VARIACIONES EN LOS PATRONES DE PIGMENTACION Y DE COLOR

DE LARVAS DE POBLACIONES NATURALES DE ANOPHELES

ALBIMANUS DE COLOMBIA 11
MARCO F. SUAREZ*, SUDHIR K. NARANGX*, JACK A. SEAWRIGHTX*

Fuerorl observados el patrón de pigmentación y el color del cuerpo de

las larvas de III y IV estadio en poblaciones naturales de Anopheles
albimanus procedentes de cuatro áreas geográficas y ecológicas diferen-
tes. Se incluyen tres variantes de la cápsula de la cabeza, el sable curvado
de las antenas y la pigmentación; nueve variantes de la pigmentación
del cuerpo y 17 del color del cuerpo. Se informa la alta variación e n los
patrones de color y otras características visibles. Se incluye una breve
descripción de cada variante y la frecuencia observada e n cada
población.

observado una alta variación en los patrones de color

y otras características visibles. El propósito de la pre-
Los patrones de coloración de las larvas de muchas sente nota es presentar una breve descripción de cada
especies de mosquitos son altamente variables, incluí- tipo de variante en relación con los mutantes ya mapea-
dos los de Anopheles albimanus (1). La mayoría de dos y su frecuencia, en cuatro poblaciones de diferen-
tales variaciones son atribuidas a factores genéticos, tes áreas geográficas y ecológicas de Colombia.
cuya expresión puede variar con las condiciones fisio-
lógicas y ambientales. Por esta razón, usualmente, se MATERIALES Y METODOS
encuentran más variaciones en poblaciones naturales
que en colonias de laboratorio. Las bases genéticas Las larvas fueron colectadas en tres lugares diferen-
de muchos mutantes larvarios de An. albimanus han tes de la costa Atlántica -poblaciones 1 a 3- y, uno
sido estudiadas siendo cada variante monofactorial en con la costa Pacífica -población 4- en Colombia. 1.
la herencia. Algunos ejemplos de los mutantes de lar- Moñitos. En criaderos de agua salobre sobre la costa,
vas de An. albimanus son: verde && ébano (&),, localizados al norte de Montería en el departamento
negro amarillo UCafe (bw). sable (sa). rayado de Córdoba. 2. Padula. En criaderos de agua dulce a
(st+). tórax blanco (stw) (2, 3). 25 Km del Carmen de Bolívar. 3. Arjona. En pequeños
pozos de agua de lluvias, localizados a 45 km al sur
Los factores fisiológicos tales como la edad, afectan de Cartagena y a 3 km al norte del Canal del Dique
los patrones de pigmentación de los segmentos abdo- sobre la carretera que conduce a Cartagena. 4 . Gam-
minales y de las antenas en las poblaciones de labora- boa. En un estanque artificial de agua dulce utilizado
torio de An. albimanus (4). Los factores ambientales para el cultivo de camarones, abandonado, ubicado
tales como: la luz, la temperatura, los nutrientes tam- en la ciudad de Buenaventura en la costa Pacífica.
bién pueden influenciar los patrones de coloración.
Las larvas de 111 y IV estadio fueron examinadas
Durante la determinación taxonómica de la especie usando un estereoscopio. Se observaron las variacio-
de las larvas de los anofelinos recolectadas. hemos nes en el patrón de color y pigmentación de la cabeza,

11 Financiado en parte por U.S. National Academy of Sciences/National Research Council. Board on Science and Technology for lnternational
Development - BOSTID. CRG - Grant No. MVR-CO-2-85-46.
* Grupo de Entomologia. Programa antimalárico. Servicio de Erradicacibn de la Malaria, Ministerio de Salud, Apartado Aéreo 4851. Bogotá.
Colombia.
*' ARS. USDA. Insects Affecting Man and Animals Research Laboratory. P.O. Box 14565, Gainesville. FL 32604. U.S.A.
 M. F. SUAREZ A., S. K. NARANG, J. A. SEAWRIGHT

antenas, tórax y abdomen. Algunos patrones de color 2. Cabeza oscura. Fue muy similar al color de la
y10 pigmentación encontrados fueron diferentes a los cabeza del mutante ébano 0 homocigoto des-
tipos descritos (3), y además se observaron patrones crito por Benedict et al. ( 5 ) . Esta variante difiere
o coloraciones sobrepuestos. Cada larva fue asignada de & en que se presenta independiente del color
a una categoría y la frecuencia se expresó como un del cuerpo. Se observaron larvas con cabeza os-
porcentaje, calculado a partir de los diversos tipos de cura que tenían el cuerpo verde, café, canela cla-
patrones observados. ro, rosado o negro.

RESULTADOS Y DlSCUSlON 3. Cabeza negra clara. Las larvas tenían la cabeza

de un color aparentemente intermedio entre los
tipos 1 y 2 antes descritos. Esta coloración es
Los patrones y la pigmentación fueron altamente
muy similar al color de la cabeza de los heteroci-
variables en An. albimanus. Algunas variantes fueron
gotos ebano (5). En esta categoría están incluidas
similares a los mutantes de los cuales se conoce la
las variantes con el color de la cabeza que va de
herencia, mientras otras variantes no han sido informa-
café a negro claro.
das antes. En las diferentes poblaciones fueron obser-
vadas grandes variaciones en las frecuencias de estas
Variaciones e n la pigmentación del cuerpo
variantes (tablas 1, 2 y 3). A continuación se incluye (Tabla 2 )
una breve descripción de cada tipo.
1. Franja blanca. Similar al mutante rayado
Coloración de la cápsula de la cabeza (Tabla 1) publicado por Georghiou (6) y mapeado en el
brazo derecho del cromosoma 3 (7, 8); y sin fran-
1. Cabeza acanelada. El color canela claro fue simi- ja, el cual fiie el tipo más común de apariencia
lar al del tipo más común observado en la colonia similar al mutante no rayado (st-) (2).
de laboratorio de An. albimanus del Instituto
Nacional de Salud, en Bogotá a la del laboratorio 2 . Franja roja. Similar al fenotipo franja blanca, ex-
Insects Affecting Man and Animals Research, cepto que el pigmento sobre el tórax y la línea
USDA en Gainesville, Florida, Estados Unidos. media abdominal eran de color rojo. Adicional-
En algunos casos no había pigmento en la cutícula mente, se observaron muchas larvas con una mez-
de la cápsula de la cabeza. cla de pigmentos blancos y rojos.

Tabla 1

V a r i a c i o n e s en e l c o l o r de l a c á p s u l a de l a c a b e z a de l a s
l a r v a s de p o b l a c i o n e s n a t u r a l e s de Anopheles a l b i m a n u s .

Número y p o r c e n t a j e de l a s p o b l a c i o n e s

Variantes A r j ona Padula Moiiitos Gamboa

Negra o s c u r a h9 ( 3 1 ) 5 (10) 2 (4) O

Carmelita 54 ( 2 4 ) 15 ( 3 0 ) 16 ( 3 2 ) 89 (84)
Negra c l a r a 99 ( 4 5 ) 30 ( 6 0 ) 32 ( 6 4 ) 1 7 (16)

Total 22 2 50 5O 106
VARIACIONES E N LOS PATRONES DE PIGMENTACION Y DE COLOR DE LARVAS DE POBLACIONES NATURALES DE ANOPHELESALBIMANUSDE COLOMBIA

Tabla 2

Variaciones en l a pigmentación d e l cuerpo de l a s l a r v a s

de p o b l a c i o n e s n a t u r a l e s d e Anopheles a l b i m a n u s .

Número y p o r c e n t a j e de p o b l a c i o n e s

Variantes A r j ona Padula Moiiitos Gamboa

Franja
Blanca 28 ( 9 , 7 ) 4 (7, 3) 2 (4, 3) 21 ( 1 9 , 1 )
Roja 2 (0, 7) 1 (1, 8) O 1 (0, 9)
Blanca + roja 2 (0, 7) 1 (1, 8 ) 1 ( 2 , 1) 10 ( 9 , 1 )

Sin f r a n j a
S i n pigmento
o pigmento
a l azar 176 ( 6 0 , 9 ) 33 ( 6 0 , O ) 35 ( 7 4 , 5 ) 72 ( 6 5 , 4 )
Pigmento r o j o 25 ( 8 , 7 ) 2 (3, 6) 3 (6, 4)
Blanco + rojo 12 ( 4 , 2 ) 1 (138) O

Torax
Blanco 36 ( 1 2 , 5 ) 13 ( 2 3 , 6 ) 6 (12, 8 ) 5 (4, 5)
Rojo 6 (2, 1) O O 1 (0, 9)
Blanco + rojo 2 (0, 7) O O O

Total 289 55 47 110

Tórax blanco. Similar al mutante de tórax blanco del dorso del tórax con casi nada de pigmentos
descrito por Kaiser et al. (9). La pigmentación sobre la parte media del tórax, y menos frecuente
blanca estaba restringida solamente al lado dorsal en la forma de herradura y la forma rectangular.
del tórax de las larvas y las pupas. Fueron obser- La variación en el color del pigmento sobre el
vadas muchas variaciones en forma, color y loca- tórax consiste en tórax rojo y una mezcla de pig-
lización de los pigmentos en el tórax. Las varia- mento rojo y blanco.
ciones en la forma consistían de una configuración
de balón de aire, muy similar a la fotografía pu- Patrones de pigmentación sobre
blicada por Kaiser et al. ( 9 ) ; configuración trian- los segmentos abdominales
gular, en triángulo invertido, barril hueco similar
al fenotipo de balón de aire, excepto por la pérdida Prescindiendo de si la larva era sin franja, con fran-
de pigmentos blancos en la región media del tórax; ja, tórax blanco o tórax rojo, se encontraron patrones
configuración dividida donde los pigmentos blan- adicionales de pigmentación sobre unos pocos seg-
cos estaban concentrados sólo sobre el lado lateral mentos abdominales. Una parte de la variación fue
 M. F. SUAREZ A,, S. K. NARANG, J. A. SEAWRIGHT

observada con respecto al número de segmentos impli- Variación en el color del cuerpo (Tabla 3)
cados y a la intensidad diferencial de pigmentación
sobre estos segmentos. El patrón más común consistió 1. Verde. Fue muy similar al mutante verde
de dos bandas, una sobre cada lado de la línea media descrito y mapeado en el brazo derecho del cro-
en los segmentos 2 y 5 y una banda sobre el segmento mosoma 2 (10).
8 conformando un patrón 2-5-8. El color de los pig-
mentos fue blanco, rojo o una mezcla de ambos sobre 2. Café. Fue muy similar al mutante café (bw) ma-
los segmentos 2 y 5 , pero el segmento 8 casi siempre peado en el brazo izquierdo del cromosoma 2 (1).
tenía pigmentos blancos. Fueron tantas las variaciones
en los patrones compuestos, a causa de los diferentes 3. Canela o café claro. Fue similar al canela o café
segmentos implicados en cada tipo, que pudo obser- claro generalmente referido como el tipo silvestre
varse una gran combinación de patrones. (1).

Tabla 3
Variaciones en e l c o l o r d e l cuerpo de l a s l a r v a s de
. p o b l a c i o n e s n a t u r a l e s d e Anopheles albimanus

Color Número y p o r c e n t a j e d e l a s p o b l a c i o n e s
de1
cuerpo A rj ona Padula Moñitos Gamboa

1. V e r d e 22 ( 8 , 0)
2. V e r d o s o 29 ( 1 0 , 6 )
3. C a f é 70 ( 2 5 , 6 )
4. C a f é o s c u r o 43 ( 1 5 , 8 )
5. C a n e l a o c a f é 29 ( 1 0 , 6 )
6. A m a r i l l o 2 (Os71
7 . Ebano
negro-oscuro 7 (2-6)
8. Café verdoso 47 ( 1 7 , 2 )
9. Café verdoso
claro O
10. R o j o - r o s a d o 3 (1,1)
11. C a f é c l a r o
verdoso 1 (0,4)
12. R o j o v e r d o s o O
13. A m a r i l l o v e r d o s o 7 (2,6)
14. V e r d e o l i v a
oscuro O
15. C a f é - a m a r i l l o 2 (oy7)
16. C a f é - v e r d e
amarilloso 2 (0,7)
17. C a f é r o j i z o 9 (3,3)

Total 273 47 49 105

VARIACIONES E N LOS PATRONES DE PIGMENTACION Y DE COLOR DE LARVAS DE POBLACIONESNATURALES DE ANOPHELESALBIMANUSDE COLOMBIA

4. Amarillo. Fue muy similar al mutante amarillo SUMMAR Y

m,mapeado en el brazo derecho del cromosoma
2 (1). Color and pigmentation variants of Anopheles albi-
manus of third and fourth instar larvae were described
5. Negro. Fue similar al color del cuerpo observado from field populations in four different geogaphic
en el mutante (eb) ( 5 ) , excepto que a diferencia and ecological areas in Colombia, together with their
de & el color de la cápsula de la cabeza fue frecuency. These variants include three of the head
independiente del color del cuerpo. capsule, nine of body pigmentation and of body color.
Also, curved antennal sabers and antennal pigmenta-
tion are described. We report the ocurrence of high
Adicionalmente a los 5 tipos mencionados, se obser- leve1 of polymorphys in body color, pigmentation pat-
varon muchas variantes con colores intermedios o tern and other visible traits. A brief description of
combinaciones de varios colores tales como: café ver- each variant its frequency in each populations is inclu-
doso (similar al mutante descrito en An. stephensi por ded.
Sharma) (1 l), café rosado, café amarillento, rojo cla-
ro, rojo verdoso, amarillo verdoso y verde oliva oscu- AGRADECIMIENTOS
ro.
Los autores expresan su agradecimiento a los doc-
tores José S. Forero y Alejandro Rodríguez, por su
Variación de las antenas
continuo apoyo, al doctor Antonio Donado por la co-
laboración en el apoyo logístico y a los señores Gui-
1. Sable antena1curvado. Solamente en una muestra
(n=287) de la población de Arjona, los sables llermo Berruecos, Rafael Lafont y Lalo Omar García,
de las zonas SEM de Barranquilla, Montería y Buena-
antenales ventral y dorsal de la antena izquierda
ventura respectivamente, por la ayuda en la recolec-
eran curvados hacia adentro cerca a una porción
ción de las larvas.
perpendicular al eje principal.

2. Variaciones de pigmentación. Observamos una BIBLIOGRAFIA

alta variación en la intensidad y distribución de
pigmentos negros sobre el eje de la antena. Algu-
nas larvas tenían antenas canela transparentes o 1. Seawright JA, Benedict MQ, and Narang SK.: Color mutants
claras con nada o casi nada de pigmentos. Por inAnopheles albirnanus (Diptera Culicidae). Ann. Entomol
Soc Am 1985; 78:177.
otra parte, en algunos, el eje de la antena era
oscuro. La mayoría de las antenas de las larvas
2. Narang S, Seawright JA.: Linkage relationships and genetic
eran de tipos intermedios diferenciándose en el mapping in Culex and Anopheles. In "Recent developments
tamaño de los segmentos oscuro y claro del eje. in the genetics of insect disease vectors" (Steiner et al. eds)
Estas variaciones se sobreponen considerable- 1982; Stipes Publishing Co., Champaing, 11 1 . pp. 231-289.
mente.
3. Narang SK, Seawright JA.: Linkage map of Anopheles albi-
manus. In "Linkage maps" (S. O'Brien, ed.) 1986; Cold
Los hallazgos muestran la existencia de variabilidad Spring Harbor Laboratory (En prensa).
fenotípica en las poblaciones naturales de las larvas
de An. alhimanus. Las variaciones en el color del 4. Childress L, Vemon Jr.: The genetics of three morphological
cuerpo o en los patrones de pigmentación observados mutant markers of the mosquito Anopheles albirnanus Wiede-
en estas poblaciones de campo, pueden ser una repre- mann. M.S. Thesis, University of Honda, 1S77; pp. 50.
sentación de una combinación de factores genéticos
5. Benedict MQ, Seawrigth JA, Anthony DW, and Avery SW.:
y10 ambientales. Esta variabilidad fenotípica podría
Ebony, a semidominant lethal mutant in the mosquito Anop-
representar la existencia de variabilidad genética lo heles albirnanus. Can J Genet Cytol 1979; 21 :193.
que podría relacionarse con otras características feno-
típicas, como la capacidad vectorial; sin embargo, es 6 . Georghiou GP, Gidden FE, and Cameron JW.: A stripe cha-
necesario realizar estudios para confirmarlo. racter in Anopheles albimaiius and its linkage relationships
 M. F. SUAREZ A,, S. K. NARANG, J. A. SEAWRIGHT

to sex and dieldrin resistance. Ann. Entomol Soc Amer 1967; 9. Kaiser PE, Benedict MQ. and Seawrigth JA.: A White thorax
60:323. mutant and its relationship in an allelic series in Anopheles
albimaius Wiedernann. Mosq. Ncws 198 1 ; 41 :455.
7 . Rabbani MG, Seawrigth JA.: Use of Y-autosome transloca-
tions in assigning the stripe locus to chromosome 3 in the 10. Stawrigth JA, Childres LV, and Benedict MQ.: Genetics of
mosquito Anopheles albimanus. Ann. Entomol Soc Am 1976; green larva, a recessive mutant on chromosome 2 in Anopheles
69:266. albimanus Wiedemann. Mosq. News 1981 ; 4 1 :455.

8. Seawrigth JA, Benedict MQ, and NarangS.: Use of deficien- 11. Sharrna VP, Subbarao SK, Ansari MA, and Razdan RK.:
cies for maoping four muta1.t loci on the salivary gland chro- Inherihnce pattem of two new rnutants. red eye andgreenish-
mosomes of Anopheles albimanus. Theor Appl Genet 1983; brown larva in Anopheles stephensi. Mosq. News 1979;
65:207. 39555.