La presencia de DDE observada en almejas de las tres lagunas indicó
el uso pasado de pp-DDT en Altata y Reforma.

El BHC comprende principalmente cinco isómeros: α-BHC (53-70 %), β-BHC (3-14 %), γ-
BHC (11-18 %), δ-BHC (6-10 %) y ε-BHC (3-5 %). En este estudio fueron detectados el α-
BHC y δ-BHC en almejas de Yavaros (0.00177 y 0.00197 µg g-1 respectivamente), pero no
fue detectado el γ-BHC cuyo nombre comercial es lindano. En México, a partir de 2005
quedó restringido el uso del lindano. En el periodo de 1992-2001, México importó cerca de
190 toneladas de este compuesto (Vijgen, 2006). La presencia del α y δ-BHC en almejas en
Yavaros indican un uso en el pasado del γ-BHC o del BHC técnico en la zona agrícola con
influencia en esta laguna. Una vez aplicado el γ-BHC en las zonas de riego, en el aire se
convierte por fotoquímica en α-BHC y el tiempo de vida media en aire y en agua del γ-BHC
(aire 2-13 días, agua 30-300 días) y del α-BHC (aire 4 años, agua 12 años) son
significativamente diferentes (Wania y Mackay, 1996). La concentración del γ-BHC en
almejas por debajo de su límite de detección posiblemente sea debido a la interconversión
de un isómero en otro. El 99 % del lindano utilizado en EE. UU. fue en la agricultura para
el tratamiento de semillas de maíz y trigo (UNEP, 2002). Sin embargo, en México el lindano
tuvo usos más amplios que otros países, que van desde la aplicación en forrajes, tratamientos
de semillas (avena, cebada, maíz, sorgo, trigo), usos sanitarios y campañas de salud hasta el
uso para el control de ácaros y piojos en bovinos, equinos, ovinos, caprinos y de otros
insectos en instalaciones pecuarias (CICOPLAFEST, 2004). Con respecto al lindano, existe
evidencia que indica que el α-BHC, el γ-BHC y el BHC son carcinogénicos en ratones
(IARC, 1991). Aunque en este estudio los niveles detectados de α-BHC y δ-BHC en almejas
de Yavaros estuvieron por abajo del límite máximo de concentración establecida para
consumo sin restricción (0-0.0023 µg g-1), es recomendable que cuando se realicen
monitoreos ambientales, sea incluido la relación de BHC y sus isómeros, ya que podrían
estar ocasionando efectos subletales en especies de organismos acuáticos.
 83

Aunque el ACP no indicó una relación inversa entre el endosulfán y la salinidad, el uso de
este OC en estas regiones agrícolas no debe descartarse, debido a que este compuesto se
bioacumula poco en los organismos acuáticos y terrestres, y se metaboliza rápidamente
(Schnoor, 1992; Toledo y Jonsson, 1992), además de una persistencia baja (35 -150 días)
(UNEP, 2003). Legalmente, el endosulfán fue permitida su comercialización en México
hasta el 31 de diciembre de 2014 (Gaceta Parlamentaria, 2013). Por lo anterior, la presencia
de endosulfán en almejas de la laguna Altata podría explicarse a una aplicación previa a su
prohibición. Aunque Montes et al. (2012) indicaron la presencia del grupo de endosulfán en
sedimentos estuarinos afectados por el distrito de riego 063 durante el ciclo 2006-2007. En
el presente estudio no se detectó endosulfán en almejas de Yavaros y Reforma. No obstante,
en el área de estudio únicamente se detectaron nueve de los 17 OC; es importante considerar
que se caracterizan por ser compuestos tóxicos, persistentes, bioacumulables y generalmente
semivolátiles, lo que causa que pueden ser transportados y recorrer grandes distancias a
través de las corrientes de aire. Así mismo, pueden ser transportados por corrientes de agua
dulce y marina y de este modo, pueden afectar poblaciones o sistemas alejados de su lugar
de emisión (EPA, 2002; Ridway y Shimmield, 2002); por ejemplo, se ha detectado la
presencia de endosulfán II en cuerpos de agua considerados prístinos ubicados en la región
central del GC debido a su transporte por corrientes marinas (García Hernández, 2004), o se
puede atribuir a su alto coeficiente de partición octanol-agua del endosulfán II con relación
al endosulfán I, lo que indica una mayor tendencia del endosulfán II a a asociarse a los
sedimentos, especialmente coloides (Peterson y Batley, 1993).

El Factor 2 del ACP expone el proceso de nitrificación al mostrar que todas las especies de
nitrógeno están relacionadas inversamente con el OD, que durante invierno está reportado
como el proceso dominante en las lagunas costeras de la región (Valenzuela-Siu et al., 2007).
La relación N/P fue <16 en el 97 % de los sitios muestreados (excepto dos sitios ubicados
en Altata); por lo tanto, el N fue deficitario, y estos valores bajos de N/P indican condiciones
favorables para la cianobacterias fijadoras de N. Las medias de las relaciones N/P en
Yavaros, Altata y Reforma fueron de 1.9, 7.4 y 2.5, mostrando que el nutriente limitante para
la producción primaria es el N. Los sitios ubicados en Altata con valores de N/P >16 (42)
 84

pueden ser explicados debido a que esta laguna está afectada por el distrito de riego del Valle
de Culiacán que, comprende las tierras agrícolas de riego más tecnificada de la región.
Adicional el sistema lagunar recibe en la parte media, a través del estero, los efluentes del
ingenio azucarero instalado en Navolato y, durante 1948 a 1998, también recibía a través del
humedal conocido como Chiricahueto los efluentes del ingenio azucarero de Costa Rica
(Páez Osuna et al., 2007). Tierra adentro, asociadas y conectadas al cuerpo lagunar existen
numerosos esteros y lagunas interiores, de los cuales sobresalen por su tamaño 3
ecosistemas: Caimanero, Bataoto y Chiricahueto, que reciben las descargas municipales de
Culiacán y de industrias procesadoras de alimentos. Esto puede ayudar a explicar la
problemática ambiental de la laguna y su alta susceptibilidad a la eutrofización indicado por
la media más alta de TRIX (3.0), así como los valores más altos de TRIX (4.7) de todos los
sistemas lagunares bajo estudio.

8 . 4 Variación de elementos traza en una laguna prístina: El Soldado

La media del contenido de ET en El Soldado se encuentra dentro del rango de otros sistemas
costeros considerados prístinos o con escasa influencia humana (Birch, 2017; Cuellar-
Martínez et al., 2017). En el ACP, el factor 1 estuvo representado por Ni, Zn, Cu, Mn y Fe
asociados a la materia orgánica, con excepción de Cd y Pb. Particularmente en los sitios S7
y S8 se observó que Ni, Zn, Cu, Mn y Fe se encuentran principalmente asociados al limo y
a la arcilla indicado por valores de ICM más altos. El ACP mostró que Cd, Pb, Ni y Co
fueron asociados a sedimentos finos limo-arcillosos, coincidiendo con los resultados
obtenidos por Cheriyan et al. (2015). En el presente trabajo, la correlación significativa entre
Fe y Zn (r = 0.533; p< 0.0001), Fe y Cu (r = 0.747; p< 0.0001), Fe y Mn (r = 0.649; p<
0.0001) sugiere el mismo origen litogénico e indica la carga positiva de estos ET y su
atracción iónica a sedimentos finos (< 63 μm) cargados negativamente con una gran área
superficial (Cheriyan et al., 2015; Raju et al., 2012; Yu et al., 2010). Los sedimentos limo-
arcillosos de El Soldado fueron compuestos principalmente por Fe y Mn, los cuales de
acuerdo a Álvarez-Iglesias et al. (2003) son elementos que pueden ser usados para evaluar
cambios diagenéticos. Aunque Ni no mostró una correlación significativa con Fe, Zn, Mn y
 85

Cu, el Factor 1 del ACP sugiere que los óxidos/hidróxidos de Fe/Mn pueden estar operando
como acumuladores geológicos de Ni, Zn y Cu, y también controlando las reacciones
diagenéticas. La mayoría de los componentes metálicos de los sedimentos se encuentran en
material partículado tales como minerales de arcilla, óxidos / hidróxidos de Fe y Mn,
carbonatos, sustancias orgánicas (e.g. ácidos húmicos) y materiales biológicos (e.g algas y
bacterias) (Calmano et al., 1993). Estudios previos han demostrado que los
óxidos/hidróxidos de Fe y Mn junto con la materia orgánica son sitios de unión importantes
para los ET en sedimentos óxicos (Eggleton y Thomas, 2004; Fan et al., 2002; Li et al.,
2000; Saulnier y Mucci, 2000; Zoumis et al., 2001). Esos elementos pueden estar
relacionados con procesos que involucran sulfuros y estar asociados con la productividad.
Ruiz-Ruiz (2017) reportó en El Soldado un valor promedio de OD de 6.4 mg L-1 en el ciclo
anual 2011-2012; en este estudio se registraron valores de OD de 7.6 mg L-1 en la temporada
de otoño. Aunque el OD no estuvo asociado al factor 1, las concentraciones de OD
reportadas anteriormente son óptimas para la vida acuática y refuerza la hipótesis que ET
como Ni, Zn y Cu tienen sitios de unión con Fe y Mn. Sin embargo, Cd y Pb revelan un
comportamiento así como orígenes diferentes. Se ha demostrado que Cd permanece en
solución mucho más tiempo que otros metales, posiblemente debido a la complejación con
cloruros y otros aniones que pueden limitar la sorción de Cd sobre los óxidos/hidróxidos de
Fe / Mn (Caetano et al., 2003; Förstner et al., 1986). Con respecto a la correlación de Pb (Pb
y Fe, r = 0.181; Pb y Ni, r = 0.205; Pb y Cu, r = 0.250; Pb y Mn, r=0.220), estudios previos
indican que eventos de resuspensión de sedimentos produce tasas de desorción de metales
adsorbidos a sulfuros; por ejemplo, Hg, Pb, Cu, se liberan más rápidamente que Zn. Esto
puede ser confirmado observando que la concentración media de Zn (32.1 μg g-1) es más alta
que la de Cu (7.5 μg g-1) y Pb (10.3 μg g-1), y podría explicar que las concentraciones medias
detectadas en almejas indican niveles más altos de Cu (83.3 μg g-1) que de Zn (17.9 μg g-1).
En resumen, esta es la razón porque Ni, Zn, Cu, Mn y Fe explican el ICMs y la condición
prístina o sin síntomas de eutrofización del sistema limita la acumulación de ET.

El factor 2 del ACP explica el evento extremo de lluvia (608 mm) por efecto del Huracán
Odile en otoño 2015 (Cuellar-Martínez et al., 2017). El índice TRIX se explicó por
 86

incrementos de NH4, NID, PO4 y Cla disueltos. En lagunas costeras prístinas de esta región
semiárida subtropical del GC, las tormentas tropicales y huracanes contribuyen con los
mayores aportes de los materiales sólidos de procedencia continental hacia las costas
(Rodríguez-Meza et al., 2009). Cuellar-Martínez et al. (2017) utilizando modelos
multivariados indicaron que las altas tasas anómalas de lluvias en la región durante los
últimos 20 años podrían explicar la mayor entrada de sedimentos terrígenos de grano fino y
materia orgánica a una laguna costera insular San José sin perturbar sus condiciones
prístinas. NH4, NID, PO4 y Cla disueltos son variables asociadas a la eutrofización
(Vollenweider et al., 1998); sin embargo, debido a que en esta laguna no expresan síntomas
de eutrofización, entonces no parecen tener un efecto sobre las concentraciones de ET en
sedimento, ni en la almeja. Ruiz-Ruiz (2017) indicó que la variación estacional anual del
2011-2012 de los valores del índice TRIX en El Soldado mantuvieron condiciones
oligotróficas en primavera, verano y otoño, cambiando a mesotrófico en invierno. El cambio
de estado trófico en invierno fue asociado a surgencias costeras, como también ocurre en
otra laguna de esta región, El Rancho-Empalme (Arreola-Lizárraga, 2016). Jara-Marini et
al. (2013a) observaron que en la temporada de lluvias de octubre 2009 no hubo un cambio
significativo en las concentraciones de ET en sedimento, así como en el ET biodisponible
en diferentes organismos filtradores. Por el contrario, el impacto de efluentes agrícolas en
sitios específicos si mostraron altas concentraciones de ET en fracción biodisponible del
sedimento y alta acumulación en organismos filtradores. En situaciones donde Eh y pH no
cambian (es decir, en sedimentos parcialmente oxidados), la liberación de ET es
insignificante (Förstner et al., 1986; Reible et al., 2002b).

Ruiz-Ruiz (2017) indicó que las concentraciones de OD que se presentaron fueron más bajas
en verano, y más altas en primavera, otoño e invierno, presentando diferencias significativas
entre ellas. Este patrón, con valores bajos de oxígeno en verano se atribuyen a la mayor
temperatura del agua que favorece tasas mayores de descomposición de la materia orgánica
y por lo tanto demandan mayor consumo de oxígeno, mientras que en invierno las
concentraciones más altas de oxígeno se atribuyen a la mayor solubilidad del gas a menor
temperatura del agua como fue observado por Valenzuela-Siu et al. (2007). En primavera,
 87

otoño e invierno los valores de oxígeno (4-9 mg L-1) indicaron que es un sistema bien
mezclado por la influencia de mareas y vientos (Ruiz-Ruiz, 2017).

En sistemas bien mezclados y sin problemas de anoxia la fracción de Fe y Mn que por

remoción del sedimento hayan sido suspendidos en la columna de agua, son rápidamente
reprecipitados y depositados como óxidos / hidróxidos insolubles, a los que los metales
liberados pueden adsorberse a diferentes velocidades (Caetano et al., 2003; Di Toro et al.,
1990; Saulnier y Mucci, 2000). La presencia de metales en la columna de agua es multifásica
con un conjunto de procesos que controlan la resuspensión temprana (minutos u horas) y
diferentes procesos que controlan la liberación a largo plazo durante semanas (Reible et al.,
2002b). Metales asociados a Fe y Mn tienden a coprecipitar con FeS y MnS y a oxidarse en
los primeros minutos después de la resuspensión de sedimentos en condiciones óxicas (Allen
et al., 1993; Caetano et al., 2003; Simpson et al., 1998). Lo anterior explica la falta de
correlación entre la eutrofización “natural” (por surgencias) y los ET en sedimentos.

Los factores 3, 4 y 5 reflejaron las características nutricionales de obtención de ET en el

metabolismo de la almeja. Jara-Marini et al. (2013b) observaron que la bioacumulación del
ET no reflejan la concentración de estos en sedimento debido a mecanismos regulatorios de
desintoxicación empleados por los organismos filtradores. Los ET están disponibles para los
organismos acuáticos a través de la ingestión con alimentos (partículas asociadas), a través
del transporte facilitado por la membrana (activo) o difusión pasiva (agua disuelta). Los
mecanismos y las tasas de absorción de los ET pueden variar entre las especies y dentro de
ellas, y dependen de la etapa de desarrollo, la estación, el comportamiento, la condición
sexual y la historia de exposición a niveles contaminantes de ET u OC (Babukutty y Chacko,
1995; Luoma, 1988; Zarull et al., 1999). Los ET disueltos o débilmente adsorbidos son más
biodisponibles para la biota acuática en comparación con los ET minerales ligados
estructuralmente (a formas particuladas, complejadas o quelatadas) que sólo pueden llegar a
ser biodisponibles tras la ingestión con alimentos (Calmano et al., 1993; Zhuang et al.,
1994). Lo anterior explica la falta de correlación entre la eutrofización “natural” (por
surgencias) y los ET en sedimento con respecto a los niveles detectados en la almeja.
 88

8.5 Variación de elementos traza en una laguna con influencia puntual de

aguas residuales urbanas y agrícolas: Lobos

En Lobos fue observado que donde ocurren incrementos de clorofila a y PO4 se manifiesta
una acumulación significativa de Cd y Mn en almejas. Sin embargo este incremento no se
observó en el sitio L8 donde descargan aguas residuales, donde si fue registrado el ICMs
más alto (3.79) de todas las lagunas, así como el doble del valor de FE para Ni y Cu, y un
FE > 5 para Mn, lo que indica un enriquecimiento moderadamente severo. Vargas-González
et al. (2017) reportó que los valores más altos para el índice de geoacumulación (Igeo) (3 <
Igeo < 4), fueron registrados en el sitio L8 lo cual indica que la concentración de Mn es 50
veces más alta que la registrada en el sistema de referencia El Soldado. No obstante las
características del sitio L8, el índice TRIX indicó que es oligotrófico (TRIX=1.8). Ruiz-Ruiz
(2017) reportó que los resultados de los índices TRIX indicaron un estado oligotrófico la
mayor parte del año. Sin embargo, es claro el cambio al estado mesotrófico en verano en la
zona directamente relacionada con el aporte de aguas residuales y en otoño en la boca sur,
posiblemente ocasionado por surgencias costeras, las cuales ocurren en la región de octubre
a mayo (Lluch-Cota, 2000). En el presente estudio estos sitios corresponden a L6, L9 y L10
los cuales fueron mesotróficos. De acuerdo a los resultados de las medias del índice TRIX
por análisis de varianza post Tuckey, los sitios L6, L9 y L10 (ubicados en las inmediaciones
de la boca sur de Lobos y con mayor influencia de aguas surgencias costeras) tienen
diferencias significativas con respecto a los sitios enriquecidos con ET en Lobos y Tóbari o
prístinos en El Soldado y Lobos. Las medias del índice TRIX indicaron estado oligotrófico
para sitios prístinos y enriquecidos, y un estado mesotrófico para los sitios con influencia de
surgencias en Lobos. Por lo tanto, los aportes de nutrientes y ET por influencia de aguas
residuales en Lobos no explicaron los incrementos en el índice TRIX. Arreola-Lizárraga et
al. (2016) demostraron que en la laguna El Rancho-Empalme el ingreso de nutrientes es
mayor por surgencias que por efluentes de cultivo de camarón. Sin embargo, en el GC no
existen antecedentes previos a este trabajo que indiquen que incrementos de nutrientes (Cla
y PO4) expliquen incrementos de ET en organismos bivalvos. El primer componente del
ACP asoció incrementos de clorofila a y PO4 que propician a una menor concentración de
 89

Zn pero a una mayor acumulación de Cd y Mn en las almejas de sitios influenciados por

aportes naturales de nutrientes que con respecto a sitios con sedimentos enriquecidos por
descargas antrópicas.

El Zn es un elemento esencial que puede ser regulado por la almeja. Por ejemplo, el mejillón
puede reflejar parcialmente la variabilidad de las concentraciones de Zn en el medio
ambiente (Lares et al., 2002). En este estudio la concentración media de Zn en Lobos fue
casi la mitad que el sistema prístino El Soldado. El Cd, aunque no es un elemento esencial
para los bivalvos, puede unirse a las mismas proteínas (metalotioneinas) que regulan los
niveles de Zn debido a que los dos elementos tienen la misma valencia (Escobedo-Fregoso
et al., 2010). La relación inversa de Cd y Zn en la almeja, puede ser explicada por la
asociación a la misma proteína. Los resultados del ARLM (relación positiva de Fe, Zn, Mn,
Ni y [Cu*Cd] y relación negativa de Fe, Cd y [Cu*Mn]) confirman el papel en la
desintoxicación de Cd, mediado por la colaboración conjunta de Fe, Zn y Mn.

Cd en el ambiente marino presenta una distribución tipo nutriente (Bruland, 1983) y está
altamente correlacionado con PO4 disuelto (Bruland et al., 1978; De Baar et al., 1994; Jones
y Murray, 1984; Knauer y Martin, 1981). Estudios previos indican que esta distribución hace
que los movimientos verticales de las masas de agua, como las surgencias costeras, sean un
mecanismo importante que transporte altas concentraciones de Cd a la superficie. Procesos
de este tipo han sido observados en la costa de Baja California, California y costas de Canada
(Lares et al. 1997; 2001; 2002; Shiel et al., 2012).

Lares et al. (2002) indicaron que comúnmente las concentraciones de Mn en organismos

bivalvos provienen en gran parte de ''contaminación de sedimentos'', es decir, la presencia
de "lodo" en el aparato digestivo (Ouellette, 1981). Estos metales entran en el ambiente
principalmente por la intemperie (Bruland et al., 1974) que conducen a concentraciones
máximas en aguas superficiales. El Mn es eliminado de la columna de agua y se regenera
apreciablemente sólo bajo condiciones hipóxicas o anóxicas. Es notable que en los sitios L6
 90

y L9, excepto L10 de Lobos, se observó enriquecimiento de Mn con respecto al sistema de

referencia El Soldado.

El Factor 2 del ACP de Lobos refleja lo observado en el sitio L8, donde fueron registrados
los mayores FE de Ni (2.65), Cu (2.48), Mn (5.10) y Pb (0.89). No obstante el
enriquecimiento y contaminación del sedimento en este sitio no es reflejado en los niveles
de ET en las almejas. Lo anterior puede ser debido a que se encuentran los factores indicados
por de Souza Machado et al. (2016) y Zhang et al. (2014) que no faciliten la liberación o
biodisponibilidad de los ET (e.g. ET unidos a sulfuros ácidos volátiles). La mayoría de los
ET se encuentran ligados a plaguicidas, fertilizantes y nutrientes (García-Hernández, 2004)
en forma de quelantes o formas complejas no disponibles para la biota.

El Factor 3 representó la variación de los ET en sedimento tal como el Factor 1 del ACP de
El Soldado desplazado en tercer término en Lobos por el cambio de condiciones. El Fe es el
único ET que se conserva en sedimento, mientras que a diferencia de El Soldado, la relación
de Ni, Cu y Mn en el factor 2 indican claramente que estos ET provienen de fuentes
antrópicas en los sitios L5-L9.

8.6 Variación de elementos traza en una laguna con influencia de aguas

residuales urbanas, agrícolas y acuícolas: Tóbari

La evaluación del estado trófico y ACP, mostraron una alteración del equilibrio
biogeoquímico natural de los ET en los sedimentos superficiales de Tóbari. El factor 1
expresó la falta de relación de los ET con la textura arcillosa, en contraste con los sedimentos
de El Soldado donde fue observado el control de la textura y asociación de minerales
arcillosos con los ET, con excepción de Cd y Pb. Se tiene conocimiento que una gran
porción de ET en sedimento no contaminado presente en la red cristalina de minerales y la
fracción residual constituyen el lodo del fondo (Du Laing et al., 2009; Lin et al., 2013).
Cuando está contaminado, la forma y la distribución de ET en el sedimento es alterada
(Zhang et al., 2014).
 91

El enriquecimiento en las concentraciones de Mn en los sedimentos superfiales de Tóbari

(217-1424 µg g-1) además de ser ocho veces mas altas que las del sistema prístino (21.3-211
µg g-1) o de los sedimentos costeros del Mar de Arabia (1.0-72.43 µg g-1) donde ocurren
surgencias y descargas múltiples (agrícolas, domésticas, acuícolas), son también
particularmente muy altos y superiores a otras lagunas costeras que han tenido cambio de
uso de tierra (e.g. 733 µg g-1 Bao et al., 2015; 1,013 µg g-1 Fernandes et al., 2011; 1,062 µg
g-1 Karstens et al., 2016; 392 µg g-1 Morillo et al., 2004 y 127 µg g-1 Wang et al., 2014).
Sedimentos ricos en Mn (1,143 µg g-1) han sido reportados en otros mares marginales como
el Mar Negro en donde los sedimentos profundos están enriquecidos con pirita (Lenz et al.,
2015).

En este estudio, la acumulación de Mn en sedimentos anaeróbios como se ha mencionado

por autores como Beman (2014), Beman y Francis (2006), De Jonge et al. (2011) y Zhang
et al. (2014) podría conducir a la formación de sulfuros ácidos volátiles (AVS, por sus siglas
en inglés) por la reducción de sulfato, iniciada principalmente por bacterias reductoras de
sulfato, frecuentemente presentes tambén bacterias nitrificantes/desnitrificantes. Por lo
tanto, sedimentos alterados presentan ensambles heterogéneos de multitudinarias fases
sorbentes (tales como materia orgánica, óxido, sulfuros, carbonatos y minerales de arcilla o
limo). Particularmente, la base química de la unión de metales a los AVS es la aparición de
desplazamiento entre Fe en monosulfuros de Fe (FeS (s)) y metales divalentes (Me2+) para
formar sulfuros metálicos más insolubles (Teuchies et al., 2012). Con base en este
mecanismo, Cd y Pb pueden ser acumulados en los sedimentos superficiales de Tóbari y el
Factor 1 del ACP indica que esta acumulación incrementa los niveles de Cd y Pb en almejas.

No obstante, fue notable que no existen diferencias significativas entre los niveles de Cd y
Pb en sedimento de las tres lagunas estudiadas e incluso los niveles de Cd en las almejas de
El Soldado (0.612 ± 0.036 µg g-1) y Lobos (0.944 ± 0.18 µg g-1) fueron significativamente
mayores que en Tóbari (0.277 ± 0.045 µg g-1). Luoma (1989) observó que, cuando los óxidos
de hierro son componentes dominantes del sedimento, la absorción de Cd por ingestión es
no detectable; sin embargo, cuando las almejas son expuestas a sedimentos naturales que
 92

contienen menos del 4% de óxidos de Fe (FeO), la acumulación de Cd a partir del material

ingerido llega a alcanzar el 57% de la absorción total (a través de la fase disuelta e ingerida).
Los % de FeO medios de las lagunas estudiadas fueron 1.05, 2.76 y 2.53 % para El Soldado,
Lobos y Tóbari respectivamente. Sin embargo, en Tóbari fueron detectadas concentraciones
> 4% en cuatro sitios (T6, T6, T15 y T16), lo que podría explicar los niveles de Cd más bajos
en Tóbari que en El Soldado y Lobos.

A pesar de que los sedimentos de Tóbari tienen en promedio las concentraciones más altas
de Fe y Mn; comparativamente, las almejas de esta laguna contienen menos Fe y Mn que el
sistema prístino de El Soldado (concentraciones 2 veces menores). De acuerdo a Zhang et
al. (2014) en sedimentos superficiales (más óxicos) los valores de AVS disminuyen
volviendo lábiles los sulfuros de Fe y Mn y esto puede enfatizar la importancia de la
precipitación de óxido de Fe y Mn cerca de la interfaz sedimento-agua, que puede reducir la
movilidad de los metales. Como resultado de los óxidos de Fe y Mn en la superficie del
sedimento, puede formarse lo que se conoce como la "placa de raíz" que tiene la capacidad
de actuar como una barrera física para los metales móviles en el sedimento (Teuchies et al.,
2012). Esto puede explicar la menor susceptibilidad no sólo a la acumulación de Fe y Mn en
las almejas de Tóbari sino también a Ni, Zn, Cu y Cd que permanecen “secuestrados”
reflejando concentraciones significativamente menores que en el Sistema prístino de
referencia.

Cabe resaltar que, a pesar de que en este estudio no fueron medidos los AVS en sedimento,
Ruiz-Ruiz (2017) reportó que Tóbari presentó eventos de hipoxia (< 5 mg L-1) en algunos
sitios en un ciclo anual. La hipoxia es considerada un importante síntoma de eutrofización
(Bricker et al., 2003), y el olor a sulfuro de hidrógeno es a menudo un marcador para la
presencia de bacterias reductoras de sulfato en la naturaleza (Zhang et al., 2014).

En el Factor 1 del ACP destaca la materia orgánica (MO) y esto puede tener un papel
importante en la acumulación de Ni, Cd y Pb en las almejas de Tóbari. En aguas costeras ha
habido un incremento en el contenido de MO debido al uso intensivo de fertilizantes
 93

agrícolas, al crecimiento de la población y al aumento de las entradas de aguas residuales

urbanas y domésticas de materia sedimentaria. La MO se moviliza rápidamente debajo de la
zona diagenética más activa y, por lo tanto, sufre menos degradación (Fernandes et al.,
2011). La MO, a menudo es cuantificada como carbón orgánico total (TOC) y es una fase
importante mediante la cual los metales se incorporan a los sedimentos oxidados (Besser et
al., 2003). La MO es un componente complejo y heterogéneo que constantemente presenta
cambios físicos y químicos. La actividad microbiana es la que principalmente se encarga de
degradar los materiales biopoliméricos de la MO, formando ácidos húmicos y fúlvicos,
kerógeno e incluso materiales carbonosos negros a través de diversos grados de procesos
diagenéticos (Hong et al., 2010). En Tobari la deposición de MO a las aguas costeras se ha
relacionado con el uso intensivo de fertilizantes agrícolas, el crecimiento de la población y
el aumento de las entradas de aguas residuales urbanas y domésticas de materia sedimentaria.
Con respecto a El Soldado, en Tóbari se obtuvieron valores de Pb en almejas 4 veces más
altos y también en los sitios con surgencias en Lobos donde también hubo una acumulación
significativa de Cd. Sin embargo se observa una disminución de Zn en las almejas de Tóbari.
En el mejillón M. edulis se ha visto un incremento en su contenido de Pb y Cd cuando estos
ET se encuentran asociados a ácido húmico y ácido fúlvico (Gagnon y Fisher, 1997; Wu et
al., 2012). En el Tóbari los resultados sugieren que mientras Ni, Zn, Cu, Mn, Cd, Pb y Fe
permanecen “secuestrados” en ASV de sedimentos anóxicos, de manera discreta Ni y Cd y
principalmente Pb son asimilados a partir de limos y/o MO por las almejas.

Sin embargo, el aporte de aguas residuales indicado por la disminución de la salinidad en el

Factor 2 del ACP, es un proceso que aumenta la biodisponibilidad de Fe, Mn, Zn y Cu y con
ello, el contenido de estos ET en la almeja (De Lacerda, 1994). Ruiz-Ruiz et al. (2017)
reportaron que, de las tres lagunas estudiadas en un ciclo anual (El Soldado, Lobos y Tóbari),
Tóbari tuvo el valor promedio de salinidad más bajo (33.66 ±3.28), como se observa en el
Factor 2. Estudios previos en Tóbari han evidenciado el impacto de los efluentes
provenientes de las actividades agrícolas en sitios específicos dada la reducción de corrientes
(por cambios en la hidrología del sistema lagunar) y por altas concentraciones de fracciones
biodisponibles de metales y en organismos filtradores (Jara-Marini et al., 2013b).
 94

Los factores 3 y 4 explicaron las altas concentraciones de clorofila a en la zona central de la

laguna, con influencia de descarga de aguas residuales por los drenes (concentración media
7.12 µg L-1), indicado por su relación inversa con la salinidad y el incremento en el índice
TRIX (Factor 4). En Tóbari, a pesar de que las características de la laguna son similares a
las de Lobos, el incremento del estado trófico por incrementos en la biomasa fitoplanctónica
no tuvo relación con los ET en las almejas colectadas en estas zonas con alta susceptibilidad
a la eutrofización porque la laguna recibe escorrentías de áreas agrícolas a través de alrededor
de 15 drenes con carga de materia orgánica, metales pesados, nutrientes y coliformes
(García-Hernández, 2011; Jara-Marini, et al., 2013b; Matson, 2012).

8 . 7 Toxicidad

8.7.1 Sedimentos

Las concentraciones totales de metales en los sedimentos de las lagunas estudiadas están por
debajo del valor asociado con efectos tóxicos medianos, excepto para el Ni en el sitio L8
(98.3 μg g-1), aunque la media para Lobos fue de 20.5 μg g-1. Lo anterior indica que existe
la posibilidad de que la salud de los organismos ahí presentes sea afectada (Buchman, 2008).
El Mn no se encuentra contemplado en las normatividades nacionales e internacionales
revisadas. Sin embargo, las concentraciones de Mn obtenidas en Lobos (133-889 μg g-1) y
Tóbari (217-1424 μg g-1) de acuerdo con el nivel de efecto aparente (> 260 μg g-1),
concentraciones por arriba de dicho valor es probable que causen una disminución en la
abundancia de fauna bentónica tal y como fue observado en el gusano del género Neanthes
que ha sido utilizado como indicador de la calidad del agua (Buchman, 2008).

8.7.2 Elementos traza

En la tabla XVI se observa que las concentraciones medias para Ni, Cd, Pb en el tejido
blando de la almeja Chione gnidia fueron inferiores tanto a las regulaciones internacionales
como las nacionales. En comparación con los límites máximos establecidos por la
normatividad mexicana NOM 242-2009, solo el 11 % (9/80) y el 14 % (11/80) de las
 95

muestras fueron superiores a los límites indicados para Cd y Pb (2.0 y 1.0 µg g-1 peso fresco,
respectivamente). Con respecto a la normatividad internacional de la Administración de
Drogas y Alimentos de EE.UU. (US FDA) las concentraciones detectadas para Cd solo el
1.3 % de las muestras (1/80) fue superior al límite permisible (4.0 μg g-1peso fresco),
mientras que fue detectado el 24 % (19/80) con respecto al contenido máximo de Cd (1.0 μg
g-1peso fresco) establecido por la Unión Europea (CE). Lo anterior debido a que los valores
recomendados por la CE tienden a proteger más a la población de consumidores con base en
cálculos ponderables del potencial efecto cancerígeno de Cd. La concentración de Pb sólo
en el 1.3 % de las muestras (1/80) fue superior a los límites permisibles de la CE y US FDA
(1.5 y 1.7 μg g-1 peso fresco, respectivamente). Valores recomendables para Ni sólo son
establecidos por USFDA (80 μg g-1peso fresco). Todas las concentraciones de este metal en
las almejas fueron inferiores a la los límites permitidos.

Las concentraciones medias de Cd y Pb fueron el factor limitante para la cantidad de almeja

a ser consumida para superar la PMWI sugerida de 0.007 μg g-1 semana-1 por peso corporal
de Cd y 0.0035 μg g-1 semana-1 por peso corporal de Pb. Las ingestas semanales de almeja
que no exceden estos límites fueron estimadas en 0.67-0.71, 0.60-0.64 y 0.15-0.16 kg de
almeja para hombres, mujeres y niños respectivamente. En México es equivalente al
consumo mensual de ocho, siete y cerca de dos cocteles grandes de almeja (1 coctel=350 g),
para hombres, mujeres y niños respectivamente (Sobrino-Figueroa et al., 2007). Con base
en la cantidad de almeja inocua para niños, la ingesta diaria segura para todos los grupos es
de ~ 0.020 kg de almeja día-1 persona-1. Se observa que hombres y mujeres que habitan las
comunidades costeras del GC obtienen una contribución ~ 100 veces mayor (% RDA) de
ET a la que obtiene el promedio mexicano actual, sin rebasar los límites de los PTWI. Sin
embargo, los % PTWI para Cd y Pb son rebasados en un 30 y 39 %, respectivamente, para
la comunidad infantil en las comunidades costeras del Golfo de California, esto es porque
los niños no deben consumir más de 0.151-0.161 kg semana-1 o 21.6 ─ 23 g diarios-1 de
almejas de acuerdo al Qs calculado en este estudio.
 96

Nefrotoxicidad, osteoporosis, carcinogenicidad y genotoxicidad, teratogenicidad y

alteraciones endocrinas y reproductivas son algunos de los efectos adversos asociados con
altas ingesta de Cd (Maulvault et al., 2016). La comunidad infantil es especialmente
vulnerable y los resultados indican que no deben de consumir más de 20 g diarios de almeja
y además deben ser considerados otros contaminantes persistentes en lagunas costeras del
GC como los plaguicidas OC.

8.7.3 Plaguicidas organoclorados

La normatividad oficial mexicana (NOM 027 SSA y NOM 031), señala que los moluscos
bivalvos frescos-refrigerados y congelados no deben contener residuos de plaguicidas como:
aldrín, dieldrín, endrín, heptacloro, kapone u otros prohibidos en el Catálogo Oficial de
Plaguicidas (CICOPLAFEST, 2004) y los resultados de nuestro estudio indican un posible
riesgo ecotoxicológico de biomagnificación para otras especies y para la salud humana.

Los niveles máximos de concentración y la mediana de los 17 OC analizados en las

poblaciones de C. californiensis están por debajo de la norma internacional establecida por
la FDA. El β-heptacloro epóxido fue el único plaguicida que, en el presente estudio, rebasó
los límites recomendados por la EPA SV. Con base en la FDA las concentraciones detectadas
no suponen un nivel de acción. Sin embargo, de acuerdo a las recomendaciones de la EPA
SV, las concentraciones del β-heptacloro epóxido en Yavaros y Altata sugieren un probable
riesgo a la salud humana debido a que los valores recomendados por la EPA tienden a
proteger más a la población de consumidores con base en cálculos ponderables del potencial
efecto cancerígeno (USEPA, 2000). El β-heptacloro epóxido se clasifica como un probable
carcinógeno humano por la EPA. La ingesta de mas de 9.1 mg kg-1d-1 puede tener efectos
carcinogénicos, dicho valor está basado en la media geométrica de varios estudios que
identifican carcinomas en hígado (IRIS, 1999). Considerando que en las lagunas estudiadas
la pesquería de almejas es importante, el consumo máximo seguro de almeja para evitar un
riesgo carcinogénico producido por el β-heptacloro epóxido en las poblaciones pesqueras de
Yavaros y Altata es de 4 raciones mes-1 por individuo de 70 kg-1, esto es aproximadamente
 97

de 0.9 kg mes-1 con un nivel de riesgo cancerígeno de 1 en 100,000 individuos de acuerdo a

las tablas de límite de consumo mensuales de la EPA.
 98

9. CONCLUSIONES

Los cambios en la biodisponibilidad de ET con base en sus concentraciones en poblaciones

de C. gnidia y su relación con las variables asociadas a procesos de eutrofización de lagunas
costeras del GC, fueron de la siguiente manera:

1. En la laguna El Soldado, debido a su condición prístina, los ET están controlados por

la textura y la asociación de minerales arcillosos (excepto Cd y Pb) y no hubo un
aumento en las concentraciones de ET en almejas directamente proporcional a la
concentración de estos en sedimento o a las variables asociadas a la eutrofización. Se
corrobora que El Soldado, es un sitio de referencia para lagunas costeras semiáridas
subtropicales para estudios de ET orientados a conocer si existe una pérdida de la
calidad en los sedimentos con distinto grado de contaminación en términos del índice
de contaminación metálica (ICM) y el factor de enriquecimiento (FE). En el presente
trabajo se concluye que el Mn fue el único elemento que presentó un FE de menor a
moderadamente severo. En condiciones naturales se registraron los mayores niveles
de Ni y Zn en almejas, lo que pudiera estar relacionado a un rol bioquímico como
activador de varias enzimas.

2. En la laguna Lobos se presenta una combinación de fuentes de entrada de ET (natural

y antrópica), sin embargo el aporte de nutrientes asociados a zonas con influencia
de surgencias costeras (indicado por incrementos de TRIX, NO3, PO4 y Cla) es el
mecanismo más relevante por el que elementos como Cu, Cd y Mn pueden ser
incorporados por las almejas. En particular, Cd tuvo una correlación negativa con
todos los elementos traza, lo que indica que sus pares metálicos no comparten una
fuente común, esto sugiere que la eutrofización natural asociada a surgencias
costeras pueden ser una fuente estacional de Cd en lagunas costeras del GC. C. gnidia
parece ser un buen indicador a los cambios en las concentraciones ambientales de Cd
y la relación inversa de con Zn, sugiere una asociación a la misma proteína.
 99

3. En la laguna Tóbari no se presentaron variaciones en los contenidos de ET en almejas

asociados a procesos de eutrofización, sin embargo se presenta una asociación en las
concentraciones de ET en sedimento (limos) con las concentraciones de ET en
almejas (excepto de Cu, Mn y Fe). Esto sugiere una alteración del equilibrio
biogeoquímico natural de los ET dado que los sedimentos superficiales podrían estar
operando como sumideros de Cd y Pb en lagunas costeras del GC con aportes aguas
residuales, lo que disminuye la biodisponibilidad de estos en las almejas.

La presencia de OC en poblaciones de C. californiensis, en orden de importancia por su

frecuencia, se observó en: Yavaros, Altata y Reforma. En particular, γ-clordano, endrín,
aldrín y pp-DDE fueron detectados en las tres lagunas, lo que indica aportes recientes, así
como de persistencia ambiental de pp-DDE, debido a un uso masivo en el pasado de pp-
DDT en los distritos de riego adyacentes a las lagunas costeras estudiadas. Específicamente
el epóxido de β-heptacloro en almejas es un indicador de sitios altamente contaminados en
Yavaros y Altata.

Las concentraciones de Cd y de epóxido β-heptacloro fueron el factor limitante para la

cantidad de almeja a ser consumida: 0.59 kg semana-1 y 0.90 kg mes-1 respectivamente. Los
valores guía de calidad de sedimento (SQVS) sugieren un potencial riesgo a la biota de
niveles de Ni por arriba de 51.6 μg g-1 (registrado en un sitio en Lobos) y de Mn mayores a
260 μg g-1 (Lobos y Tóbari). Estos valores deben ser tomados en cuenta para prevenir que
ET y OC continúen aportándose por aguas residuales a las lagunas costeras de la región por
sus efectos adversos al ambiente y a las comunidades marinas, así como a las actividades
productivas y a la salud pública.

Este trabajo aporto evidencia que los niveles de ET en almejas que habitan en aguas prístinas
o en sitios con influencia de surgencias costeras se vieron incrementados más que en las
almejas recolectadas de sitios con influencia antrópica. Esto debe ser de considerable
importancia y recibir más atención al igual que el problema de la eutrofización.
10. LITERATURA CITADA
 100

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salt marsh sediment of the Scheldt estuary. SW Mar. Chem. 44:73-94.
 125

11. ANEXOS

Anexo A. Artículo publicado (JCR)

Vargas-González, H. H., L. C Méndez-Rodríguez, J. García-Hernández, R. A. Mendoza-

Salgado, T. Zenteno-Savín, T., J. A. Arreola-Lizárraga. 2016. Persistent organic pollutants
(POPs) in populations of the clam Chione californiensis in coastal lagoons of the Gulf of
California. J. Environ. Sci. Health B 51(7):435-445.

Anexo B. Artículo publicado (JCR)

Vargas-González, H. H., J. A. Arreola-Lizárraga, J. García-Hernández, R. A. Mendoza-

Salgado, T. Zenteno-Savín, L. C. Méndez-Rodríguez. 2017. Calidad de sedimentos asociada
a actividades antrópicas en lagunas costeras semi-áridas subtropicales de la costa central este
del Golfo de California. Número Especial Universidad Estatal de Sonora de la Revista
Internacional de Contaminación Ambiental. 7-22
 126

Anexo A. Artículo publicado (JCR)

Persistent organic pollutants (POPs) in populations of the clam Chione californiensis in

coastal lagoons of the Gulf of California
 127

Anexo B. Artículo publicado (JCR)

Calidad de sedimentos asociada a actividades antrópicas en lagunas costeras semi-áridas

subtropicales de la costa central este del Golfo de California