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DIEGO FERREIRA MUNIZ-DA-SILVA

Ciclo reprodutivo da caninana, Spilotes pullatus (Linnaeus, 1758)

(SERPENTES: COLUBRIDAE)

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-

Graduação em Anatomia dos Animais Domésticos
e Silvestres da Faculdade de Medicina Veterinária
e Zootecnia da Universidade de São Paulo para
obtenção do título de Mestre em Ciências

Departamento:
Cirurgia

Área de concentração:
Anatomia dos Animais Domésticos e Silvestres

Orientadora:
Prof. Dra. Selma Maria de Almeida Santos

São Paulo
2012
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Autorizo a reprodução parcial ou total desta obra, para fins acadêmicos, desde que citada a fonte.

DADOS INTERNACIONAIS DE CATALOGAÇÃO-NA-PUBLICAÇÃO

(Biblioteca Virginie Buff D’Ápice da Faculdade de Medicina Veterinária e Zootecnia da

Universidade de São Paulo)

T.2584 Muniz-Da-Silva, Diego Ferreira

FMVZ Ciclo reprodutivo da caninana, Spilotes pullatus (Linnaeus, 1758)
(SERPENTES: COLUBRIDAE) / Diego Ferreira Muniz-Da-Silva. -- 2012.
135 f. : il.

Dissertação (Mestrado) - Universidade de São Paulo. Faculdade de Medicina

Veterinária e Zootecnia. Departamento de Cirurgia, São Paulo, 2012.

Programa de Pós-Graduação: Anatomia dos Animais Domésticos e Silvestres.

Área de concentração: Anatomia dos Animais Domésticos e Silvestres.

Orientador: Profa. Dra. Selma Maria de Almeida Santos.

1. Reprodução animal. 2. Combate. 3. Segmento sexual renal. 4. Ovulação

reflexa. 5. Hemipênis. I. Título.
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FOLHA DE AVALIAÇÃO

Nome: MUNIZ-DA-SILVA, Diego Ferreira

Título: Ciclo reprodutivo da caninana, Spilotes pullatus (Linnaeus, 1758) (SERPENTES:

COLUBRIDAE)

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-

Graduação em Anatomia dos Animais Domésticos
e Silvestres da Faculdade de Medicina Veterinária
e Zootecnia da Universidade de São Paulo para
obtenção do título de Mestre em Ciências

Data: ____/____/______

Banca Examinadora

Prof. Dr. ____________________________________________________________________

Instituição: ___________________________Julgamento:_____________________________

Prof. Dr. ____________________________________________________________________

Instituição: ___________________________Julgamento:_____________________________

Prof. Dr. ____________________________________________________________________

Instituição: ___________________________Julgamento:_____________________________
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Aos animais depositados em coleções científicas,

por permitirem a realização de pesquisas como esta,
e na maioria das vezes, são vistos apenas como objetos
por pessoas que um dia foram crianças,
e nessa época, eram apaixonados pela vida de cada animal, e não por um táxon.
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AGRADECIMENTOS

À Dra. Selma Maria de Almeida Santos, por ter aceitado a minha orientação, mesmo
sabendo das dificuldades que encontraria em orientar uma pessoa completamente leiga em sua
linha de pesquisa, por ter me passado o conhecimento que hoje tenho sobre herpetologia, e
pela confiança e preocupação que teve comigo durante todo esse período.
Ao Dr. Marcovan Porto, por acreditar em mim, por ter me apresentado à Dra. Selma e
ter “vendido o meu peixe” por um valor bem maior do que “ele” vale.
Aos Drs. Otavio Augusto Vuolo Marques e Fausto Erritto Barbo, por me cederem
dados fundamentais para a realização dessa pesquisa, dados sem os quais muitos dos
resultados apresentados aqui não seriam possíveis, e que por isso, são tão responsáveis por
essa realização quanto eu e a Dra. Selma.
À Professora Dra. Maria Angélica Miglino, por ter me permitido realizar esse trabalho
pelo Programa de Pós-Graduação em Anatomia dos Animais Domésticos e Silvestres da
Faculdade de Medicina Veterinária e Zootecnia da Universidade de São Paulo.
Ao Laboratório de Ecologia e Evolução do Instituto Butantan, e ao instituto, por ter
me acolhido durante esse período.
Aos funcionários das coleções herpetológicas do Museu de História Natural Capão da
Imbuia (MHNCI); Museu Nacional, Universidade Federal do Rio de Janeiro (MNRJ); Museu
de Ciências Naturais da Pontifícia Universidade Católica de Minas Gerais (PUC-MG); Museu
de Zoologia João Moojen, Universidade Federal de Viçosa (MZUFV); Museu de Zoologia da
Universidade Estadual de Campinas (ZUEC); Museu de Ciências e Tecnologia da Pontifícia
Universidade Católica do Rio Grande do Sul (MCP); Fundação Nacional Ezequiel Dias
(FUNED), em especial, os curadores, Dr. Julio Cesar de Moura Leite, Dr. Ronaldo Fernandes,
Dr. Paulo Passos, Dra. Luciana Barreto Nascimento, Dr. Renato Feio, Dr. Paulo Roberto
Manzani, Dra. Gláucia Maria Funk Pontes, Dra. Giselle Cotta. Ao coordenador da Faculdade
de Medicina Veterinária do Centro Universitário Serra dos Órgãos (UNIFESO), Prof. André
Vianna Martins e ao técnico do Laboratório de Anatomia Animal, Marcelo Caetano. A todos
vocês, muito obrigado, pelo empréstimo dos exemplares utilizados nessa pesquisa.
Ao Dr. Carlos Jared e à Dr. Marta Antoniazzi, por me permitirem utilizar o laboratório
para a obtenção das fotomicrografias.
Ao Valdir José Germano, por me ajudar na técnica de montagem dos hemepênes
utilizados nessa pesquisa.
Aos colegas do Grupo de Estudos de Reprodução de Squamata (GERES), Igor Stefan
Popovic Federsoni, Evandro Berti Galvão, Karina N. Kasperoviczus, Viviane Campos Garcia,
Kalena Barros da Silva, Patrícia Silva Marinho, Nathalie Sampo Bellini, Fernanda Magno
Amaral, e em especial à Letícia Ruiz Sueiro, por ter me ajudado, me ensinando sobre a coleta
dos dados reprodutivos; ao Claudio Augusto Rojas, pela ajuda com a leitura de algumas das
lâminas histológicas; à Maria Adelaida Hoyos Argáez, Henrique Bartolomeu Braz e Verônica
Alberto Barros, pela grande ajuda com os testes estatísticos, à Karina Maria Pereira da Silva,
por ter conseguido um artigo tão importante, que eu não encontrava; ao Victor Frias Czank,
por ter se empenhado tanto, e por tido paciência as inúmeras vezes que eu pedi para que ele
modificasse os desenhos científicos que compõem esse trabalho, e; à Lívia Cristina dos
Santos, por ter praticamente me coorientado, me ensinando tudo sobre o processamento
histológico, confecção das lâminas histológicas, fórmulas que foram utilizadas nesse trabalho,
criação de planilhas e testes estatísticos, e por se preocupar e se disponibilizar sempre em me
ajudar, mesmo estando longe.
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Ao “Coy” (Sérgio Serrano), por ter me fornecido um exemplar de Spilotes o qual pude
utilizar para preparação do sistema reprodutor masculino que ilustra essa dissertação.
À Silvia Regina Travaglia Cardoso, por disponibilizar as caninanas para que eu fizesse
as fotografias que ilustram a capa dessa dissertação.
Ao John Andermann, Daniel Velho, Edelcio Muscat, José Milton Longo, Osvaldo
Parthey, Luciano Castanho e Gustavo Knuppe, pessoas que eu não conheço, e mesmo assim, se
disponibilizaram a me ajudar com fotografias, vídeos e informações que foram muito úteis para essa
dissertação.
Aos amigos Chris (Christopher Lang) e Mª. Teresa C. G. V.de Carvalho, pela grande ajuda
com o idioma inglês, o que me capacitou para que tudo isso fosse possível, sem essa ajuda nada disso
teria se iniciado.
Aos colegas do Laboratório de Ecologia e Evolução do Instituto Butantan, Thaís
Barreto Guedes, Cristian Alexandro Gomes, José Salvatore Leister Patané, Hugo Leonardo
Sioufi Silva, Natália Ferreira Torello Viera, Adriano Tadeu Fellone, Darina Brumatti
Favorito, Dinah Lemos, Kelly Kishi, Vera Lúcia Moraes Torres e Daniela Petrim de Araújo.
Aos funcionários do Programa de Pós-Graduação em Anatomia dos Animais
Domésticos e Silvestres da Faculdade de Medicina Veterinária e Zootecnia da Universidade
de São Paulo, em especial ao Maicon Silva, pela grande ajuda e informações sobre a seleção
da pós-graduação, mesmo antes de eu vir pra São Paulo e conhecê-lo, sem essa ajuda essa
etapa da minha vida não teria sido possível; aos técnicos Diogo Nader Palermo e Ronaldo
Agostinho da Silva pela ajuda nas técnicas laboratoriais, e; à Professora Dr. Paula Papa, pelo
grande aprendizado, pelos elogios e confiança que teve em mim.
Ao Ricardo Franciscon pela ajuda com o abstract desse trabalho.
À minha grande amiga Eliana da Silva Gulão pela ajuda com o abstract, pelas
correções feitas a este trabalho, e principalmente, por estar sempre torcendo pelo meu
sucesso.
Aos meus amigos de São Paulo, pela convivência e carinho de todos, em especial a
Vanessa Lima pelo companheirismo e amizade desde que chegamos a São Paulo para a
seleção na pós-graduação, ao amigão Carlos Eduardo Costa Silva (“Cretinão”) pela amizade e
por ter sido uma pessoa que eu sempre pude contar com o apoio, em tudo, aqui em São Paulo,
e a Ellen Rose Ribeiro de Souza, por cuidar de mim e por ter sido a minha “família” aqui em
São Paulo durante todo esse tempo.
Ao amigo Ruan Felipe Vieira Medrano, por ter acreditado tanto em mim, e me
ajudado no início dessa etapa, por ter conseguindo vários artigos que eu não encontrava, me
ajudando sempre com o inglês, e principalmente pelo companheirismo.
Aos meus amigos da graduação, que sempre acreditaram e torceram por mim, em
especial a “Canelão” (Raquel Diniz Lessa Pessanha), Silvana Araújo, Luiza Barcelos e Bianca
Andriolo, amigas de quem sinto tantas saudades.
À minha família, por todo amor recebido, em especial ao meu padrasto Sebastião da
Silva, por ter estado sempre me apoiando e ajudando em tudo, à minha irmã Giovana Ferreira
Muniz da Silva e ao meu irmão Giovane Ferreira Muniz da Silva por serem parte de mim e
por acreditarem tanto no meu sucesso, e ao meu sobrinho Gabriel Fernandes da Silva Mateus,
que tem medo de besouro, e que por isso, quando crescer, não será “Médico dos Bichinhos”
como o tio, e sim, Super-herói Com Medo de Besouro.
Á minha rainha, Arli Ferreira da Silva, mulher a quem devo tudo o que sou hoje, por
mesmo sem entender o que é uma dissertação e um mestrado, ter me dado força e me apoiado
(mesmo contra sua vontade) para que eu viesse para São Paulo realizar um sonho, e por ser
simplesmente, a melhor mãe do mundo.
Ao meu Paizão lá de cima, a quem devo todas as oportunidades que tive em minha
vida e, por ter me mostrado desde que eu era criança, o quanto sua criação, em especial a
natureza e os animais, é encantadora.
 8

À Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo (FAPESP) e a

Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES), por tornar possível,
financeiramente, a realização dessa dissertação. E também, ao assessor da FAPESP, pelos
comentários e sugestões sobre o relatório científico, as quais me ajudaram muito a melhorar a
dissertação.
A todos que me ajudaram, independente de qual forma, que estão sempre torcendo por
mim, e que por ventura eu não tenha mencionado por esquecimento, minhas sinceras
desculpas e meu muito obrigado.

Com a grande ajuda de cada um de vocês, seja de forma direta ou indireta, a realização
desse sonho foi possível! Muito obrigado!
 9

“Mostrei minha obra prima às pessoas grandes

e perguntei se o meu desenho lhes fazia medo.
Responderam-me: Por que é que um chapéu faria medo? [...]”
 10

“ [...] Desenhei então o interior da jibóia,

a fim de que as pessoas grandes pudessem compreender.
Elas têm sempre necessidade de explicações.”
(Antoine de Saint-Exupéry – O Pequeno Príncipe)

“A imaginação é mais importante que o conhecimento.

O conhecimento é limitado. A imaginação envolve o mundo.” (Albert Einstein)
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RESUMO

MUNIZ-DA-SILVA, D. F. Ciclo reprodutivo da caninana, Spilotes pullatus (Linnaeus,

1758) (SERPENTES: COLUBRIDAE). [Reproductive cycle of tiger rat snake, Spilotes
pullatus (Linnaeus, 1758) (Serpentes: colubridae)]. 2012. 135 f. Dissertação (Mestrado em
Ciências) – Faculdade de Medicina Veterinária e Zootecnia, Universidade de São Paulo, São
Paulo, 2012.

O ciclo reprodutivo de Spilotes pullatus na região sudeste do Brasil é descrito para machos e
fêmeas a partir de análises macroscópicas e microscópicas do aparelho reprodutor e órgãos
acessórios envolvidos na reprodução ao longo do ano. Os machos da espécie apresentam o
ciclo sazonal com o início da espermatogênese no verão, e durante o outono ocorre a
espermiação. Os gametas são estocados ao longo dos ductos deferentes que possuem um
formato convoluto. Os testículos entram em regressão e durante o inverno e a primavera
apresentam-se inativos. Não é incomum encontrar machos de Spilotes com anomalia gonadal,
apresentando uma massa testicular funcional próximo aos testículos. A cópula ocorre durante
o inverno, principalmente na metade final da estação, os gametas estocados nos ductos
deferentes não são esgotados durante a estação de acasalamento de forma que durante todo o
ano os machos possuem espermatozóides estocados nos ductos. Os rins, órgão reprodutor
acessório em Squamata, não apresentam variação em tamanho ao longo das estações em
nenhum dos sexos, mas mudanças microscópicas ocorrem no néfron dos machos na região do
segmento sexual renal, essa estrutura encontra-se hipertrofiada durante a estação de
acasalamento. Combate pode ocorrer durante a primavera e os machos tendem a ficar com a
porção cranial do corpo na vertical durante o duelo, diferentemente da maioria dos outros
colubrídeos que mantém quase todo o corpo na horizontal. Durante o combate os machos
podem expor o hemipênis. As fêmeas iniciam a vitelogênese no outono quando os folículos
menores do que 10 mm começam a receber depósito de vitelo. O forrageio das fêmeas
diminui de acordo com o desenvolvimento folicular. No final do inverno os folículos
encontram-se pré-ovulatórios e no oviduto médio observa-se uma hipertrofia das glândulas da
casca. As fêmeas parecem apresentar um período de proestro de seis dias e em seguida o
estro. Os hemipênes da espécie são únicos, sem nenhum tipo de bifurcação, enquanto que a
fêmea possui uma cloaca longa e com bolsas (vaginas) marcadamente bilobadas. Após a
cópula, no final do inverno, ocorre a ovulação. Nessa espécie parece haver ovulação reflexa,
sendo a cópula o estímulo para que ocorra a ovulação. A primavera é a estação onde as
fêmeas encontram-se prenhas e realizam a ovipostura. As fêmeas que não ovularam parecem
ter os folículos absorvidos pelo organismo. As caninanas produzem em média oito ovos que
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podem estar distribuídos igualmente ou não entre os ovários. Os ovos postos na primavera são
incubados em média por 73 dias e a eclosão ocorre durante o verão.

Palavras-chave: Reprodução animal. Combate. Segmento sexual renal. Ovulação reflexa.

Hemipênis.
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ABSTRACT

MUNIZ-DA-SILVA, D. F. Reproductive cycle of tiger rat snake, Spilotes pullatus

(Linnaeus, 1758) (SERPENTES: COLUBRIDAE). [Ciclo reprodutivo da caninana,
Spilotes pullatus (Linnaeus, 1758) (SERPENTES: COLUBRIDAE)]. 2012. 135 f. Dissertação
(Mestrado em Ciências) – Faculdade de Medicina Veterinária e Zootecnia, Universidade de
São Paulo, São Paulo, 2012.

The reproductive cycle of Spilotes pullatus in southeastern of Brazil is described for males
and females from macroscopic and microscopic analysis of the reproductive tract and
accessory organs involved in reproduction throughout the year. Males of the species exhibit a
seasonal cycle with the onset of spermatogenesis in the summer and during autumn
spermiation occurs. The gametes are stored along the vas deferens, which have a convoluted
shape. The testicles come in regression and during the winter and spring appear inactive. It is
not unusual to find male Spilotes with gonadal failure, with a testicular mass function next to
the testicles. Mating occurs during the winter, especially in the latter half of the season,
gametes stored in the vas deferens are not depleted during the breeding season so that
throughout the years, males have sperm stored in the vas. The kidneys, reproductive organ
accessory in Squamatas not show variation in size throughout the seasons in either sex, but
microscopic changes occur in the nephron of male sexual segment in the region of the kidney,
this structure is hypertrophied during the mating season. The kidneys, reproductive organ
accessory Squamatas not show variation in size throughout the seasons in either sex, but
microscopic changes occur in the nephron of male sexual segment in the region of the kidney,
this structure is hypertrophied during the mating season. Combat can occur during the spring
and the males tend to stay with the cranial portion of the body vertical during the duel, unlike
most other colubrids that keeps most of the body horizontally. During combat, males may
expose the hemipenis. The females begin the vitellogenesis on fall when the follicles smaller
than 10 mm start receiving tank calf. Female foraging decreases with the follicle
development. At the end of winter follicles are pre-ovulatory and in the medium oviduct there
is a hypertrophy of gland shell. Females appear to have a period of six days of proestrus and
then estrus. The specie hemipenes are unique, without any kind of bifurcation, while the
female has a long cloaca with pouch (or vaginal pouch) markedly bilobed. After mating in the
end of winter, ovulation occurs. In this species seems to be reflex ovulation, copulation being
the stimulus for ovulation to occur. Spring is the season when females are pregnant and do the
oviposition. Females that did not ovulate have to seem the follicles absorbed by the body. The
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tiger rat snake produce an average of eight eggs that may or may not be distributed equally
between the ovaries. The eggs laid in spring are incubated in medium for 73 days and
hatching occurs during the summer.

Keywords: Animal breeding. Combat. Renal sexual segment. Reflex ovulation. Hemipenis.
 15

LISTA DE FIGURAS

Figura 1 - Caninana (Spilotes pullatus)....................................................................... 27

Figura 2 - Distribuição geográfica de Spilotes pullatus.............................................. 28

Figura 3 - Três roedores compondo o conteúdo estomacal de um exemplar

preservado no Museu Nacional do Rio de Janeiro..................................... 29

Figura 4 - Caninana com região do pescoço inflada. Comportamento típico

mostrado em uma situação de ameaça....................................................... 30

Figura 5 - Néfron de macho de serpente..................................................................... 33

Figura 6 - Corte e cópula de colubrídeo. Macho em monta dorsal tateando o dorso

da fêmea com a parte ventral do queixo e com a cloaca junto à da
fêmea.......................................................................................................... 34

Figura 7 - Exemplar de Spilotes pullatus de coleção zoologia................................... 41

Figura 8 - Mensuração do eixo maior do testículo de Spilotes................................... 42

Figura 9 - Mensuração do eixo menor do testículo de Spilotes.................................. 42

Figura 10 - Mensuração do eixo menor do testículo de Spilotes.................................. 42

Figura 11 - Região distal do ducto deferente de Spilotes............................................. 43

Figura 12 - Comprimento total do rim de Spilotes........................................................ 43

Figura 13 - Largura da região cranial do rim de Spilotes.............................................. 43

Figura 14 - Mensuração do eixo maior do maior folículo de Spilotes.......................... 44

Figura 15 - Fêmea de Spilotes com a musculatura uterina distendida, “pós-

postura”...................................................................................................... 45

Figura 16 - Fêmea de Spilotes com a musculatura uterina relachada........................... 45

Figura 17 - Região do testículo de Spilotes coletada para análise histológica.............. 46

Figura 18 - Região do ducto deferente de Spilotes coletada para análise histológica.. 46

Figura 19 - Região do rim de Spilotes coletada para análise histológica...................... 46

Figura 20 - Região caudal do oviduto de Spilotes coletada para análise histológica.... 47

Figura 21 - Região cranial do oviduto de Spilotes coletada para análise histológica... 47

 16

Figura 22 - Fotomicrografia do testículo de Spilotes mostrando as medidas aferidas

dos túbulos seminíferos.............................................................................. 48

Figura 23 - Fotomicrografia do rim de Spilotes macho mostrando as medidas

aferidas do segmento sexual renal.............................................................. 49

Figura 24 - Fotomicrografia do útero glandular (anterior) de Spilotes mostrando a

medida aferidas da glândula da casca........................................................ 49

Figura 25 - Fotomicrografia do rim de Spilotes fêmea mostrando as medidas

aferidas do túbulo contorcido distal........................................................... 50

Figura 26 - Testículo de Spilotes pullatus com epidídimo evidenciado....................... 56

Figura 27 - Ductos eferentes e epidídimo de Spilotes pullatus..................................... 56

Figura 28 - Sistema reprodutor masculino de Spilotes pullatus.................................... 57

Figura 29 - Distribuição ao longo dos anos dos valores dos resíduos de volume
testicular de Spilotes pullatus do sudeste brasileiro................................... 58

Figura 30 - Distribuição ao longo dos anos dos valores de diâmetro do túbulo

seminífero de Spilotes pullatus do sudeste brasileiro................................. 59

Figura 31 - Distribuição ao longo dos anos dos valores da espessura do epitélio

seminífero de Spilotes pullatus do sudeste brasileiro................................. 60

Figura 32 - Túbulo seminífero de Spilotes pullatus durante o final do verão,

apresentando o epitélio bem espesso com numerosas espermatogônias
próximo a lâmina basal.............................................................................. 61

Figura 33 - Túbulo seminífero de Spilotes pullatus no início do outono,

apresentando o epitélio bem espesso.......................................................... 61

Figura 34 - Túbulo seminífero de Spilotes pullatus no início do outono,

apresentando o epitélio bem espesso e com espermátides em fase de
diferenciação.............................................................................................. 61

Figura 35 - Túbulo seminífero de Spilotes pullatus durante o inverno, apresentando

o epitélio fino basicamente formado por espermatogônias........................ 62

Figura 36 - Túbulo seminífero de Spilotes pullatus durante o inverno, apresentando

o epitélio fino e com alguns espermatozóides no lúmen............................ 62

Figura 37 - Distribuição ao longo dos anos dos valores dos resíduos da largura da
região caudal do ducto deferente de Spilotes pullatus do sudeste
brasileiro..................................................................................................... 63

Figura 38 - Distribuição ao longo dos anos dos valores dos resíduos do

comprimento do rim masculino Spilotes pullatus do sudeste brasileiro.... 64
 17

Figura 39 - Distribuição ao longo dos anos dos valores dos resíduos da largura
cranial do rim masculino de Spilotes pullatus do sudeste brasileiro.......... 65

Figura 40 - Néfron de Spilotes pullatus da região sudeste do Brasil durante o

outono, com segmento sexual renal hipertrofiado..................................... 66

Figura 41 - Néfron de Spilotes pullatus da região sudeste do Brasil durante o verão,

com segmento sexual renal hipotrofiado.................................................... 66

Figura 42 - Distribuição ao longo dos anos dos valores dos resíduos do diâmetro do
segmento sexual renal de Spilotes pullatus do sudeste brasileiro.............. 66

Figura 43 - Distribuição ao longo dos anos dos valores dos resíduos da espessura do
epitélio do segmento sexual renal de Spilotes pullatus do sudeste
brasileiro..................................................................................................... 67

Figura 44 - Testículo de Spilotes pullatus apresentando uma massa testicular cranial

ao testículo.................................................................................................. 68

Figura 45 - Microscopia da massa testicular de Spilotes pullatus................................ 68

Figura 46 - Rim de Spilotes pullatus apresentando uma massa renal caudal ao rim.... 68

Figura 47 - Túbulo seminífero de Spilotes pullatus com 1.150mm de CRC

apresentando um epitélio germinativo em início de atividade................... 69

Figura 48 - Ducto deferente de Spilotes pullatus com aspecto convoluto.................... 71

Figura 49 - Ducto deferente de Spilotes pullatus com aspecto sinuoso........................ 71

Figura 50 - Fotomicrografia do ducto deferente de um macho de Spilotes com ducto

não convoluto macroscopicamente, embora, com presença de
espermatozóides no lúmen mostrando que se trata de um indivíduo
maduro sexualmente................................................................................... 71

Figura 51 - Hemipênis de Spilotes pullatus da região sudeste do Brasil...................... 72

Figura 52 - Face sulcada do hemipênis de Spilotes pullatus......................................... 74

Figura 53 - Face asulcada do hemipênis de Spilotes pullatus....................................... 74

Figura 54 - Infundíbulo de Spilotes pullatus exteriorizado da cavidade celomática,

mostrando o aspecto translúcido e formato afunilado............................... 75

Figura 55 - Sistema reprodutor feminino de Spilotes pullatus...................................... 76

Figura 56 - Distribuição do maior folículo ou ovo de Spilotes pullatus do sudeste

brasileiro ao longo dos anos....................................................................... 77
 18

Figura 57 - Ovário de Spilotes pullatus da região sudeste do Brasil com folículos

secundários pré-ovulatórios em final de inverno....................................... 78

Figura 58 - Ovário de Spilotes pullatus da região sudeste do Brasil com folículos

primários no verão (< 10mm) e cicatrizes de ovulação............................. 78

Figura 59 - Região caudal do oviduto de Spilotes pullatus da região sudeste do

Brasil com oviduto distendido na primavera............................................. 78

Figura 60 - Região caudal do oviduto, com aspecto distendido, de um exemplar de

Spilotes pullatus com folículos pré-ovulatórios nos ovários...................... 79

Figura 61 - Oviduto médio de Spilotes pullatus da região sudeste do Brasil, com

glândulas hipertrofiadas............................................................................. 80

Figura 62 - Oviduto médio de Spilotes pullatus da região sudeste do Brasil, com

glândulas hipotrofiadas.............................................................................. 80

Figura 63 - Diâmetro da glândula da casca de Spilotes pullatus da região sudeste do

Brasil, agrupados por fase vitelogênica...................................................... 80

Figura 64 - Glândulas submucosa na tuda do oviduto de Spilotes pullatus.................. 81

Figura 65 - Túbulos ciliados no infundíbulo do oviduto de Spilotes pullatus.............. 81

Figura 66 - Distribuição ao longo dos anos dos valores dos resíduos do

comprimento do rim feminino de Spilotes pullatus do sudeste brasileiro. 82

Figura 67 - Distribuição ao longo dos anos dos valores dos resíduos da largura
cranial do rim de fêmeas de Spilotes pullatus do sudeste brasileiro.......... 83

Figura 68 - Distribuição ao longo dos anos dos valores do diâmetro do túbulo

contorcido distal feminino de Spilotes pullatus do sudeste brasileiro....... 84

Figura 69 - Distribuição ao longo dos anos dos valores da espessura do epitélio do

túbulo contorcido distal feminino de Spilotes pullatus do sudeste
brasileiro..................................................................................................... 84

Figura 70 - Relação entre comprimento rostro-cloacal da fêmea e número de ovos

ou folículos pré-ovulatórios em Spilotes pullatus...................................... 86

Figura 71 - Relação entre comprimento rostro-cloacal da fêmea e comprimento de

ovos ou folículos pré-ovulatórios em Spilotes pullatus............................. 86

Figura 72 - Folículo secundário de Spilotes pullatus apresentando um formato

esferóide.................................................................................................... 87

Figura 73 - Ovos de Spilotes pullatus com formato esferóide...................................... 87

 19

Figura 74 - Sistema reprodutor feminino de Spilotes pullatus com folículos pré-

ovulatórios nos ovários distribuídos em linha com leve inclinação e de
forma simétrica, quatro em cada ovário..................................................... 88

Figura 75 - Disposição dos folículos pré-ovulatórios de Spilotes pullatus

distribuídos em linha com leve inclinação em relação ao plano
horizontal do animal dentro da cavidade celomática................................. 88

Figura 76 - Bolsas de Spilotes pullatus envolvendo o intestino dentro da cavidade

celomática................................................................................................... 89

Figura 77 - Bolsas de Spilotes pullatus na cavidade celomática, intestino

arrebatido.................................................................................................... 89

Figura 78 - Bolsas de Spilotes pullatus na cavidade celomática, intestino arrebatido

e bolsas esticadas para visualização da face medial................................... 89

Figura 79 - Bolsas de Spilotes pullatus. da região sudeste do Brasil............................ 90

Figura 80 - Ritual de combate entre dois Spilotes pullatus machos na copa de uma
árvore durante a primavera......................................................................... 91

Figura 81 - Inserção do hemipênis do macho na bolsa da fêmea durante a cópula de

Spilotes pullatus......................................................................................... 93

Figura 82 - Porção caudal do oviduto de Spilotes pullatus com presença de

espermatozóides no lúmen da bolsa........................................................... 93

Figura 83 - Sêmen de Spilotes pullatus na cloaca de uma fêmea da espécie que

apresentava folículos pré-ovulatórios nos ovários..................................... 95

Figura 84 - Sêmen de Spilotes pullatus e esfregaço do sêmen encontrado na cloaca

de uma fêmea da espécie que apresentava folículos pré-ovulatórios nos
ovários........................................................................................................ 95

Figura 85 - Cópula ex situ de Spilotes pullatus............................................................. 97

Figura 86 - Cópula ex situ de Spilotes pullatus no hemisfério norte. Note o corpo da

fêmea distendido na região cloacal em razão da penetração do
hemipênis intumescido............................................................................... 98

Figura 87 - Prenhez ex situ no hemisfério norte de Spilotes pullatus. Note o corpo

da fêmea distendido no terço caudal (em primeiro plano na fotografia)
em razão dos ovos no oviduto.................................................................... 98

Figura 88 - Primeira postura durante a estação reprodutiva ex situ de uma fêmea

Spilotes pullatus no hemisfério norte......................................................... 99

Figura 89 - Segunda postura durante a estação reprodutiva ex situ de uma fêmea

Spilotes pullatus no hemisfério norte......................................................... 99
 20

Figura 90 - Incubação de ovos de duas ninhadas da mesma fêmea de Spilotes

pullatus....................................................................................................... 99

Figura 91 - Eclosão de ovos de Spilotes....................................................................... 99

Figura 92 - Filhote de Spilotes pullatus saindo do ovo................................................. 99

Figura 93 - Filhotes de Spilotes pullatus recém nascidos em cativeiro no hemisfério

norte............................................................................................................ 99

Figura 94 - Distribuição ao longo do ano de Spilotes pullatus capturadas na região

sudeste do Brasil, mostrando a atividade padrão da espécie...................... 100

Figura 95 - Proporção de machos de Spilotes pullatus com conteúdo alimentar no

sistema digestório capturados na região sudeste do Brasil ao longo das
estações....................................................................................................... 101

Figura 96 - Proporção de fêmeas de Spilotes pullatus com conteúdo alimentar no

sistema digestório capturados na região sudeste do Brasil ao longo das
estações....................................................................................................... 101

Figura 97 - Esquematização do ciclo reprodutivo de Spilotes pullatus ao longo das

estações....................................................................................................... 103

LISTA DE QUADROS

Quadro 1 - Relação entre CRC, aspecto do ducto deferente e situação sexual com
base em analise histológica de Spilotes pullatus machos......................... 70

Quadro 2 - Ritual de combate e cópula observados In situ em Spilotes pullatus....... 92

Quadro 3 - Período de cópula de Spilotes pullatus estimada a partir de analise de

fêmeas dissecadas..................................................................................... 94

Quadro 4 - Estação de postura, incubação e eclosão dos ovos de Spilotes pullatus

capturadas prenhes na região sudeste do Brasil....................................... 96

Quadro 5 - Estação de cópula, postura e incubação dos ovos ex situ de Spilotes

pullatus...................................................................................................... 97

Quadro 6 - Possível classificação de ciclos reprodutivos de serpentes em relação

ao estro das fêmeas................................................................................... 118
 21

LISTA DE TABELAS

Tabela 1 - Tamanho do eixo maior do maior folículo secundário/ovo de fêmeas

Spilotes pullatus em estado avançado do ciclo......................................... 85
 22

LISTA DE ABREVIATURAS

abt abertura da cloaca dde ducto deferente esquerdo

bap bulbo apical def ductos eferentes

blt bulbo lateral ep epitélio

bs bolsa (vagina) epd epidídimo

bsld bolsa direita eps epitélio seminífero

bsle bolsa esquerda esp espinhos

CC comprimento caudal f¹ folículo primário

ci célula intersticial de Leydig f² folículo secundário

cil cílio gld glândula

clc cálice Glm glomérulo

cm célula mióide gsb glândula submucosa

cmc camada muscular circular if infundíbulo

cml camada muscular longitudinal in intestino

co cicatriz de ovulação it interstício testicular

CRC comprimento rostro-cloacal jnb junção das bolsas

cs célula de sertoli L lúmen

csc crista do sulco lbd lobo dorsal

dct ducto da glândula lbv lobo ventral

dd ducto deferente mm milímetro

ddd ducto deferente direito mr massa renal

 23

mt massa testicular ta tecido adiposo

ov oviduto tb tuba

rm rim tcd túbulo contorcido distal

rmd rim direito tcp túbulo contorcido proximal

rme rim esquerdo td testículo direito

sc espermatócito te testículo esquerdo

sce sulco espermático ts túbulo seminífero

sd espermátide ut útero

sg espermatogônia uta útero aglandular

sptz espermatozóide utg útero glandular

SSD sexual size dimorphism vs vaso sanguíneo

SSR segmento sexual renal µm micrometro

 24

SUMÁRIO

1 INTRODUÇÃO.................................................................................................................... 27
2 REVISÃO DE LITERATURA............................................................................................ 32
2.1 MACHOS............................................................................................................................ 32
2.2 FÊMEAS............................................................................................................................. 34
2.3 CÓPULA............................................................................................................................. 36
2.4 PADRÃO DE ATIVIDADE............................................................................................... 36
2.5 CLASSIFICAÇÃO DO CICLO.......................................................................................... 37
3 MATERIAIS E MÉTODOS................................................................................................ 40
3.1 PADRÃO DE ATIVIDADE............................................................................................... 40
3.1.1 Atividade alimentar........................................................................................................ 40
3.2 AMOSTRA PARA CICLO REPRODUTIVO................................................................... 41
3.2.1 Dados macroscópicos de ambos os sexos...................................................................... 41
3.2.2 Dados macroscópicos dos machos................................................................................. 42
3.2.3 Dados macroscópicos das fêmeas.................................................................................. 44
3.2.4 Coleta de tecidos para análises histológicas................................................................. 45
3.2.5 Dados para análises histológicas................................................................................... 48
3.3 ESTAÇÃO DE ACASALAMENTO, COMBATE ENTRE MACHOS E OVIPOSTURA 50
3.4 MATURIDADE SEXUAL.................................................................................................. 51
3.5 FECUNDIDADE................................................................................................................. 51
3.6 ESTAÇÕES ANUAIS......................................................................................................... 51
3.7 MORFOLOGIA DOS HEMIPÊNES.................................................................................. 52
3.8 ANÁLISES ESTATÍSTICAS............................................................................................. 52
3.8.1 Dimorfismo sexual.......................................................................................................... 53
3.8.2. Padrão de atividade....................................................................................................... 53
3.8.3. Dados reprodutivos........................................................................................................ 53
4 RESULTADOS..................................................................................................................... 56
4.1 SISTEMA REPRODUTOR MASCULINO........................................................................ 56
4.2 ANÁLISE MACROSCÓPICA DOS TESTÍCULOS.......................................................... 58
4.3 ANÁLISE MICROSCÓPICA DOS TESTÍCULOS........................................................... 59
 25

4.4 ANÁLISE MACROSCÓPICA DO DUCTO DEFERENTE.............................................. 63

4.5 ANÁLISE MICROSCÓPICA DO DUCTO DEFERENTE................................................ 64
4.6 ANÁLISE MACROSCÓPICA DO RIM MASCULINO................................................... 64
4.7 ANÁLISE MICROSCÓPICA DO RIM MASCULINO..................................................... 65
4.8 ANOMALIA EM ÓRGÃOS REPRODUTIVOS E ACESSÓRIOS................................... 67
4.9 MATURIDADE SEXUAL DOS MACHOS...................................................................... 69
4.10 MORFOLOGIA DOS HEMIPÊNES................................................................................ 71
4.11 SISTEMA REPRODUTOR FEMININO.......................................................................... 75
4.12 ANÁLISE MACROSCÓPICA DOS OVÁRIOS.............................................................. 77
4.13 HIPERTROFIA DAS GLÂNDULAS DA CASCA.......................................................... 79
4.14 GLÂNDULAS SUBMUCOSA DA TUBA DO OVIDUTO............................................ 81
4.15 TÚBULOS DO INFUNDÍBULO...................................................................................... 81
4.16 ANÁLISE MACROSCÓPICA DO RIM FEMININO..................................................... 82
4.17 ANÁLISE MICROSCÓPICA DO RIM FEMININO....................................................... 83
4.18 MATURIDADE SEXUAL DAS FÊMEAS...................................................................... 85
4.19 FECUNDIDADE............................................................................................................... 86
4.20 MORFOLOGIA DAS BOLSAS....................................................................................... 88
4.21 INTERAÇÕES SOCIAIS.................................................................................................. 91
4.21.1 Ritual de combate e cópula In situ.............................................................................. 91
4.21.2 Incubação e eclosão dos ovos In situ........................................................................... 96
4.21.3 Cópula, incubação e eclosão dos ovos ex situ............................................................. 96
4.22 PADRÃO DE ATIVIDADE............................................................................................. 100
4.22.1 Padrão de atividade alimentar.................................................................................... 100
4.23 DIMORFISMO SEXUAL................................................................................................ 102
4.24 CICLO REPRODUTIVO.................................................................................................. 103
5 DISCUSSÃO......................................................................................................................... 105
6 CONCLUSÃO....................................................................................................................... 124
REFERÊNCIAS....................................................................................................................... 126
 26

“No Início, Eurínome, a Deusa de Todas as coisas, ergueu-se

nua do Caos, mas, não encontrando nenhum lugar firme onde
pudesse descansar os pés, separou o mar do céu. Assim,
começou a saltar e dançar por sobre as ondas que criara até
que encontrou do lado norte do mundo, um vento forte.
Eurínome gostou do vento. Achou o seu frescor agradável e
decidiu começar por ele a obra da criação. Apanhou, então, o
fluído companheiro e, com as mãos enérgicas esfregou-o até
que se tornasse sólido. O vento se transformou em uma
serpente, Ofião, que se estendeu aos pés de sua criadora. Com
frio, Eurínome voltou a dançar para se aquecer cada vez mais
frenética. Ao vê-la dançando Ofíon, ficou excitada, enrolou-se
naqueles membros divInos com a Intenção de copular com ela
para gerar todas as coisas que hoje existem. Eurínome, então,
assumiu a forma de uma pomba, sentou-se sobre as águas do
mar e pôs um ovo, o Ovo Universal, e permaneceu chocando-o
por cima das ondas durante algum tempo. Ao seu comando,
Ofíon enrolou-se sete vezes em torno desse ovo, completando a
Incubação. Quando a casca rompeu, para fora se arremessaram
todas as coisas que existem, seus filhos: saíram o sol, a lua, os
planetas, os outros astros, a Terra, com suas montanhas e rios,
suas árvores e plantas e todas as criaturas vivas.”
(Mito grego da criação Pelasgo)
 27

1 INTRODUÇÃO

O gênero Spilotes (Wagler, 1830) pertence à família Colubridae e é composto de

apenas uma espécie, Spilotes pullatus, que no Brasil é conhecida popularmente por caninana
(SAVAGE, 2002), nome que em tupi significa “que tem a cabeça pequena” e que bem
caracteriza o tamanho minúsculo da cabeça do animal em relação à espessura do pescoço,
quando intumescido (AMARAL, 1929) (Figura 1).

Figura 1 - Caninana (Spilotes pullatus)

Foto: Diego Muniz, 2012

Essa serpente possui ampla distribuição geográfica, habita áreas da América Central e
América do Sul, podendo ser encontrada desde Tamaulipas, no México, até o Paraguai,
ocorrendo também no extremo nordeste da Argentina (SAVAGE, 2002) (Figura 2).
 28

Figura 2 - Distribuição geográfica de Spilotes pullatus. A

mancha vermelha no mapa indica os locais de ocorrência da
espécie no globo

Foto: Diego Muniz, 2011 (criada com imagem do Google Earth,

adaptado com dados de literatura)

São reconhecidas cinco subspécies, dessas, três ocorrem no Brasil: Spilotes pullatus
pullatus (Linnaeus, 1758), Spilotes pullatus anomalepis (Bocourt, 1888) e Spilotes pullatus
maculatus (Amaral, 1929) (PETERS; OREJAS-MIRANDA, 1970).
A caninana é um dos maiores colubrídeos encontrados na América do Sul, podendo
atingir mais de 240 centímetros (cm) de comprimento. A coloração é predominantemente
negra na cabeça e no dorso, com faixas e manchas amarelas. Já o ventre, é amarelado com
manchas pretas. (AMARAL, 1929; BOOS, 2001; PONTES; ROCHA, 2008). A cabeça é
pouco distinta do pescoço, exceto quando o pescoço encontra-se inflado (AMARAL, 1929).
Seus olhos são relativamente grandes, negros e com pupilas redondas. A dentição é áglifa. A
escama cloacal é inteira ou dividida e as subcaudais são duplas (PONTES; ROCHA, 2008).
Essa serpente possui hábitos diurno, terrestre e arbóreo (VANZOLINI et al., 1980;
SAZINA; HADDAD, 1992; MARQUES, 1998; BOOS, 2001; MARQUES; SAZIMA, 2004;
PONTES; ROCHA 2008).
É um colubrídeo que caça sua presa de forma ativa em abrigos ou ninhos, tanto no
chão como em copas de árvores, e em períodos de repouso utiliza apenas o substrato arbóreo
(MARQUES, 1998). Em relação à presa, a dieta é bem variada, alimentam-se de ovos, aves,
roedores e morcegos (MARTINS; OLIVEIRA, 1998; BOOS, 2001), sendo as presas
 29

basicamente endotérmicas, diferente da maioria das espécies neotropicais da subfamília

Colubrinae, que geralmente se alimentam de anfíbios anuros e/ou lagartos (MARTINS;
OLIVEIRA, 1998) (Figura 3). A presa é contida por constrição ou pressionada contra um
objeto para segura-lá no lugar, depois é engolida rapidamente, muitas vezes, ainda viva
(BACON, 1978).

Figura 3 - Três roedores compondo o conteúdo estomacal de um exemplar

preservado no Museu Nacional do Rio de Janeiro

Foto: Diego Muniz, 2011

Quando se sente ameaçada a caninana infla o pescoço e vibra a cauda e, quando

capturada, pode morder (PONTES; ROCHA, 2008). De todas as serpentes neotropicais, a
representante desse gênero é a que se mostra com maior capacidade de expansão do pescoço.
Essa capacidade de inflar o pescoço se deve a grande extensão e elasticidade da membrana
que liga as extremidades dos anéis traqueais, que quando recebem o ar vindo dos pulmões sob
pressão na glote fechada, é distendida, e junto com ela os tecidos periféricos e tegumentos do
pescoço resultando no aspecto característico da caninana quando se encontra ameaçada
(AMARAL, 1929) (Figura 4).
 30

Figura 4 - Caninana com região do pescoço inflada. Comportamento típico

mostrado em uma situação de ameaça

Foto: Daniel Velho, 2007

A Spilotes pullatus é uma serpente que pelo grande porte, beleza e peculiaridades,
desperta atenção de muitos admiradores de répteis, possui ampla distribuição geográfica, e
ainda assim, não se tem dado muita atenção a todo o processo reprodutivo dessa espécie.
O conhecimento das estratégias reprodutivas de uma espécie é o passo inicial para o
melhoramento genético que está intimamente ligado a economia, tanto de espécies de
importância pecuária como de animais de companhia, sejam esses domésticos ou exóticos. O
conhecimento da fisiologia reprodutiva é ainda, a informação básica para a preservação de
uma espécie de baixa densidade populacional bem como para o controle populacional de
espécies de alta densidade, tanto em seu habitat como em populações de cativeiros, seja em
zoológicos, criadouros conservacionistas ou comerciais.
A caninana por ser uma serpente de grande porte e possuir colorações vivas, com um
fascinante contraste entre as cores amarela e preta, é comumente encontrada como animal de
estimação. A maioria dos répteis que abastecem esse comércio são de duas origens: o tráfico
de animais silvestres e de criatórios sem nenhum acompanhamento e conhecimento
reprodutivo, visto que é virtualmente desconhecido o ciclo reprodutivo dessa espécie.
O conhecimento e a caracterização da biologia reprodutiva dessa espécie, com análises
histológicas e morfológicas do sistema reprodutor de machos e fêmeas, em diferentes épocas
do ano, junto com dados de literatura, e dados de animais mantidos em cativeiro, permitiram a
compreensão do ciclo reprodutivo anual, e comportamentos reprodutivos de machos e fêmeas
de caninanas, alcançando o objetivo de elucidar os principais eventos reprodutivos da espécie
Spilotes pullatus.
 31

“A serpente era o animal mais esperto que o SENHOR Deus

havia feito. Ela perguntou à mulher: É verdade que Deus
mandou que vocês não comessem as frutas de nenhuma árvore
do jardim?
A mulher respondeu: Podemos comer as frutas de qualquer
árvore, menos a fruta da árvore que fica no meio do jardim.
Deus nos disse que não devemos comer dessa fruta, nem tocar
nela. Se fizermos isso, morreremos.
Mas a cobra afirmou: Vocês não morrerão coisa nenhuma!
Deus disse isso porque sabe que, quando vocês comerem a
fruta dessa árvore, os seus olhos se abrirão, e vocês serão
como Deus, conhecendo o bem e o mal.
A mulher viu que a árvore era bonita e que as suas frutas eram
boas de se comer. E ela pensou como seria bom ter
entendimento. Aí apanhou uma fruta e comeu; e deu ao seu
marido, e ele também comeu.
Nesse momento os olhos dos dois se abriram, e eles
perceberam que estavam nus. Então costuraram umas folhas
de figueira para usar como tangas.
Naquele dia, quando soprava o vento suave da tarde, o homem
e a sua mulher ouviram a voz do SENHOR Deus, que estava
passeando pelo jardim. Então se esconderam dele, no meio das
árvores.
Mas o SENHOR Deus chamou o homem e perguntou: Onde é
que você está?
O homem respondeu: Eu ouvi a tua voz, quando estavas
passeando pelo jardim, e fiquei com medo porque estava nu.
Por isso me escondi.
Aí Deus perguntou: E quem foi que lhe disse que você estava
nu? Por acaso você comeu a fruta da árvore que eu o proibi de
comer?”
(Gênesis 3)
 32

2 REVISÃO DE LITERATURA

2.1 MACHOS

O sistema reprodutor masculino dos Squamata é formado por um par de testículos, que
estão alojados na cavidade celomática, o direito encontra-se cranial ao esquerdo dentro da
cavidade. Cada testículo é formado por túbulos seminíferos, células intersticiais e vasos
sanguíneos, que estão envoltos por uma bainha de tecido conjuntivo (DeNARDO, 2006). Os
túbulos seminíferos se ligam a rede testis, que transporta os espermatozóides para os ductos
eferentes, que por sua vez, se liga ao epidídimo, este, dá vazão para o ducto deferente, que por
fim, se conecta com a cloaca (TRAUTH; SEVER, 2011). As serpentes possuem um par de
órgãos copulatório chamados de hemipênis. Esses órgãos são bolsas membranosas, tubulares,
que se localizam na base da cauda e se comunicam com cloaca (DOWLING; SAVAGE,
1960).
Em serpentes, o período do ciclo reprodutivo masculino é normalmente refletido pelo
aumento do tamanho testicular, devido à atividade espermatogênica na fase ativa dos
testículos (SCHUETT et al., 2002; KROHMER et al., 2004). Poucos estudos, com espécies de
serpentes tropicais, têm avaliado o ciclo reprodutivo masculino por meio de estudos
histológicos, e para um conhecimento adequado do ciclo dos machos, é necessária uma série
de investigações do sistema urogenital, com análise histológica dos testículos sendo
primordial (MATHIES, 2011).
Durante a estação de acasalamento observa-se nos rins a hipertrofia do segmento
sexual renal (SSR) (ALDRIDGE et al., 2009), uma porção especializada do néfron, localizada
na região terminal ou pré-terminal (túbulo contorcido distal) e presente em todos os machos
de Squamata (FOX, 1977) (Figura 5). Embora essa estrutura esteja presente nos machos, ela
já foi encontrada desenvolvida em fêmeas, em pelo menos uma espécie (ScIncella laterale)
(SEVER; HOPKINS, 2005). Sabe-se que essa porção do néfron é andrógeno dependente com
desenvolvimento ontogenético (KROHMER et al., 2004) e com hipertrofia sazonal (FOX,
1977). Apesar da presença dessa estrutura nos rins de todos os Squamata, a função do
segmento sexual renal permanece ainda desconhecida (ALDRIDGE et al., 2011).
 33

Figura 5 - Néfron de macho de serpente

Fonte: Sever et al. (2002). Como descrito originalmente

por Gampert (1866), copiado por Regaud e Policard
(1903) e redesenhado por T. J. Ryan. Terminologia segue Bishop
(1959)

Os ductos deferentes dos Squamata é o local onde ocorre a estocagem de esperma nos
machos (SHINE, 1977a; SAINT-GIRONS, 1982; CLESSON et al., 2002; ALMEIDA-
SANTOS et al., 2004), e em viperídeos, tem se demonstrado também, uma atividade secretora
do ducto deferente (SIEGEL et al., 2009). Uma pesquisa recente sugere que também ocorra
uma atividade secretora por parte dos ductos dos colubrídeos (TRAUTH; SEVER, 2011).
Outros estudos, realizados com o sêmen coletado dos ductos deferentes, revelam a existência
de atividade de peptidases com variações sazonais, sugerindo que as ações modulatórias
dessas peptidases, nos peptídeos susceptíveis, são integradas aos eventos do ciclo reprodutivo
do macho, e também na viabilidade dos espermatozóides (MARINHO et al., 2008;
MARINHO et al., 2009). O ducto deferente é uma estrutura com funções bem além do
transporte de espermatozóides e, no entanto, é um componente do sistema reprodutor
masculino pouco avaliado histologicamente em pesquisas de biologia reprodutiva.
Em algumas espécies de serpentes, os machos, além de apresentarem mudanças
histológicas durante a época reprodutiva, apresentam também peculiaridades
 34

comportamentais nesse período, é o caso do ritual de combate entre machos. O ritual de

combate envolve uma interação entre dois machos, que aparentemente é uma competição por
dominância (CARPENTER, 1977). Em geral o ritual consiste em contato corporal entre os
machos, eles exercem pressão, empurrando ou entrelaçando, com o objetivo de empurrar a
cabeça do oponente para baixo, o que parece ser tentativas de dominar o adversário
fisicamente (CARPENTER, 1977). Colubrídeos, durante os rituais de combate, tendem a
assumir uma postura horizontal com as regiões do tronco e da cauda entrelaçadas, com
alguma elevação oblíqua ou pouco vertical da cabeça e pescoço (CARPENTER, 1977). O
combate, quando observado, normalmente ocorre na época de acasalamento da espécie.
Durante a batalha, experiência agonística e tamanho do corpo do macho são fatores
importantes para a dominância e o sucesso no acasalamento. (SCHUETT, 1997).
A corte e o acasalamento é um comportamento envolvendo ações realizadas pelo
macho e pela fêmea. O macho é que executa a maioria das ações. Ele alinha-se a fêmea
colocando a cloaca junto à dela. Em colubrídeos observa-se o macho em monta dorsal na
fêmea com alinhamento paralelo (Figura 6). O macho realiza algumas ondulações tateando
com o queixo o dorso da fêmea (CARPENTER, 1977).

Figura 6 - Corte e cópula de colubrídeo. Macho em monta dorsal tateando o dorso da fêmea
com a parte ventral do queixo e com a cloaca junto à da fêmea

Desenho: Diego Muniz, 2011. Baseado na ilustração de CARPENTER, 1977

2.2 FÊMEAS

O sistema reprodutivo feminino é formado por dois ovidutos pareados, sendo o

oviduto direito mais longo do que o esquerdo (PERKINS; PALMER, 1996). Os ovidutos
podem ser divididos em várias regiões por meio da função e estrutura dessas regiões
 35

(GIRLING, 2002). A terminologia utilizada é ampla, e basicamente essas regiões podem ser
denominadas de: infundíbulo, tuba, istmo, útero e vagina ou bolsa (URIBE et al., 1998;
GIRLING, 2002; SIEGEL et al., 2011a; b). O útero pode ainda ser dividido em duas porções,
a porção glandular, onde estão presentes as glândulas endometriais, e a porção aglandular,
região caudal do oviduto, onde não se encontram glândulas. A tuba pode ser caracterizada
como infundíbulo (SIEGEL et al., 2011a).
Os ovidutos funcionam como um canal para os ovos, entre a ovulação e a ovipostura, é
o local onde ocorre a fecundação, formação da casca dos ovos, e em algumas espécies, local
de estocagem de esperma (GIRLING, 2002). A região do oviduto médio (útero glandular) é a
responsável pela formação da casca do ovo, que é formada, em parte, por fibras protéicas
secretadas por essas glândulas (PALMER et al., 1993). Essas glândulas se desenvolvem
durante o período de crescimento folicular e vitelogênese, antes da ovulação (GIRLING,
2002).
O ciclo reprodutivo das fêmeas é composto de vários eventos que muitas das vezes
ocorrem em períodos distintos. Os principais eventos são a vitelogênese, o estro, a ovulação e
a oviposição.
A vitelogênese é o nome que se dá à transformação dos oócitos em folículos, nos
répteis. A vitelogênese pode ser classificada, de acordo com a fase, em primária, a fase de
quiescência folicular, onde o crescimento dos folículos é lento, ou em secundária, onde há um
rápido desenvolvimento folicular, devido ao depósito de vitelo nos folículos (ALDRIDGE,
1979). Em algumas espécies a cópula parece ser um estímulo para que a vitelogênese se
inicie, os folículos primários comecem a receber o vitelo para se transformarem em
secundário (BLANCHARD; BLANCHARD, 1941; BONA-GALLO; LICHT, 1983). Esse
vitelo depositado nos folículos durante a vitelogênese é o que garante o desenvolvimento do
embrião, e esse depósito de vitelo (vitelogênese secundária) pode ocorrer em apenas um
período restrito do ano ou ao longo de todo o ano (PIZZATTO et al., 2007).
A maioria, senão todos os colubrídeos de regiões temperadas produzem apenas uma
ninhada por ano e alguns podem ter um intervalo de um ano, ou até mais, entre os ciclos
reprodutivos (ALDRIDGE et al., 2009). A vitelogênese na maioria das serpentes da mata
atlântica, da região sudeste do Brasil, é restrita a estação das chuvas. Na região sudeste do
Brasil existe espécies com ocorrência de reprodução sazonal assim como serpentes com
reprodução contínua (MARQUES, 1998).
A fecundidade das serpentes é analisada através da massa, comprimento ou idade das
fêmeas, relacionando o tamanho da ninhada, o tamanho dos filhotes, ou massa relativa da
 36

ninhada (SEIGEL; FORD, 1987). A fecundidade de uma espécie pode ser avaliada por meio
de estudos de campo, observações em cativeiro, ou por dissecações das fêmeas preservadas
em coleções científicas (PIZZATTO et al., 2007). A fecundidade pode variar de acordo com
os hábitos e modos reprodutivos das espécies. Em espécies arborícolas a fecundidade parece
ser menor do que em espécies terrestres, e a fecundidade em espécies vivíparas parece ser
maior do que a de espécies ovíparas (MARQUES, 1998).

2.3 CÓPULA

Serpentes são animais que vivem solitários, e durante a época de acasalamento os

machos localizam as fêmeas, que se encontram dispersas pelo ambiente (PIZZATTO et al.,
2007), através de trilhas de feromônios deixadas por elas (GUILLINGHAM, 1987). A estação
de acasalamento representa o período em que as fêmeas normalmente estão em estro.
(ALDRIDGE et al., 2009). O papel dos hormônios ovarianos no controle do comportamento
sexual pode ser diferente em fêmeas de espécies em que o acasalamento ocorre quando os
folículos estão vitelogênicos, das de fêmeas em que a cópula ocorre quando os folículos estão
pré-vitelogênicos (MENDONÇA; CREWS, 2001). O controle do estro, nas diferentes
estações do ano, não tem sido pesquisado (ALDRIDGE, et al., 2009).
Em algumas espécies o período de acasalamento pode ser influenciado pela
temperatura. O período de cópula, da primavera, em Thamnophis sirtalis parietalis é
controlado pela temperatura. Ao expor os animais em uma temperatura baixa, de
aproximadamente 5ºC, por pelo menos quatro meses, e em seguida transferir para uma
temperatura de 25ºC, os animais, ambos machos e fêmeas, apresentam comportamentos
reprodutivos (acasalamento) (ALEKSIUK; GREGORY, 1974).

2.4 PADRÃO DE ATIVIDADE

Atividades como combate, corte, cópula e outras atividades (e. g., a caça), em algumas
espécies, são mais freqüentes em determinados meses. Segundo Marques et al. (2001) a
 37

atividade das serpentes no decorrer do dia é o principal fator que provoca diferença na
abundância de coleta desses animais ao longo do ano (MARQUES et al., 2001).
O padrão de atividade de serpentes que habitam áreas temperadas é intimamente
influenciado pelas variações climáticas, sendo a temperatura o principal fator (GREGORY,
1984). Em regiões tropicais a temperatura tem uma ligação menor com a atividade das
serpentes quando comparadas às serpentes de áreas temperadas. Nesses animais de regiões
tropicais a umidade, que é concentrada em certos períodos do ano, juntamente com a
disponibilidade de alimentos e a época de reprodução, influencia a atividade desses répteis
(MARQUES et al., 2001).
É comum picos de atividade no final da estação úmida e início da estação seca em
serpentes do cerrado, esse pico pode estar relacionado à época em que ocorre o acasalamento
(OLIVEIRA, 2001). A reprodução em Sibynomorphus mikanii e S. neuwiedii é o fator
principal que influencia o pico de atividade das serpentes dessas espécies (ROJAS, 2009).
A caninana possui padrões de atividade menores nos períodos de poucas chuvas e
menor temperatura, sendo mais frequentemente avistada na estação das chuvas (MARQUES
et al., 2001).

2.5 CLASSIFICAÇÃO DO CICLO

A reprodução dos répteis em geral é influenciada tanto por fatores endógenos como
por fatores exógenos (FITCH, 1982). As espécies de serpentes neotropicais possuem uma
enorme variedade de estratégias reprodutivas (SEIGEL; FORD, 1987). Para facilitar o
entendimento do ciclo das diferentes espécies, tem se proposto classificar as espécies de
acordo com o ciclo reprodutivo. Varias classificações são sugeridas (VOLSØE, 1944;
CREWS, 1984; CREWS, 1999; TSAI; TU, 2000). Em uma classificação mais recente, a
gametogênese do indivíduo pode ser classificada quanto ao período de ocorrência, em: cíclica
descontínua, onde existe um período de quiescência reprodutiva, das gônadas ou órgãos
acessórios, durante o ano; cíclica contínua, não existe um período de quiescência reprodutiva,
apenas uma redução da atividade reprodutiva, das gônadas ou órgãos acessórios, em um
determinado período do ano, ou; acíclica, onde a atividade reprodutiva das gônadas e órgãos
reprodutivos é contínua ao longo de todo o ano. De acordo com a ciclicidade da
gametogênese dos indivíduos, a população pode ser classificada em: sazonal, quando a
 38

gametogênese dos indivíduos de uma população é sincronizada, ou seja, todos os animais

produzem gametas durante o mesmo período restrito do ano, ou; assazonal onde não existe
uma sincronia na produção de gameta da população, cada indivíduo realiza a gametogênese
em um período restrito do ano, mas esse período não é o mesmo para todos os indivíduos, ou
ainda os animais de gametogênese acíclica, que todos os indivíduos produziram gametas o
ano todo (MATHIES, 2011).
Muitas espécies de serpentes possuem o período de cópula (estro) distinto do período
da fecundação, sendo assim, fêmeas que estão sem copular com machos em um período até
mesmo de meses, podem apresentar-se prenhas. Isso só é possível porque elas armazenam os
espermatozóides depositados pelos machos, na época do acasalamento, em regiões específicas
do sistema reprodutor até o momento da ovulação, quando então, ocorrerá fecundação
(SCHUETT, 1992). Vários machos de serpentes podem também acasalar com as fêmeas e
mesmo estando com os testículos inativos (em fase em que não há a formação de gametas)
serem capazes de fertilizar sua parceira. Isso ocorre quando o macho possui a fase de
atividade testicular (testículos produzindo espermatozóides) em um período distinto a fase de
estro das fêmeas (época do ciclo em que as fêmeas estão receptivas aos machos). Nesse caso,
os machos produzem seus gametas e estes são armazenados em vias genitais, como por
exemplo, os ductos deferentes (CLESSON et al., 2002). Quanto a época em que ocorre a
gametogênese Aldridge et al. (2009), propõem a classificação em: pré-ovulatória, quando a
gametogênese ocorre imediatamente antes do período da ovulação, ou; pós-ovulatória, nesse
caso, a gametogênese ocorre no período após a ovulação. Esses autores sugeriram essa
classificação por concordarem com, Tsai e Tu (2000), que apontam que quando se usa o
termo “-nupcial”, como proposto por VolsØe (1944), se faz uma ligação do período da
gametogênese com a cópula, e algumas espécies possuem duas épocas de cópula, tornando o
termo “–nupcial” complicado. Aldridge et al. (2009), então sugeriram o termo pré- e pós-
ovulatório, por ser um termo que não relaciona o período da gametogênese com a cópula, nem
com a vitelogênese ou a ovulação, sendo, portanto, um termo mais correto.
 39

“Deus disse a Moisés: Faça uma cobra de metal e pregue

num poste. Quem for mordido deverá olhar para ela e assim
ficará curado.
Então Moisés fez uma cobra de bronze e pregou num poste.
Quando alguém era mordido por uma cobra, olhava para a
cobra de bronze e ficava curado.”
(Números 21).
 40

3 MATERIAIS E MÉTODOS

3.1 PADRÃO DE ATIVIDADE

O padrão de atividade sazonal ao longo do ano foi determinado através do

levantamento de dados de entrada de Spilotes oriundas da região sudeste do Brasil doadas na
recepção de serpentes do Laboratório de Herpetologia do Instituto Butantan correspondente a
um período de 15 anos (1995-2009). Essas informações foram obtidas dos livros tombos do
instituto. Obteve-se uma amostra de 284 indivíduos. O objetivo desse levantamento foi
verificar se o padrão de atividade anual, tanto de adultos quanto de espécimes imaturos,
mantém alguma relação com a reprodução. Os registros continham informações que permitiu
a identificação de indivíduos adultos, 269 exemplares, e imaturos, 15 animais, no entanto a
falta de sexagem dos animais impediu a relação entre machos e fêmeas. A essa amostra foram
adicionados dados de oito animais imaturos observados nas coleções visitadas, totalizando
uma amostra com 292 indivíduos.
Por meio dessas informações foi possível desenvolver um histograma visando mostrar
a diferença de atividade dessa espécie ao longo do ano.

3.1.1 Atividade alimentar

Para determinar a influência do forrageio no padrão de atividade da espécie, foram

utilizado dados referentes ao conteúdo estomacal e/ou intestinal de uma amostra de 146
indivíduos tombados na coleção do Instituto Butantan. A amostra é formada por 103 Spilotes
do gênero masculino e 43 do gênero feminino, compondo um total de 146 indíviduos dos
quais 42 apresentam conteúdo no sistema digestório.
 41

3.2 AMOSTRA PARA CICLO REPRODUTIVO

A pesquisa foi realizada com base em análises de espécimes fixados e preservados

(Figura 7) nas seguintes coleções herpetológicas do Brasil: Museu de História Natural Capão
da Imbuia (MHNCI); Museu Nacional, Universidade Federal do Rio de Janeiro (MNRJ);
Museu de Ciências Naturais da Pontifícia Universidade Católica de Minas Gerais (PUC-MG);
Museu de Zoologia João Moojen, Universidade Federal de Viçosa (MZUFV); Museu de
Zoologia da Universidade Estadual de Campinas (ZUEC); Museu de Ciências e Tecnologia
da Pontifícia Universidade Católica do Rio Grande do Sul (MCP); Fundação Nacional
Ezequiel Dias (FUNED); Instituto Butantan (IB) e; Laboratório de Anatomia Animal da
Faculdade de Medicina Veterinária do Centro Universitário Serra dos Órgãos (UNIFESO).

Figura 7 - Exemplar de Spilotes pullatus de coleção zoológica

Foto: Diego Muniz, 2011

Foram analisados exemplares de S. pullatus oriundos da região sudeste

independentemente da subespécie, pois de acordo com Savage (2002), a grande variação de
coloração individual em S. pullatus, torna duvidosa a divisão em raças geográficas nesse
táxon.

3.2.1 Dados macroscópicos de ambos os sexos

Medidas de comprimento rostro-cloacal (CRC) e comprimento caudal (CC) foram

aferidos em todos os espécimes (ambos machos e fêmeas) utilizando fita métrica com o
 42

auxílio de barbante, o que facilita a medida de animais fixados que tenham grande
comprimento rostro-cloacal. Essas medidas são importantes para identificar se há dimorfismo
sexual no tamanho dos animais e comprimento da cauda, sendo o CRC também um dado
importante para eliminar o crescimento alométrico dos órgãos envolvidos na reprodução.
Após as mensurações exteriores, com uma tesoura cirúrgica foi realizada uma incisão
contínua no plano mediano, na região ventral dos animais, para coleta de dados do sistema
reprodutor e órgãos relacionados à reprodução. A incisão iniciou-se na antepenúltima escama
ventral, com o objetivo de preservar a escama cloacal, e seguiu-se cranialmente até a altura
das gônadas. Nesse intervalo de espaço, os órgãos foram desprendidos do peritônio e
exteriorizados da cavidade pleuroperitoneal para facilitar as mensurações.
Todas as medidas foram aferidas com um paquímetro digital Digimess com precisão
de 0,01 milímetro. As fotografias foram obtidas com uma câmera fotográfica Canon EOS
Rebel XS. As fotografias foram editadas com o auxilio do programa de edição de imagens
CorelDraw Graphics Suite X5.

3.2.2 Dados macroscópicos dos machos

Os dados registrados para as Spilotes do gênero masculino foram:

1) Comprimento do eixo maior (a) dos testículos (Figura 8) e dos dois menores eixos (b e
c) dos testículos (Figuras 9 e 10 respectivamente). Tais medidas foram utilizadas para
calcular o volume total da gônada masculina, que possui um formato elipsoidal,
ସ ௔ ௕ ௖
através da formula do volume da elipsóide: ଷ ߨ ቀଶ ቁ ቀଶቁ ቀଶቁ.

Figura 8 - Mensuração do eixo Figura 9 - Mensuração do eixo Figura 10 - Mensuração do eixo

maior (a) do testículo de Spilotes menor (b) do testículo de Spilotes menor (c) do testículo de Spilotes

Legenda: Vista ventral. Intestino Legenda: Vista ventral. Intestino Legenda: Vista ventral. Intestino
(in); testículo (te) e; tecido adiposo (in); testículo (te) e; tecido adiposo (in); testículo (te) e; tecido adiposo
(ta). Foto: Diego Muniz, 2012 (ta). Foto: Diego Muniz, 2012 (ta). Foto: Diego Muniz, 2012
 43

Os dados de volume dos testículos foram utilizados para analisar a possível hipertrofia
sazonal da gônada.
2) Largura da região distal ocupada pelo ducto deferente (Figura 11). Esse dado permitiu
analisar se há variação na largura dos ductos ao longo do ano, indicando a época de
estocagem de espermatozóides. A relação dessa medida com a maturidade e
imaturidade dos machos também foi analisada.

Figura 11 - Região distal do ducto deferente de Spilotes

caudal cranial

Legenda: Vista ventral. Ducto deferente direito (ddd);

ducto deferente esquerdo (dde); intestino (in); tecido
adiposo (ta) e; seta apontando a região distal do ducto
deferente. Foto: Diego Muniz, 2011

3) Comprimento total dos rins (Figura 12) e largura da região cranial desses órgãos
(Figura 13). Medidas que permitiram analisar o órgão quanto a variações de tamanho
ao longo das estações. Variações relacionadas à hipertrofia do segmento sexual renal
durante o ciclo reprodutivo (FOX, 1977).

Figura 12 - Comprimento total do rim de Spilotes Figura 13 - Largura da região cranial do rim de
Spilotes

caudal cranial

caudal cranial

Legenda: Vista dorsal. Rim direito (rmd) e; rim Legenda: Vista dorsal. Rim direito (rmd) e; rim
esquerdo (rme). Foto: Diego Muniz, 2011 esquerdo (rme). Foto: Diego Muniz, 2011
 44

As medidas utilizadas para as análises foram referentes aos tecidos e órgãos do lado direito do
animal, embora tomadas medidas de ambos os lados a fim de comparação, minimizando o
possível erro de mensuração.

3.2.3 Dados macroscópicos das fêmeas

Para as Spilotes do gênero feminino foram registrados os seguintes dados:

1) Comprimento do eixo maior do maior folículo ou ovo (Figura 14). O que permitiu
analisar o crescimento dos folículos ao longo do ano. Informação necessária para
determinar a época do ano em que as fêmeas encontram-se vitelogénicas, com
folículos em estagio de vitelogênese secundária (folículos secundários);

Figura 14 - Mensuração do eixo maior do maior folículo de

Spilotes

caudal cranial

Legenda: Vista ventral. Folículo primário (f¹); intestino (in);

oviduto (ov) e; tecido adiposo (ta). Foto: Diego Muniz, 2011

2) Número de folículos em vitelogênese secundaria (folículos secundários) e número de

ovos no oviduto. Dado utilizado para identificar a época do ano em que o ciclo
reprodutivo das fêmeas se completa além de também fornecer dados da fecundidade;
3) Aspecto do útero (distendido ou relaxado) (Figuras 15 e 16). Dado importante para
identificar fêmeas “pós-postura”;
 45

Figura 15 - Fêmea de Spilotes com a musculatura Figura 16 - Fêmea de Spilotes com a musculatura
uterina distendida, “pós-postura” uterina relaxada

cranial caudal cranial caudal

blsd

Legenda: Vista ventral. Intestino (in); útero (ut); Legenda: Vista ventral. Intestino (in); útero (ut) e;
rim (rm) e; bolsa direita (blsd). Diego Muniz, bolsa direita (blsd); bolsa esquerda (blse). Diego
2011 Muniz, 2011

4) Comprimento total dos rins e largura da região cranial dos mesmos. Dado utilizado
para comparação com as medidas dos machos. Assim como nos machos, utilizaram-se
apenas os dados dos órgãos direitos.
Como nomenclatura anatômica, utilizou a divisão do oviduto em: infundíbulo, tuba,
útero (porção glandular e porção aglandular) e bolsa, de acordo com Uribe et al. (1998);
Girling (2002) e; Siegel et al. (2011a;b).

3.2.4 Coleta de tecidos para análises histológicas

Após aferidas as mensurações dos órgãos, foram coletadas amostras de

aproximadamente um centímetro de comprimento dos órgãos do sistema reprodutor e dos rins
para análise histológica. As amostras dos tecidos são coletadas apenas dos órgãos ipsilaterais
a fim de preservar o sistema urogenital contralateral e, por conveniência, escolheu-se os
órgãos direitos para que se padronizassem as amostras.
Nos machos foram coletadas amostras de tecido do testículo, porção cranial da gônada
(Figura 17); ducto deferente, porção mais caudal próximo a cloaca (Figura 18); e rim, porção
mais cranial do órgão (Figura 19).
 46

Figura 17 - Região do testículo de

cranial caudal Spilotes coletada para análise
histológica

Legenda: Vista ventral. Intestino (in);

testículo direito (ted); testículo
esquerdo (tee); tecido adiposo (ta) e;
área do círculo mostrando a região
coletada para análise histológica. Foto:
Diego Muniz, 2011

Figura 18 - Região do ducto deferente

de Spilotes coletada para análise
histológica

Legenda: Vista ventral. Ducto deferente

direito (ddd); ducto deferente esquerdo
(dde); intestino (in) e; área do círculo
mostrando a região coletada para
análise histológica. Foto: Diego Muniz,
caudal cranial
2011

cranial caudal Figura 19 - Região do rim de Spilotes

coletada para análise histológica

Legenda: Região do rim de Spilotes

coletada para análise histológica. Vista
dorsal. Intestino (in); rim direito
(rmd); rim esquerdo (rme) e; área do
círculo mostrando a região coletada
para análise histológica. Foto: Diego
Muniz, 2011

As amostras de tecidos coletados das fêmeas são provenientes do oviduto em cinco

alturas distintas: bolsa (vagina), região cranial; útero posterior, região caudal (Figura 20);
útero anterior; tuba e; infundíbulo (Figura 21); e em algumas fêmeas também foram coletados
 47

folículos ovarianos. Além desses tecidos, também foi coletado tecido do rim, em sua porção
mais cranial, para que se possa comparar com o observado nos machos.

Figura 20 - Região caudal do oviduto de Spilotes Figura 21 - Região cranial do oviduto de Spilotes
coletada para análise histológica coletada para análise histológica

cranial caudal caudal cranial

Legenda: Vista ventral. Intestino (in); útero Legenda: Vista ventral. Folículo primário (f¹);
aglandular (uta); bolsa direita (blsd); bolsa infundíbulo (if); intestino (in); tecido adiposo (ta);
esquerda (blse) e; área dos círculos mostrando as útero glandular (utg); tuba (tb) e; área dos
regiões coletadas para análise histológica. Foto: círculos mostrando as regiões coletadas para
Diego Muniz, 2011 análise histológica. Foto: Diego Muniz, 2011

Os tecidos foram desidratados em uma solução crescente de etanol: 70% por uma
hora; 80% por uma hora; 90% por uma hora; 100% por uma hora; 100% por mais uma hora; e
finalizando com 100% novamente por uma hora. Em seguida as amostras foram diafanizadas
com xilol por uma hora, após esse tempo o xilol era trocado e o processo continuava por mais
uma hora. A inclusão foi realizada com parafina por uma hora, em seguida trocava-se a
parafina e as peças foram então mantidas overnight. Para finalizar o processo, a parafina era
novamente trocada e os tecidos mantidos nesta por mais uma hora antes de serem emblocados
em parafina. Os blocos foram trimados e obtiveram-se cortes transversais de quatro a cinco
micrômetros de espessura para confecção das lâminas. Os cortes foram corados pelo método
de coloração básica, hematoxilina-eosina (H/E) (JUNQUEIRA et al., 1979) para análise
morfológica dos tecidos; observação do ciclo espermatogênico nos túbulos seminíferos, nas
lâminas de testículo; para discernir a presença de espermatozóides nos ductos deferentes, em
lâminas dos ductos; e para identificar a presença do seguimento sexual renal nas lâminas de
rins. Nas lâminas de tecido do sistema reprodutor feminino foi analisada a presença de
glândulas e espermatozóides.
 48

3.2.5 Dados para análises histológicas

Com o auxilio de um microscópio ocular e o software Image Pro Express, foram

obtidas dez medidas por animal, de cada variável, a fim de se obter uma média de cada
variável para cada animal. Para as análises estatísticas trabalhou-se com as médias das
variáveis.

Para as Spilotes do gênero masculino foram registrados as seguintes variáveis

considerando-se apenas os animais sexualmente maduros:

1. Diâmetro do túbulo seminífero (Figura 22). Dado utilizado para observação do

aumento do túbulo seminífero ao longo das estações;
2. Altura do epitélio seminífero (Figura 22). Para observar a época do ano em que ocorre
a espermatogênese;

Figura 22 - Fotomicrografia do testículo de Spilotes mostrando

as medidas aferidas dos túbulos seminíferos

Legenda: Corte transversal. Diâmetro do túbulo seminífero (a);

altura do epitélio seminífero(b); espermatozóides (sptz) e; lúmen
(L). Hetatoxilina-eosina, 20x

3. Diâmetro do túbulo contorcido distal, na porção do segmento sexual renal (Figura 23)
e;
4. Altura do epitélio da região do segmento sexual renal (Figura 23).
 49

Figura 23 - Fotomicrografia do rim de macho de Spilotes

mostrando as medidas aferidas do segmento sexual renal

Legenda: Corte transversal. Diâmetro do segmento sexual renal

(a); altura do epitélio do segmento sexual renal (b); segmento
sexual renal (SSR); túbulo contorcido proximal (Tcp) e; glomérulo
(Glm). Hetatoxilina-eosina, 20x

Para as Spilotes do gênero feminino foram registrados as seguintes variáveis:

1. Diâmetro das glândulas da casca encontradas no útero glandular (Figura 24);

Figura 24 - Fotomicrografia do útero glandular (anterior) de

Spilotes mostrando a medida aferidas da glândula da casca

Legenda: Corte transversal. Diâmetro da glândula da casca (a);

camada muscular circular (cmc); camada muscular longitudinal
(cml); epitélio (ep); glândula (gld) e; lúmen (L). Hetatoxilina-
eosina, 20x
 50

2. Diâmetro do túbulo contorcido distal (Figura 25);

3. Altura do epitélio do túbulo contorcido distal (Figura 25).

Figura 25 - Fotomicrografia do rim de Spilotes fêmea mostrando

as medidas aferidas do túbulo contorcido distal

Legenda: Corte transversal. Diâmetro do túbulo contorcido distal

(a); altura do epitélio do túbulo contorcido distal (b); túbulo
contorcido distal (Tcd); túbulo contorcido proximal (Tcp) e;
glomérulo (Glm). Hetatoxilina-eosina, 20x

3.3 ESTAÇÃO DE ACASALAMENTO, COMBATE ENTRE MACHOS E OVIPOSTURA

Dados da época de cópula, combate entre machos e ovipostura foram obtidos da

literatura, observações In situ e de indivíduos em cativeiro que tenham sido recentemente
capturados. Só foram incluídas nos dados as observações em que se registraram o local exato
e data exata da cópula, combate ou ovipostura. Além desses dados, a presença de
espermatozóides na bolsa será também um dado considerável para época de cópula, bem
como ovidutos flácidos para ovipostura.
A fim de comparação, dados reprodutivos de animais ex situ foram obtidos de
criadores de répteis, e analisados separadamente dos dados dos animais In situ.
 51

3.4 MATURIDADE SEXUAL

Fêmeas foram consideradas maduras quando apresentavam ovos nos ovidutos e/ou;
folículos secundários e/ou corpo albicans nos ovários e/ou; oviduto flácido (“pos-postura”)
e/ou; presença de espermatozóides no oviduto e/ou na bolsa (vagina). O tamanho mínimo de
folículos em vitelogênese secundária observado foi de 10 mm (cf. SHINE, 1978), esse
tamanho foi estabelecido a partir da análise da distribuição por mês dos tamanhos do eixo
maior do maior folículo de cada fêmea. O comprimento com o qual as fêmeas atingem a
maturidade sexual foi estimado a partir do CRC da menor fêmeas madura.
Foi determinante para a condição de macho sexualmente maduro, a presença de
espermátides e/ou espermatozóides nos testículos e/ou presença de espermatozóides nos
ductos deferentes. O comprimento com o qual os machos atingem a maturidade sexual foi
estimado a partir da análise do CRC do menor macho em primeiro ciclo espermatogênico.

3.5 FECUNDIDADE

A fecundidade foi estimada com base no número de ovos nos ovidutos ou número de
folículos pré-ovulatórios nos ovários.

3.6 ESTAÇÕES

Considerou-se o ano dividido em estações. O verão correspondendo os dias entre 22

de dezembro a 19 de março; o outono abrangendo os dias entre 20 de março a 19 de junho; o
inverno incluindo os dias entre 20 de junho a 21 de setembro; e a primavera, os dias entre 22
de setembro a 21 de dezembro (de acordo com o Centro de Previsão de Tempo e Estudos
Climáticos do Instituto Nacional de Pesquisas Espaciais – CEPETEC/INPE).
O ano foi também dividido em duas grandes estações. A estação das chuvas, que na
região sudeste concentra-se entre os meses de outubro a março, período em que ocorre mais
 52

de 80% do total anual de chuvas. E a estação da seca nos meses entre abril a setembro, nesse
período o trimestre mais seco ocorre nos meses de junho-julho-agosto (ALVES et al., 2002).

3.7 MORFOLOGIA DOS HEMIPÊNES

Para a descrição anatômica dos hemipênes foram utilizados quatro órgãos copulatórios
de animais fixados. O método utilizado para inverter os hemipênes seguiu Hussam (1999).
Um dos hemipênes foi retirado da base da cauda através de uma incisão ventral no plano
mediano. O órgão foi submerso em uma solução de KOH a 3% até apresentar-se clareado e
flexível (aproximadamente quatro dias). O órgão então foi invertido manualmente utilizando-
se um par de pinças. Depois de invertido o órgão foi preenchido com uma solução de agar-
agar.
A terminologia utilizada foi proposta por Dowling e Savage (1960) e Keogh (1999).

3.8 ANÁLISES ESTATÍSTICAS

Antes das análises estatísticas todas as amostras foram testadas quanto à distribuição
dos dados pelos testes de normalidade Kolmogorov-Smirnov, Lilliefors, e Shapiro-Wilk. Para
verificar a homogeneidade entre as variâncias os dados foram submetidos ao teste de Levene.
As amostras que apresentaram normalidade nos três testes e homogeneidade entre as
variâncias foram então analisadas estatisticamente.
O nível de significância para todos os testes foi fixado em α igual a cinco por cento
(0,05).
As análises estatísticas foram feitas com auxilio dos softwares Statistica 8
(STATSOFT, 2009) e BioEstat 5.0 (AYRES et al., 2007). Os gráficos foram elaborados nos
softwares Microsoft Office Excel 2007 e Statistica 8 (STATSOFT, 2009) e editados no
CorelDraw Graphics Suite X5.
 53

3.8.1 Dimorfismo sexual

Para avaliar a diferença em termos de dimorfismo sexual de tamanho, utilizaram-se os

dados de CRC e CC, nos quais foi realizada análise de variância (ANOVA) um critério. Afim
de comparação com o resultado da análise estatística, também foi calculado o Índice de
Dimorfismo Sexual de tamanho corporal (SSD - “sexual size dimorphism”) utilizando-se a
fórmula proposta por Gibbons e Lovich (1990) e adaptada para serpentes por Shine (1994):
SSD= 1 – (média do CRC dos adultos do sexo de maior tamanho) ÷ (média do CRC dos
adultos do sexo de menor tamanho), sendo, por convenção, resultados negativos
representando machos maiores que fêmeas e valores positivos, fêmeas maiores que machos.

3.8.2. Padrão de atividade

Os dados de padrão de atividade foram analisados utilizando o teste Qui-quadrado. Já

os dados referentes ao padrão de atividade alimentar dos animais (forrageio) foram analisados
pelo teste Qui-quadrado de Tendência.

3.8.3. Dados reprodutivos

Todos os dados referentes aos órgãos e tecidos das serpentes foram submetidos a teste
de Correlação de Pearson com os dados de CRC, a fim de identificar correlação das medidas
desses órgãos e tecidos com o tamanho do animal.
Os dados macroscópicos: valores de volume testicular, largura da região distal do
ducto deferente, comprimento do rim e largura da região cranial do rim (em ambos os sexos),
apresentaram correlação com o CRC (p < 0,05). Já dos dados microscópicos apenas os valores
de diâmetro da região do segmento sexual renal e altura do epitélio do segmento sexual renal
apresentaram correlação com o CRC (p < 0,05).
Com base nesses resultados, essas amostras foram testadas estatisticamente por
análises de covariância (ANCOVA), tendo como covariável o CRC. Os gráficos para essas
 54

amostras foram elaborados a partir dos resíduos da regressão linear entre cada uma das
variáveis e o CRC, com isso evitou-se o efeito do tamanho do corpo na análise de variação
dessas medidas ao longo das estações.
A amostra de volume testicular apresentou-se normal no teste Kolmogorov-Smirnov
(p > 20), porém, anormal nos testes Lilliefors (p < 0,5) e Shapiro-Wilk (W=0,79313; p=
0,00008). Essa mesma amostra mostrou variâncias não homogêneas no teste de Levene (F=
3,404395 e p= 0,033887). A amostra de comprimento do rim dos machos também mostrou
variâncias não homogêneas pelo teste de Levene (F= 3,761354; p= 0,023438). Por esse
motivo, nessas duas amostras foi feita a transformação dos dados utilizando-se a
transformação Box-cox.
As demais amostras, por não apresentarem correlação com o CRC, foram testadas por
análise de variância (ANOVA) um critério. Sendo submetidas a posteriori ao teste de post
hoc Tukey em casos de significância estatística.
Os dados referentes aos folículos e ovos das fêmeas não apresentam normalidade na
amostra em virtude da grande variação do tamanho dos folículos, por esse motivo para esses
dados utilizou-se o teste não paramétrico Kruskal-Wallis.
Os dados de fecundidade (relações entre CRC e número e comprimento de ovos)
foram analisados por meio de regressão linear simples com os dados brutos bem como
transformados através de Box-cox.
 55

“As górgonas se chamavam Esteno, Euríale, e Medusa, e

houve um tempo em que eram belas. Mas, uma noite,
Medusa deitou-se com Poseidon, e Atenas, enfurecida
porque haviam copulado num de seus templos, converteu-
a num mostro alado com olhos brilhantes, dentes
enormes, uma língua protuberante, garras afiadas e
cabelos transformados em serpentes. E foi amaldiçoada a
petrificar o homem que a contemplasse. Quando
fInalmente Medusa foi decapitada por Perseu e de seu
cadáver saíram os filhos de Poseidon, Crisaor e Pégaso,
Atena cravou a cabeça da morta em sua égide, embora
alguns digam que a égide era a própria pele da Medusa,
esfolada por Atena.”
(Mito grego sobre os filhos do deus do mar, Poseidon)
 56

4 RESULTADOS

4.1 SISTEMA REPRODUTOR MASCULINO

Os machos de Spilotes pullatus possuem dois testículos contralaterais. O testículo

direito é cranial ao esquerdo. Cada testículo é ligado a um epidídimo que pode ser visto
macroscopicamente na borda medial da gônada (Figura 26) e microscopicamente por fora da
camada muscular que envolve o testículo (Figura 27). Cada epidídimo dá origem a um ducto
deferente que liga o testículo a região cloacal fazendo um trajeto ipsilateral a gônada. Os
ductos deferentes possuem um aspecto sinuoso ou convoluto em todo o trajeto.
Os rins são órgãos relacionados à reprodução. São órgãos pares, e cada um é formado
por vários lobos. O rim direito é maior e cranial ao esquerdo. Cada rim é ligado à região
cloacal por um ureter ipsilateral que se abre na papila urinária.
Os machos de caninana possui um par de órgãos copulatórios, os hemipênes.
O sistema reprodutor masculino pode ser observado, completo, na Figura 28.

Figura 26 - Testículo de Spilotes pullatus com epidídimo evidenciado

cranial caudal

Figura 27 - Ductos eferentes e epidídimo

de Spilotes pullatus (à direita)

Legenda: Corte transversal. Epidídimo

(epd); ductos eferente (def); túbulos
seminíferos (ts) e; vaso sanguineo (vs).
Hematoxilina-eosina
 57
Figura 28 - Sistema reprodutor masculino de Spilotes pullatus
cranial

caudal

Foto: Diego Muniz, 2012 e; desenho: Victor Czank, 2012

 58

4.2 ANÁLISE MACROSCÓPICA DOS TESTÍCULOS

O testículo de Spilotes pullatus apresenta um aumento significativo em seu volume

durante o verão (F= 3,593, p= 0,028). Esse aumento se dá principalmente entre a transição da
estação chuvosa para a seca, final do verão e início do outono. A variação sazonal no volume
testicular de Spilotes ocorre em função da fisiologia do órgão, sem influência do crescimento
alométrico, é possível observar que o maior animal não apresenta o maior volume testicular
bem como o menor macho não apresenta o menor volume deste órgão (Figura 29).

Figura 29 - Distribuição ao longo dos anos dos valores dos resíduos de volume testicular de Spilotes
pullatus do sudeste brasileiro
Volume Testicular (Resíduo)

Legenda: Pontos representam o valor de cada indivíduo. Maior macho ( ); menor macho (00). Meses
entre outubro e março compreendem a estação das chuvas e os meses entre abril e setembro, estação da
seca. Caixas representam os animais agrupados por estação. Linha superior e inferior da caixa (desvio
padrão); linha central da caixa (média) e; hastes (valore máximo e mínimo). n= 27
 59

4.3 ANÁLISE MICROSCÓPICA DOS TESTÍCULOS

As análises histológicas mostram que não há diferença significativa no diâmetro dos

túbulos seminíferos ao longo das estações (F= 1,644; p= 0,212) (Figura 30).

Figura 30 - Distribuição ao longo dos anos dos valores de diâmetro do túbulo seminífero de Spilotes pullatus
do sudeste brasileiro
Diâmetro do Túbulo Seminífero (µm)

Legenda: Pontos representam o valor de cada indivíduo. Maior macho ( ); menor macho ( ). Meses
entre outubro e março compreendem a estação das chuvas e os meses entre abril e setembro, estação da
seca. Caixas representam os animais agrupados por estação. Linha superior e inferior da caixa (desvio
padrão); linha central da caixa (média) e; hastes (valore máximo e mínimo). n= 23

Embora o diâmetro do túbulo seminífero não varie sazonalmente, a espessura média

do epitélio seminífero difere significativamente entre as quatro estações, (F= 6,272; p=
0,004). Comparações a posteriori entre pares de médias, realizadas recorrendo ao teste de
post hoc Tukey, revelaram que no outono o epitélio seminífero é mais espesso do que no
inverno (p= 0,016) e na primavera (p= 0,015), mas não mais espesso do que no verão (p=
0,834) (Figura 31).
 61

Figura 32 - Túbulo seminífero

de Spilotes pullatus durante o
final do verão, apresentando o
epitélio bem espesso com
numerosas espermatogônias
próximo a lâmina basal

Legenda: Corte transversal.

Epitélio seminífero (eps);
interstício testicular (it); lúmen
(L) e; vaso sanguineo (vs).
Hematoxilina-eosina

Figura 33 - Túbulo seminífero de

Spilotes pullatus no início do
outono, apresentando o epitélio
bem espesso

Legenda: Corte transversal.

Epitélio seminífero (eps);
interstício testicular (it) e; lúmen
(L). Hematoxilina-eosina

Figura 34 - Túbulo seminífero de

Spilotes pullatus no início do
outono, apresentando o epitélio
bem espesso e com espermátides
em fase de diferenciação

Legenda: Corte transversal.

Célula intersticial de Leydig (ci);
célula mióide (cm); célula de
sertoli (cs); lúmen (L);
espermatócito (sc); espermátide
(sd); espermatogônia (sg) e;
espermatozóide (sptz).
Hematoxilina-eosina
 62

O outono é a estação do ano onde os testículos começam a liberar os espermatozóides

no lúmen dos túbulos seminíferos. Durante essa estação observa-se um grande número de
espermatozóides nos testículos e ao final dessa estação finaliza-se a espermatogênese.
O epitélio seminífero é menos espesso no inverno, os testículos apresentam-se em fase
quiescente. O epitélio durante esse período é formado basicamente por espermatogônias
(Figura 35), e em alguns indivíduos é possível observar no lúmen dos túbulos seminíferos, os
últimos espermatozóides produzidos durante o ciclo testicular (Figura 36).

Figura 35 - Túbulo seminífero de

Spilotes pullatus durante o inverno,
apresentando o epitélio fino
basicamente formado por
espermatogônias

Legenda: Corte transversal. Epitélio

seminífero (eps); interstício testicular
(it); lúmen (L); espermatogônia (sg)
e; vaso sanguineo (vs).
Hematoxilina-eosina

Figura 36 - Túbulo seminífero de

Spilotes pullatus durante o inverno,
apresentando o epitélio fino e com
alguns espermatozóides no lúmen

Legenda: Corte transversal. Epitélio

seminífero (eps); interstício testicular
(it); lúmen (L); espermatozóide
(sptz); espermatogônia (sg) e; vaso
sanguineo (vs). Hematoxilina-eosina
 63

Não há muita diferença entre a espessura do epitélio germinativo no inverno e na

primavera, os testículos ainda apresentam-se inativos, embora no final da primavera já seja
possível observar, em alguns indivíduos, um numero maior de espermatogônias no epitélio,
pois na próxima estação inicia-se a espermatogênese.

4.4 ANÁLISE MACROSCÓPICA DO DUCTO DEFERENTE

A largura da região distal ocupada pelo ducto deferente não possui uma variação
sazonal significativa (F= 1,436; p= 0,254). Tal evento indica a estocagem de espermatozóides
nos ductos deferentes durante todo o ano, o que foi comprovado nas análises histológicas dos
ductos deferentes (Figura 37).

Figura 37 - Distribuição ao longo dos anos dos valores dos resíduos da largura da região caudal do
ducto deferente de Spilotes pullatus do sudeste brasileiro
Largura da Região Distal do Ducto Deferente
(Resíduo)

Legenda: Pontos representam o valor de cada indivíduo. Maior macho (00); menor macho ( ).
Meses entre outubro e março compreendem a estação das chuvas e os meses entre abril e setembro,
estação da seca. Caixas representam os animais agrupados por estação. Linha superior e inferior da
caixa (desvio padrão); linha central da caixa (média) e; hastes (valore máximo e mínimo). n= 31
 64

4.5 ANÁLISE MICROSCÓPICA DO DUCTO DEFERENTE

As análises histológicas da região caudal ocupada pelo ducto deferente mostram

estocagem de espermatozóides, em Spilotes da região sudeste do Brasil, durante todo o ano.

4.6 ANÁLISE MACROSCÓPICA DO RIM MASCULINO

Não foram observadas mudanças macroscópicas em relação ao tamanho dos rins de

Spilotes pullatus. Tanto o comprimento renal (F= 0,194; p= 0,898) como a largura da região
cranial (F= 0,373; p= 0,772) mantêm-se estáveis durante todas as estações (Figuras 38 e 39
respectivamente).

Figura 38 - Distribuição ao longo dos anos dos valores dos resíduos do comprimento do rim
masculino de Spilotes pullatus do sudeste brasileiro
Comprimento do Rim (Resíduo)

Legenda: Pontos representam o valor de cada indivíduo. Maior macho (00); menor macho (00).
Meses entre outubro e março compreendem a estação das chuvas e os meses entre abril e setembro,
estação da seca. Caixas representam os animais agrupados por estação. Linha superior e inferior da
caixa (desvio padrão); linha central da caixa (média) e; hastes (valore máximo e mínimo). n= 28
 65

Figura 39 - Distribuição ao longo dos anos dos valores dos resíduos da largura cranial do rim de
Spilotes pullatus do sudeste brasileiro

Largura Cranial do Rim (Resíduo)

Legenda: Pontos representam o valor de cada indivíduo. Maior macho (00); menor macho (00).
Meses entre outubro e março compreendem a estação das chuvas e os meses entre abril e
setembro, estação da seca. Caixas representam os animais agrupados por estação. Linha superior e
inferior da caixa (desvio padrão); linha central da caixa (média) e; hastes (valore máximo e
mínimo). n= 29

4.7 ANÁLISE MICROSCÓPICA DO RIM MASCULINO

As análises histológicas mostram que há diferença significativa no diâmetro do

segmento sexual renal de Spilotes ao longo das estações (F= 4,085; p= 0,024). O inverno é a
estação onde o diâmetro dessa estrutura encontra-se maior (Figuras 40 e 42), enquanto que o
verão é o período do ano em que o diâmetro do segmento sexual renal encontra-se regredido
(Figuras 41 e 42). Observando os indivíduos da primavera notamos que nessa estação há uma
variação maior entre o diâmetro, sendo essa a estação que apresenta o maior desvio padrão
(Figura 42).
 66

Figura 40 - Néfron de Spilotes pullatus da região Figura 41 - Néfron de Spilotes pullatus da região
sudeste do Brasil durante o outono, com segmento sudeste do Brasil durante o verão, com segmento
sexual renal hipertrofiado sexual renal hipotrofiado

Legenda: Compare o diâmetro do SSR ao diâmetro Legenda: Compare o diâmetro do SSR ao diâmetro
do túbulo contorcido proximal. Corte transversal. do túbulo contorcido proximal. Corte transversal.
Segmento sexual renal (SSR) e; túbulo contorcido Segmento sexual renal (SSR) e; túbulo contorcido
proximal (tcp). Hematoxilina-eosina proximal (tcp). Hematoxilina-eosina

Figura 42 - Distribuição ao longo dos anos dos valores dos resíduos do diâmetro do segmento
sexual renal de Spilotes pullatus do sudeste brasileiro
Diâmetro do Segmento Sexual Renal (Resíduo)

Legenda: Pontos representam o valor de cada indivíduo. Maior macho (00); menor macho (00). Meses
entre outubro e março compreendem a estação das chuvas e os meses entre abril e setembro, estação
da seca. Caixas representam os animais agrupados por estação. Linha superior e inferior da caixa
(desvio padrão); linha central da caixa (média) e; hastes (valore máximo e mínimo). n= 22
 67

A espessura do epitélio do segmento sexual renal não apresentou uma diferença

significativa entre as estações (F= 2,484; p= 0,100). Entretanto observa-se uma tendência de
aumento da espessura do epitélio durante o outono e o inverno (Figura 43).

Figura 43 - Distribuição ao longo dos anos dos valores dos resíduos da espessura do epitélio do
segmento sexual renal de Spilotes pullatus do sudeste brasileiro
Segmento Sexual Renal (Resíduo)
Espessura do Epitélio do

Legenda: Pontos representam o valor de cada indivíduo. Maior macho (00); menor macho (00). Meses
entre outubro e março compreendem a estação das chuvas e os meses entre abril e setembro, estação da
seca. Caixas representam os animais agrupados por estação. Linha superior e inferior da caixa (desvio
padrão); linha central da caixa (média) e; hastes (valore máximo e mínimo). n= 20

4.8 ANOMALIA EM ÓRGÃOS REPRODUTIVOS E ACESSÓRIOS

Observou-se em alguns espécimes a presença de um dos testículos com uma

pequena massa testicular ligada ao órgão (Figura 44). Também havia alguns animais da
amostra, em que essa massa não tinha ligação direta com o testículo, havendo um intervalo
entre a massa e o testículo. Análise histológica desse tecido mostra que ele é funcional e
apresenta o mesmo estágio de produção de gametas dos testículos (Figura 45). Sempre que
observada, essa massa se encontrava cranial ao testículo.
Uma massa de tecido renal sem ligação direta com o órgão, também foi observada
em alguns animais. Sempre que observada essa massa se encontrava caudal ao rim (Figura
46).
 68

Figura 44 - Testículo de Spilotes

pullatus apresentando uma massa cranial caudal
testicular cranial ao testículo

Legenda: Vista ventral. Intestino

(in); massa testicular (mt) e;
testículo esquerdo (te). Foto:
Diego Muniz, 2011

Figura 45 - Microscopia da massa

testicular de Spilotes pullatus.
Note a presença de
espermatozóides no lúmen dos
túbulos seminíferos

Legenda: Corte transversal.

Interstício testicular (it); lúmen
(L) e; túbulo seminífero (te).
Hematoxilina-eosina

Figura 46 - Rim de Spilotes cranial caudal

pullatus apresentando uma massa
renal caudal ao rim

Legenda: Vista dorsal. Massa

renal (mr) e; rim (rm)
 69

4.9 MATURIDADE SEXUAL DOS MACHOS

O menor macho dos indivíduos analisados histologicamente possui 1.150mm de CRC

e não possui espermatozóides no sistema reprodutor, porém apresenta o epitélio germinativo
em início de ciclo (Figura 47), indicando ser seu primeiro ciclo espermatogênico. É possível
observar machos maiores do que o macho citado acima que já se encontram maduros
sexualmente. No entanto, machos consideravelmente maiores, ainda encontram-se imaturos e
outros machos também com grande CRC podem estar em uma fase de transição, tornando-se
maduros e realizando o primeiro ciclo espermatôgenico (Quadro 1).

Figura 47 - Túbulo seminífero de Spilotes pullatus com 1.150mm de CRC

apresentando um epitélio germinativo em início de atividade

Legenda: Corte transversal. Epitélio seminífero (eps); interstício testicular (it) e;

lúmen (L). Hematoxilina-eosina
 70

Quadro 1 - Relação entre CRC, aspecto do ducto deferente e situação sexual com base em analise
histológica de Spilotes pullatus machos

Ordem Crescente CRC (mm) Aspecto do Situação Sexual Estação

de Tamanho* Duc.
Deferente
1º 1150 Convoluto Maduro¹ Primavera
2º 1160 Convoluto Maduro Verão
3º 1230 Sinuoso Maduro¹ Verão
4º 1245 Sinuoso Imaturo Primavera
5º 1260 Convoluto Maduro Verão
6º 1310 Sinuoso Maduro Primavera
8º 1360 Sinuoso Maduro Verão
12º 1395 Sinuoso Imaturo Verão
14º 1400 Sinuoso Imaturo Primavera
18º 1470 Sinuoso Imaturo Outono
19º 1485 Sinuoso Maduro Verão
21º 1500 Convoluto Maduro¹ Primavera
25º 1545 Sinuoso Maduro¹ Verão
34º 1910 Convoluto Maduro Outono

* em uma amostra total de 34 espécimes;

¹ primeira espermatogênese do espécime

Os ductos deferentes de Spilotes pullatus podem apresentar um aspecto convoluto

(Figura 48) ou sinuoso (Figura 49). Dos trinta e quatro machos amostrados, dois estão
maduros e não possuem espermatozóides nos ductos por se tratar do início do primeiro ciclo
espermatogênico desses espécimes, mas apresentam os ductos deferentes convolutos (Quadro
1) Três machos maduros e estocando espermatozóides apresentam os ductos não convolutos,
apenas com formato sinuoso (Quadro 1 e Figuras 49 e 50). Os outros vinte e seis machos
maduros que não estão em seu primeiro ciclo espermatogênico, estocam espermatozóides e
apresentam os ductos deferentes convolutos. Todos os machos imaturos da amostra não
estocam espermatozóides nos ductos deferentes e apresentam o ducto deferente
macroscopicamente com aspecto sinuoso (Quadro 1).
 71

Figura 48 - Ducto deferente de Spilotes pullatus

com aspecto convoluto

Legenda: Vista lateral. Ducto deferente (dd);

intestino (in) e; rim (rm). Foto: Diego Muniz,
2011

Figura 49 - Ducto deferente de Spilotes pullatus

com aspecto sinuoso

Legenda: Vista lateral. Ducto deferente (dd);

intestino (in) e; rim (rm). Foto: Diego Muniz,
2011

Figura 50 - Fotomicrografia do ducto deferente de

um macho de Spilotes com ducto não convoluto
macroscopicamente, embora, com presença de
espermatozóides (sptz) no lúmen mostrando que
se trata de um indivíduo maduro sexualmente

sptz

Legenda: Corte transversal. Hematoxilina-eosina

4.10 MORFOLOGIA DOS HEMIPÊNES

As Spilotes machos possuem um par de órgãos copulatório, os hemipênes (Figura

51), que ficam recolhidos na base da cauda. O hemipênis quando invertido, é exteriorizado da
base da cauda através de uma abertura ventrolateral, localizada na margem lateral do lábio
caudal da abertura cloacal.
 72

Figura 51 - Hemipênis de Spilotes pullatus da região sudeste do Brasil

Desenho: Victor Czank, 2012

 73

O hemipênis quando invertido e intumescido, de forma artificialmente, possui:

a)gduas faces; b) duas bordas; c) uma base, e; d) um lobo apical.

a) As duas faces são basicamente diferenciadas pela presença do sulco espermático,

sendo a ventral que possui o sulco chamada de face sulcada (Figura 52) e a oposta de face
asulcada (Figura 53). O sulco é único e permanece assim em todo o trajeto. O trajeto do
sulco inicia-se na base do hemipênis no plano mediano do órgão com uma leve
sinuosidade ao nível do lobo apical. O sulco é margeado em suas duas bordas por uma
crista que inicia bem demarcada na base do hemipênis e vai se tornando menos marcada à
medida que o sulco se aproxima do ápice do hemipênis (Figura 52);

b) As bordas laterais são as regiões entre as duas faces. As duas bordas se unem no
ápice do hemipênis formando uma ponta no ápice do órgão (Figuras 52 e 53);

c) A base é a região mais proximal e está ligada ao corpo do animal. Ela possui a porção
proximal nua e a porção distal com espinhos grandes e densos. Esses espinhos estão
presentes em toda a face asulcada e nas bordas laterais (Figura 53), na face sulcada eles
estão ausentes próximo a borda do sulco espermático (plano mediano) (Figura 52);

d) O lobo apical é simples (único), não apresenta bifurcação, possui um formato

bulboso, sendo três bulbos, um em cada borda lateral e um no ápice, o que faz o lobo
apical ter um formato de cabeça de seta. Ele é marcadamente diferenciado da base por
uma depressão que forma uma “cintura” entre ele e a base. A região proximal do lobo
apical, a que se continua com a base, apresenta espinhos grandes e densos nas bordas
laterais, na face asulcada os espinhos vão diminuindo à medida que se aproxima ao plano
mediano do órgão (Figura 53), e na face sulcada os espinhos são ausentes próximo a
borda do sulco espermático (plano mediano) (Figura 52). A região de transição entre a
região proximal e distal do lobo apical é um local onde se observa a mudança de espinhos
para cálices, esses cálices são do tipo espinhudo (tradução livre de calyces spInulate) e
estão presentes principalmente nas bordas laterais, e diminuem à medida que se aproxima
do ápice. As faces sulcada e asulcada da região distal do lobo apical apresentam pequenos
cálices com recortes em curvas (tradução livre de scalloped) que tendem a diminuir até
sumirem, à medida que se aproxima do plano mediano (Figura 52 e 53).
 74

Figura 52 - Face sulcada do hemipênis de Spilotes pullatus.

Proximal Distal

Legenda: Vista ventral. Sulco espermático (sce); espinhos (esp); crista do sulco
(csc); cálice (clc); bulbo lateral (blt) e; bulbo apical (bap)

Figura 53 - Face asulcada do hemipênis de Spilotes pullatus

Proximal Distal

Legenda: Vista dorsal. Espinhos (esp); cálice (clc); bulbo lateral (blt) e; bulbo
apical (bap)
 75

4.11 SISTEMA REPRODUTOR FEMININO

As fêmeas de Spilotes pullatus possuem dois ovários, contralaterais quando estão

quiescentes, e, ambos medianos quando estão ativos, com folículos em vitelogênese. O ovário
direito é cranial ao esquerdo. Cada ovário possui um ligamento que os comunica com o
oviduto ipsilateral, o mesovário.
As fêmeas possuem dois ovidutos funcionais. Cada um deles pode ser dividido em:
infundíbulo, tuba, útero glandular, útero aglandular e bolsa (vagina). Essa última porção pode
ser uma extensão da cloaca.
Os infundíbulos são pregueados e translúcidos. Possuem um formato afunilado e com
um óstio que comunica o lúmen do oviduto com a cavidade celomática (Figura 54).

Figura 54 - Infundíbulo de Spilotes pullatus exteriorizado da cavidade

celomática, mostrando o aspecto translúcido e formato afunilado

cranial caudal

O útero glandular é normalmente pregueado e se torna intensamente pregueado na fase

final do ciclo ovariano.
O útero aglandular tem um formato mais cilíndrico, e pode se apresentar distendido e
menos espesso do que o habitualmente, após a ovipostura.
A bolsa é a junção do oviduto com a cloaca.
O sistema reprodutor feminino de Spilotes pode ser observado completo na Figura 55.
 76

Figura 55 - Sistema reprodutor feminino de Spilotes pullatus

cranial

caudal

Foto: Diego Muniz, 2012 e; desenho: Victor Czank, 2012.

 77

4.12 ANÁLISE MACROSCÓPICA DOS OVÁRIOS

Durante o verão, segunda metade da estação chuvosa, os folículos ovarianos de

Spilotes pullatus encontram-se menores do que 10 (dez) milímetros (folículos primários)
(Figura 56). O depósito de vitelo nos folículos inicia durante o outono e na estação seguinte
(inverno) os folículos já apresentam um tamanho significativamente maior (H= 16,202; p=
0,001) sendo o final do inverno e início da primavera (transição da estação seca para chuvosa)
o período de concentração de fêmeas com folículos pré-ovulatórios (Figuras 56 e 57). Durante
a primavera as fêmeas já apresentam ovos nos ovidutos, algumas ainda encontram-se com
folículos secundários, porém, menores do que os das fêmeas de final de inverno. As fêmeas
que possuem apenas folículos primários apresentam cicatriz de ovulação (Figuras 56 e 58) nos
ovários e/ou ovidutos distenditos (Figuras 56 e 59). Durante o verão pode-se observar
algumas fêmeas também com cicatrizes de ovulação (Figuras 56).

Figura 56 - Distribuição do maior folículo ou ovo de Spilotes pullatus do sudeste brasileiro ao longo dos anos
Eixo maior do maior folículo ou ovo (µm)

Legenda: Folículo primário ( ); folículo secundário ( ); ovo ( ); oviduto distendido representando

fêmea “pós-postura” ( ); cicatriz de ovulação ( ) ; seta aponta a menor fêmea madura e pontilhado
mostra fêmea com múltipla ninhada. Meses entre outubro e março compreendem a estação das chuvas e os
meses entre abril e setembro, estação da seca. n= 32
 78

Figura 57 - Ovário de Spilotes

cranial caudal
pullatus da região sudeste do
Brasil com folículos
secundários pré-ovulatórios em
final de inverno

Legenda: Vista ventral.

Oviduto (ov); folículo primário
(f¹); folículo secundário (f²);
tecido adiposo (ta) e; intestino
(in)

Figura 58 - Ovário de Spilotes cranial caudal

pullatus da região sudeste do
Brasil com folículos primários
no verão (< 10mm) e cicatrizes
de ovulação

Legenda: Vista ventral. Cicatriz

de ovulação (co); folículo
primário (f¹) e; intestino (in)

Figura 59 - Região caudal do

oviduto de Spilotes pullatus da
região sudeste do Brasil com
oviduto distendido na
primavera

Legenda: Vista ventral.

Oviduto (ov) distendido; rim
cranial caudal (rm); bolsa (bs) e; intestino
(in)
 79

Uma fêmea do início do mês de setembro apresenta folículos pré-ovulatórios e

também os ovidutos posteriores distendidos (Figuras 56 e 60). As análises histológicas dessa
fêmea mostraram presença de espermatozóides na bolsa (vagina).

Figura 60 - Região caudal do oviduto, com aspecto distendido, de um exemplar de Spilotes pullatus
com folículos pré-ovulatórios nos ovários

caudal cranial

Legenda: Vista ventral. Bolsa (bs); oviduto (ov) e; rim (rm)

4.13 HIPERTROFIA DAS GLÂNDULAS DA CASCA

As fêmeas de Spilotes pullatus que apresentam folículos pré-ovulatórios, apresentam

um diâmetro significativamente maior (F= 51,911; p= 0,00018) das glândulas da casca
presentes no endométrio do oviduto médio (Figura 61 e 63) em relação às fêmeas que
encontram-se apenas com folículos primários nos ovários, estas últimas apresentam as
glândulas hipotrofiadas (Figura 62 e 63).
 80

Figura 61 - Oviduto médio de Spilotes pullatus da Figura 62 - Oviduto médio de Spilotes pullatus da
região sudeste do Brasil, com glândulas região sudeste do Brasil, com glândulas
hipertrofiadas hipotrofiadas

Legenda: Corte transversal. Camada muscular Legenda: Corte transversal. Camada muscular
circular (cmc); camada muscular longitudinal circular (cmc); camada muscular longitudinal
(cml); epitélio (ep); glândulas (gld) e; lúmen (L). (cml); epitélio (ep); glândulas (gld); vaso
Hematoxilina-eosina sanguineo (vs) e; lúmen (L). Hematoxilina-eosina

Figura 63 - Diâmetro da glândula da casca de Spilotes pullatus da região sudeste do Brasil,

agrupados por fase vitelogênica
Diâmetro da Glândula da Casca (µm)

Legenda: Caixas representam os animais agrupados por fase vitelogênica; linha superior e inferior da
caixa (desvio padrão); linha central da caixa (média) e; hastes (valores máximos e mínimos). n= 9
 81

4.14 GLÂNDULAS SUBMUCOSA DA TUBA DO OVIDUTO

Foram observadas glâdulas na submucosa da região da tuba em algumas fêmeas no

final da primavera e verão. As glândulas são exócrinas do tipo acinosa simples, com o ducto
abrindo no lúmen do oviduto (Figura 64).

Figura 64 - Glândulas submucosa na tuda do oviduto de Spilotes pullatus

Legenda: Corte transversal. Ducto da glândula (dct); glândula submucosa (gsb) e; lúmen (L). Hematoxilina-eosina

4.15 TÚBULOS DO INFUNDÍBULO

Túbulos formados por células ciliadas foram observados na região do infundíbulo

(Figura 65).

Figura 65 - Túbulos ciliados no infundíbulo do oviduto de Spilotes pullatus

Legenda: Corte transversal. Cílio (cil); ducto (dct) e; lúmen (L). Hematoxilina-eosina
 82

4.16 ANÁLISE MACROSCÓPICA DO RIM FEMININO

Assim como nos machos, não foram observadas mudanças macroscópicas em relação
ao tamanho dos rins de Spilotes pullatus. As medidas de comprimento renal (F= 0,072; p=
0,973) e largura da região cranial do rim (F= 1,300; p= 0,327) mantêm-se durante todas as
estações (Figuras 66 e 67 respectivamente).

Figura 66 - Distribuição ao longo dos anos dos valores dos resíduos do comprimento do rim feminino
de Spilotes pullatus do sudeste brasileiro
Comprimento do Rim (Resíduo)

Legenda: Pontos representam o valor de cada indivíduo. Maior fêmea (00); menor fêmea (00). Meses
entre outubro e março compreendem a estação das chuvas e os meses entre abril e setembro, estação da
seca. Caixas representam os animais agrupados por estação. Linha superior e inferior da caixa (desvio
padrão); linha central da caixa (média) e; hastes (valore máximo e mínimo). n= 15
 83

Figura 67 - Distribuição ao longo dos anos dos valores dos resíduos da largura cranial do rim
feminino de Spilotes pullatus do sudeste brasileiro
Largura Cranial do Rim (Resíduo)

Legenda: Pontos representam o valor de cada indivíduo. Maior fêmea (00); menor fêmea (00).
Meses entre outubro e março compreendem a estação das chuvas e os meses entre abril e
setembro, estação da seca. Caixas representam os animais agrupados por estação. Linha superior
e inferior da caixa (desvio padrão); linha central da caixa (média) e; hastes (valore máximo e
mínimo). n= 15

4.17 ANÁLISE MICROSCÓPICA DO RIM FEMININO

Análises histológicas dos rins das fêmeas mostram que não há diferença significativa
no diâmetro do túbulo contorcido distal (região do néfron onde se encontra o segmento sexual
nos machos) de Spilotes ao longo das estações (F= 2,339; p= 0,124) (Figura 68). A espessura
do epitélio do túbulo contorcido distal também não apresentou diferença significativa entre as
estações (F= 2,936; p= 0,0764) (Figura 69).
 84

Figura 68 - Distribuição ao longo dos anos dos valores do diâmetro do túbulo contorcido distal de
fêmeas de Spilotes pullatus do sudeste brasileiro

Diâmetro do Túbulo Contorcido Distal (µm)

Legenda: Pontos representam o valor de cada indivíduo. Maior fêmea (00); menor fêmea (00).
Meses entre outubro e março compreendem a estação das chuvas e os meses entre abril e setembro,
estação da seca. Caixas representam os animais agrupados por estação. Linha superior e inferior da
caixa (desvio padrão); linha central da caixa (média) e; hastes (valore máximo e mínimo). n= 16

Figura 69 - Distribuição ao longo dos anos dos valores da espessura do epitélio do túbulo contorcido
distal de fêmeas de Spilotes pullatus do sudeste brasileiro
Túbulo Contorcido Distal (µm)
Espessura do Epitélio do

Legenda: Pontos representam o valor de cada indivíduo. Maior fêmea (00); menor fêmea (00).
Meses entre outubro e março compreendem a estação das chuvas e os meses entre abril e setembro,
estação da seca. Caixas representam os animais agrupados por estação. Linha superior e inferior da
caixa (desvio padrão); linha central da caixa (média) e; hastes (valore máximo e mínimo). n= 16
 85

4.18 MATURIDADE SEXUAL DAS FÊMEAS

A menor fêmea madura encontra-se em estado avançado do ciclo (com folículos pré-
ovulatório nos ovários ou ovos nos ovidutos) apresenta 1.280mm de CRC e possui cinco ovos
no oviduto. De todas as fêmeas com ovos no oviduto ou folículo em estado avançado de
depósito de vitelo, esta menor fêmea é a que apresenta o maior ovo, mas uma menor
quantidade de ovos nos ovidutos. (Tabela 1 e Figura 56).

Tabela 1 - Tamanho do eixo maior do maior folículo secundário/ovo de fêmeas Spilotes pullatus em
estado avançado do ciclo
CRC (mm) Maior Folículo Maior ovo (mm) Número de ovos
Secundário (mm) ou folículo pré-
ovulatório
1280 - 59,23 5
1290 45,47 - 6
1340 22,95 - 9
1360 32,92 - 8
1395 47,18 8
1430 42,94 - 10
1460 47,48 - 9
1480 - 44,69 11
1470 - 58,00 10
1520 36,55 - 9
1520 36,91 - 8
1540 42,42 - 9
1550 42,63 - 5*
1565 48,74 - 10

- não observado
* apenas de um ovário, o outro havia sido removido
 86

4.19 FECUNDIDADE

O tamanho da ninhada (número de ovos ou folículos pré-ovulatórios) é positivamente

e significativamente relacionado com o CRC da fêmea quando analisados os dados brutos (F=
10,975; p= 0,006 e; n= 13) assim como os dados transformados por Box-cox (F=5,080;
p=0,045 e; n=13) (Figura 70)

Figura 70 - Relação entre comprimento rostro-cloacal da fêmea e número de ovos

ou folículos pré-ovulatórios em Spilotes pullatus
Número de ovos ou Folículos
pré-ovulatórios

CRC ♀ (mm)
Legenda: Folículo secundário ( ); ovo ( ) e linha representa a tendência. n= 13

O tamanho dos ovos (comprimento do eixo maior) não apresenta relação significativa
com o CRC das fêmeas quando analisados os dados brutos (F=0,004; p= 0,947 e; n=14) bem
como quando os dados são transformados através de Box-cox (F= 0,035; p= 0,853 e; n= 14)
(Figura 71).
Figura 71 - Relação entre comprimento rostro-cloacal da fêmea e comprimento
de ovos ou folículos pré-ovulatórios em Spilotes pullatus
Comprimento do ovo ou
Folículo pré-ovulatório

CRC ♀ (mm)

Legenda: Folículo secundário ( ); ovo ( ) e linha representa a tendência. n= 14

 87

Os folículos ovarianos e os ovos de Spilotes pullatus possuem um formato esferóide

(Figuras 72 e 73). O eixo maior dos ovos mede em média 53,97mm (± 8,06) de comprimento.
Os folículos pré-ovulatórios possuem em média 41,10mm (± 4,67) de comprimento do eixo
maior, estão dispostos em linha nos ovários com uma leve inclinação de aproximadamente
15º em relação ao plano horizontal do animal, o que faz com que a porção cranial de cada
folículo, há exceção do primeiro folículo do ovário direito, sobrepõe a porção caudal do
folículo mais caudal a ele (Figuras 72 e 75). As fêmeas apresentam uma média de 8,82 (±
1,81) ovos nos ovidutos ou folículos pré-ovulatórios nos ovários. Os folículos podem ser
encontrados distribuídos de forma simétrica, com o mesmo número de folículos em cada
ovário (Figura 74) ou de forma assimétrica podendo ter uma diferença de um a dois folículos
entre os ovários, sendo quase sempre o ovário esquerdo com o maior número.

Figura 72 - Folículo
cranial caudal secundário de Spilotes
pullatus apresentando
um formato esferóide

Legenda: Folículo
primário (f¹) e;
folículo secundário
(f²). Foto: Diego
Muniz, 2012

Figura 73 - Ovos de
Spilotes pullatus com
formato esferóide

Foto: Edelcio Muscat, 2009

 88

Figura 74 - Sistema reprodutor feminino de Spilotes pullatus com

folículos pré-ovulatórios nos ovários distribuídos em linha com leve
inclinação e de forma simétrica, quatro em cada ovário

cranial

caudal

Legenda: Vista ventral. Folículos secundários (f²); oviduto (ov) e;

intestino (in). Foto: Diego Muniz, 2011

Figura 75 - Disposição dos folículos pré-ovulatórios de Spilotes pullatus distribuídos em linha com leve
inclinação em relação ao plano horizontal do animal dentro da cavidade celomática

Legenda: Corte sagital mediano, vista lateral esquerda. Desenho: Diego Muniz, 2012

4.20 MORFOLOGIA DAS BOLSAS

Em Spilotes a bolsa é bem demarcada por ter um diâmetro maior do que o oviduto. A
bolsa direita é maior e cranial a bolsa esquerda (Figuras 76, 77, 78 e 79). Cada bolsa encontra-
se laterodorsal ao intestino e apresenta dois lobos, um dorsal e um ventral. Esses lobos são
bem demarcados por estarem separados por um sulco mediano. Esse sulco se origina devido à
dobra formada pela posição dos dois lobos da bolsa envolvendo o intestino (sequência das
Figuras 76, 77 e 78). A bolsa se fusiona a contralateral no plano mediano, dorsal ao intestino
(Figuras 77, 78 e 79).
 89

Figura 76 - Bolsas de Spilotes

cranial caudal
pullatus envolvendo o intestino
dentro da cavidade celomática

Legenda: Vista ventral.

Abertura da cloaca (abt);
intestino (in); lobo ventral (lbv)
e; oviduto (ov)

Figura 77 - Bolsas de Spilotes

pullatus na cavidade cranial caudal
celomática, intestino arrebatido

Legenda: Vista ventral.

Intestino (in); junção das bolsas
(jnb); lobo ventral (lbv); lobo
dorsal (lbd); oviduto (ov) e, rim
(rm)

cranial caudal Figura 78 - Bolsas de Spilotes

pullatus na cavidade
celomática, intestino arrebatido
e bolsas esticadas para
visualização da face medial

Legenda: Vista ventral.

Abertura da cloaca (abt);
junção das bolsas (jnb); lobo
ventral (lbv); lobo dorsal
(lbd); oviduto (ov) e, sulco
medial (slc)
 90

Figura 79 - Bolsas de Spilotes pullatus da região sudeste do Brasil

Desenho: Victor Czank, 2012

 91

4.21 INTERAÇÕES SOCIAIS

Foram observadas algumas interações sociais entre indivíduos de Spilotes pullatus que
são descritas a seguir.

4.21.1 Ritual de combate e cópula In situ

Em Spilotes pullatus foi observado ritual de combate entre machos durante o período
da primavera e tais interações duram em média uma hora (Quadro 2).
Em um dos casos, foi observado combate entre dois machos nas margens de um rio.
Os machos se entrelaçavam tentando manter a porção cranial do corpo ereta sempre acima do
oponente, em dados momentos, percebia-se a utilização da porção final da cauda na tentativa
de imobilizar o oponente, em algumas ocasiões era possível observar o hemipênis exposto, de
um dos indivíduos, na tentativa de segurar o adversário que sempre tentava fuga. O combate
ocorreu no substrato arbóreo e em parte no terrestre. Durante o combate os colubrídeos
chegaram a cair do galho da árvore dentro do rio (Figura 80).

Figura 80 - Ritual de combate entre dois Spilotes pullatus machos na copa de uma árvore
durante a primavera

Desenho: Diego Muniz, 2011. Elaborado a partir do vídeo gravado por José Milton Longo
na margem do rio Sucuriú, Costa Rica, MT
 92

Quadro2 - Ritual de combate e cópula observados In situ em Spilotes pullatus

Estação Nº de Combate Cópula Duração Local Fonte
Data Indivíduos

Inverno 2 - X - Morretes – PR Gustavo

16/08/2008 Knuppe, com.
pess.

Inverno 2 - X - Araçariguama - Ana Maria

27/08/2006 SP Delgado,
com. pess.

Inverno 2 - X - Sete Barras - SP Luciano

Setembro Castanho,
com. pess.

Inverno 2 - X - Paranaguá – PR Osvaldo

17/09/2010 Parthey, com.
pess.

Primavera 3 X X - Ilha do Cardoso Ligia Pizzato,

12/10/2000 – SP com. pess.

Primavera 3 X X - Ilha do Cardoso Ligia Pizzato,

Out/2001 – SP com. pess.

Primavera 2 X* - 1h Costa Rica – José Milton

13/12/2007 MS Longo,
com. pess.
x observado;
- não observado
* houve exposição de hemipênis

Em outro relato observa-se um espécime de Spilotes pullatus próximo ao meio fio da

calçada, onde um segundo indivíduo se aproximou. Os dois emparelharam as cabeças e um
terceiro exemplar da espécie se aproxima quando os outros dois encontram-se em “corte”. Um
dos colubrídeos (provavelmente o macho) interrompe a atividade de corte com a parceira para
perseguir o terceiro espécime, que foge. O “perseguidor” volta para a corte e então o terceiro
animal, que havia sido perseguido, volta a se aproximar dos dois Spilotes em corte e é
novamente perseguido e então finalmente afugentado pelo “perseguidor”. O casal permanece
em cópula e um tempo depois é observado ainda em cópula em um limoeiro próximo ao local
inicial da interação.
 93

Em outra ocasião também foram avistadas três caninanas agrupadas, duas

delas mantinham a cabeça erguida, se afrontando. Passado um tempo foi observado duas delas
em cópula.
Durante a cópula o macho expõe um dos hemipênes, e com o órgão semi-intumescido,
penetra a cloaca da fêmea. Durante a cópula, a região cloacal do macho fica em uma posição
oposta a da fêmea. O hemipênis é introduzido até a junção das duas bolsas. Após a penetração
concluída, o órgão completa a ereção. O hemipênis intumescido na cloaca da fêmea causa
uma dilatação da região cloacal, gerando um atrito que ajuda a manter o órgão no interior da
cloaca da fêmea. O sêmen é encaminhado, através do hemopênis do macho, ao interior da
cloaca da fêmea e depositado na região da junção das bolsas. O volume de sêmen é
armazenado nas bolsas e aos poucos vão dando vazão em direção ao oviducto (Figura 81).

Figura 81 - Inserção do hemipênis do macho na bolsa da fêmea durante a cópula de

Spilotes pullatus

Legenda: Corte horizontal. Desenho: Diego Muniz, 2012

O sêmen de Spilotes tem um aspecto viscoso, opalescente, consistente e denso. O

volume ejaculado pode chegar a mais de 2mL (Figura 82).

Figura 82 - Sêmen de Spilotes coletado da cloaca de

uma fêmea

Foto: Diego Muniz, 2012

 94

O período de cópula da caninana corresponde, principalmente, ao inverno e início da

primavera, durante a transição da estação seca para a chuvosa (Quadros 2 e 3).
Cinco fêmeas em estado avançado de depósito de vitelo nos folículos, fêmeas com
folículos pré-ovulatórios, foram analisadas histologicamente, das quais três apresentam
espermatozóides na bolsa e na porção caudal do oviduto (Figura 83 e Quadro 3).
Uma fêmea entregue ao laboratório de herpetologia do Instituto Butantan, abatida
junto com um macho no município de Araçariguama-SP durante o inverno, apresentava um
grande volume de sêmen na cloaca (Figura 84 e Quadro 3) e continha nos ovários folículos
pré-ovulatórios.

Quadro 3 - Período de cópula de Spilotes pullatus estimada a partir de analise de fêmeas dissecadas
Estação Sptz na Bolsa¹ Sptz na porção caudal do Sêmen na
Data oviduto¹ cloaca²

Inverno X X -
23/07/1987

Inverno X X -
24/08/2006

Inverno - - X
27/08/2006

Inverno X X -
05/09/2005

Inverno ○ ○ -
Setembro

Primavera ○ ○ -
Novenbro
¹ analisado histológicamente;
² analisado macroscópicamente;
x observado;
○ Não observado
- não analisado
 95

Figura 83 - Porção caudal do oviduto de Spilotes pullatus com

presença de espermatozóides no lúmen da bolsa

cranial caudal

Legenda: Corte transversal. Epitélio (ep); lúmen (lu) e

espermatozóides (sptz). Hematoxilina-eosina.

Figura 84 - Sêmen de Spilotes pullatus e esfregaço do sêmen encontrado na cloaca de uma fêmea da espécie
que apresentava folículos pré-ovulatórios nos ovários

Foto: Diego Muniz, 2012

 96

4.21.2 Incubação e eclosão dos ovos In situ

Os registros de postura de animais In situ informam que as Spilotes pullatus da região

sudeste depositam seus ovos na primavera. O período de incubação dos ovos dura
aproximadamente 73 dias, a eclosão dos ovos ocorre durante o verão (Quadro 4).

Quadro 4 - Estação de postura, incubação e eclosão dos ovos de Spilotes pullatus capturadas prenhes na
região sudeste do Brasil
Ovipostura Número Incubação Eclosão Fonte
(Estação - Mês) de ovos (dias) (Estação - Mês)

Primavera – Out - 75 Verão – Dez ZUEC - UNICAMP

Primavera – Out - 72* Verão – Jan Marques, 1998
Primavera – Dez 7 72 Verão – Fev Abe e Fernandes, 1977
Primavera – Nov 12 115** Verão – Mar Hauzman, 2005

* Período aproximado. Ovipostura em final de outubro e eclosão em segunda quinzena de janeiro;

** Um ovo eclodiu, os outros foram dissecados cinco dias depois e apenas um embrião estava desenvolvido

4.21.3 Cópula, incubação e eclosão dos ovos ex situ

Registros de espécimes mantidos em cativeiro por longo tempo (mais de um ano)

mostram ocorrência de cópula no outono (Figura 85), ovipostura ocorrendo no inverno e
nascimento dos filhotes no verão (Quadro 5). Quanto aos animais mantidos há pouco tempo
(menos de um mês) em cativeiro a cópula é observada no inverno, sendo a ovipostura na
primavera e recrutamento dos filhotes no verão (Quadro 5). A duração da cópula é em média
de três horas (Quadro 5).
 97

Figura 85 - Cópula ex situ de Spilotes pullatus

Foto: Edelcio Muscat, 2009

Quadro 5 - Estação de cópula, postura e incubação dos ovos ex situ de Spilotes pullatus
Cópula Duração Ovipostura Númer Incubaçã Eclosão Fonte
(Estação – da (Estação - o de o (dias) (Estação -
data) Cópula Mês) ovos Mês)

Outono¹ - Inverno Verão Edelcio

2,3 e 07/09/2009 7* 104 Dezembro Muscat,
4/06/2009 com. pess.

Outono¹ - Inverno Verão Edelcio

2,3 e 10/09/2009 10** 99 Dezembro Muscat,
4/06/2009 com. pess.

Inverno² 2h42min - - - - Duarte e

10/07/2003 Aalbuquerque
, 2006

Inverno³ 3h12min Primavera Verão Secchiero e

22/08/2001 11/11/2001 10 62 Janeiro Feliz, 2005

Inverno4 e
primavera4 Primavera4 Verão John
5/03/2011 α - 20/04/2011α 7α 78 α Julho α Andermann,
20/04/2011 β - 8/06/2011β 8β 82 β Agosto β com pess.
¹ Animal mantido junto com um macho e mais uma fêmea durante todo o ano;
² Fêmea capturada em São Paulo e mantida em cativeiro sozinha por 20 dias. Um macho capturado no
Espírito Santo foi alocado junto com ela e 8 dias após ocorreu a cópula;
³ Fêmea mantida em cativeiro com o macho em menos de um mês;
4
Estação boreal;
α Primeira observação;
β Segunda observação do mesmo animal;
* 75 dias depois da postura um ovo foi descartado por se encontrar atrésico;
** 73 dias depois da postura dois ovos foram descartados por estarem atrésicos
 98

A reprodução de Spilotes pullatus mantidas em cativeiro no hemisfério norte, foi

realizada com sucesso quando se controlou as influências ambientais. Após um pouco da
diminuição natural da temperatura e do ciclo de luz durante os meses de dezembro e janeiro,
foi aumentada de forma artificialmente a temperatura, ciclo de luz, e umidade, para estimular
o acasalamento. A corte foi observada em 28 de fevereiro e a cópula de fato no dia cinco de
março (Figura 86). A ovulação foi observada após a cópula e a prenhez (Figura 87) teve um
período curto. Em 31 de março a fêmea fez a ecdise pré-postura (“pre-lay shed”) e os ovos
foram postos vinte dias depois, em abril (Figura 88). Logo após a postura o casal copulou
novamente. Em junho houve uma segunda postura (Figura 89). Os ovos das duas ninhadas
foram incubados a uma temperatura de 26ºC (Figura 90) e a eclosão ocorreu após, em média,
80 dias (Quadro 5 e Figuras 91, 92 e 93).

Figura 86 – Cópula de Spilotes

pullatus, ex situ de no hemisfério
norte

Legenda: Note o corpo da fêmea

distendido na região cloacal,
permitindo a visualização do
espaço entre as escamas, em razão
da introdução do hemipênis
intumescido. Foto: John
Andermann, 2011

Figura 87 - Prenhez de Spilotes

pullatus, ex situ no hemisfério
norte

Legenda: Note o corpo da

fêmea distendido no terço
caudal (em primeiro plano na
fotografia), permitindo a
visualização do espaço entre as
escamas, em razão dos ovos no
oviduto. Foto: John Andermann,
2011
 99

Figura 88 - Primeira postura durante a estação

reprodutiva ex situ de uma fêmea Spilotes pullatus no
hemisfério norte

Figura 90 - Incubação de ovos de duas ninhadas

da mesma fêmea de Spilotes pullatus

Foto: John Andermann, 2011

Figura 89 - Segunda postura durante a estação

reprodutiva ex situ de uma fêmea Spilotes pullatus no
hemisfério norte

Foto: John Andermann, 2011

Figura 92 - Filhote de Spilotes pullatus saindo

do ovo

Foto: John Andermann, 2011

Figura 90 - Eclosão de ovos de Spilotes

Foto: John Andermann, 2011

Foto: John Andermann, 2011

Figura 93 - Filhotes de Spilotes pullatus recém

nascidos em cativeiro no hemisfério norte

Foto: John Andermann, 2011

 100

4.22 PADRÃO DE ATIVIDADE

Existe uma diferença na frequência da atividade dos indivíduos adultos de Spilotes em

relação às quatro estações do ano (x² = 16,13; gl= 3; p= 0,001). Os adultos são mais ativos no
início do ano, durante o verão e outono. Assim como os adultos, a atividade dos indivíduos
juvenis se concentra principalmente no verão e outono, tendo o pico de atividade no verão (x²
= 14,04; gl= 3; p= 0,003) (Figura 94).

Figura 94 - Distribuição ao longo do ano de Spilotes pullatus capturadas na

região sudeste do Brasil, mostrando a atividade padrão da espécie
Número de Animais

Legenda: Caixas brancas representam os adultos e caixas coloridas representam

os juvenis. Meses entre outubro e março compreendem a estação das chuvas e os
meses entre abril e setembro, estação da seca. Adultos n= 269 e juvenis n= 23

4.22.1 Padrão de atividade alimentar

A atividade de forrageio de Spilotes pullatus machos é constante ao longo das estações

(x²= 0,009; gl= 1; A= -0,46; p= 0,925) não havendo uma tendência para que os machos se
alimentem mais em determinada estação do ano (Figura 95)
Durante todas as estações, a proporção de machos com conteúdo alimentar no sistema
digestório é menor do que a de machos sem conteúdo alimentar (Figura 95).
 101
Figura 95 - Proporção de machos de Spilotes pullatus com conteúdo alimentar no
sistema digestório capturados na região sudeste do Brasil ao longo das estações

Porcentagem de Animais

Legenda: Porção cheia da coluna representa a porcentagem de animais com conteúdo

alimentar e a porção vazia representa a porcentagem de animais sem conteúdo.
Número de indivíduos da estação no topo da coluna. Primavera e verão compreendem
a estação das chuvas e outono e inverno, estação da seca. n= 71

As fêmeas dessa espécie se alimentam mais no verão e existe uma tendência

decrescente, a medida que as estações vão passando, o forrageio das fêmeas diminui (x²=8,93;
gl= 1; A= -9,75 ; p= 0,003), havendo uma tendência para que na primavera as fêmeas
diminuem ao máximo a atividade alimentar (Figura 96). Oito fêmeas com folículos pré-
ovulatórios ou ovos no sistema reprodutor tiveram seu sistema digestório analisado e destas
apenas uma apresentava conteúdo alimentar.

Figura 96 - Proporção de fêmeas de Spilotes pullatus com conteúdo alimentar no

sistema digestório capturados na região sudeste do Brasil ao longo das estações
Porcentagem de Animais

Legenda: Porção cheia da coluna representa a porcentagem de animais com conteúdo

alimentar e a porção vazia representa a porcentagem de animais sem conteúdo.
Número de indivíduos da estação no topo da coluna. Primavera e verão compreendem
a estação das chuvas e outono e inverno, estação da seca. n= 32
 102

Durante o verão é possível encontrar mais de 60% das fêmeas portando algum
conteúdo alimentar no estômago ou intestino, porcentagem essa maior do que a dos machos
(compare as Figuras 95 e 96).

4.23 DIMORFISMO SEXUAL

Os machos da espécie Spilotes pullatus apresentam um CRC médio de 1.481,19mm (±

171,36), as fêmeas apresentam um CRC médio de 1.413,26mm (± 172,27), o teste estatístico
aponta que não existe um dimorfismo sexual de tamanho corporal nessa espécie (F= 0,126;
p= 0,722; n=52 fêmeas e 112 machos). Para o cálculo de Índice de Dimorfismo Sexual as
fêmeas apresentam-se menores do que os machos (SSD= -0,032).
Em relação à cauda dos dois gêneros observa-se dimorfismo em tamanho (F= 5,959;
p= 0,015; n= 52 fêmeas e 112 machos), sendo os machos portadores de caudas mais longas.
Os machos possuem a cauda com um comprimento médio de 486,73mm (± 65,51) e as
fêmeas um comprimento médio de 453,65mm (± 49,83).
 104

“Diz a lenda que uma índia tapuia pariu um casal de

gêmeos na forma de duas serpentes escuras. A índia os
batizou de Honorato e de Maria. Percebendo a
impossibilidade de viverem na terra entre humanos, ela
então os lançou no rio. As duas serpentes criaram-se nas
profundezas do Rio Amazonas. O povo chamava-as de
Cobra-Norato e Maria-CanInana. Elas tInham índoles bem
diferentes: Cobra-Norato era forte, bom e dadivoso em suas
ações; Maria-CanInana, ao contrário, violenta e má,
alagava embarcações, matava náufragos e feria animais
dentro da água. Cobra-Norato, de vez em quando,
transformava-se na imagem de um homem de terno branco,
que ajudava na colheita de frutas, dançava com as moças e
agradava os velhos. Aborrecido de tanto ver Maria-
CanInana promovendo Incontáveis atos de maldade, ele a
matou e passou a viver isolado pelos rios e igarapés, mas
sempre praticando boas ações [..]”.
(Cobra-Norato e Maria-Caninana - Lenda indígena na
região amazônica)
 105

5 DISCUSSÃO

Para se avaliar o ciclo reprodutivo de uma espécie é preciso saber quais indivíduos
estão sexualmente maduros. Para isso é essencial que a amostra não seja constituída de
indivíduos imaturos que inviabilizariam a descrição da gametogênese. O menor macho de
Spilotes pullatus analisado apresentava 1.150mm de comprimento rostro-cloacal (CRC), e
estava em seu primeiro ciclo espermatogênico. Não foi analisado nenhum macho menor na
amostra, portanto é possível que exista machos que entrem em seu primeiro ciclo
espermatogênico com o CRC um pouco menor do que o que foi analisado. A menor fêmea
avaliada possui 1.280mm de CRC, e a exemplo dos machos também se encontrava madura, e
em fase final do ciclo reprodutivo, já apresentando ovos nos ovidutos. Como essa fêmea
encontra-se em fase final do ciclo, é bem provável que ela tenha atingido a maturidade sexual
com um CRC um pouco menor. Portanto, caninanas de ambos os sexos parece atingirem a
maturidade sexual por volta dos 1.000mm de comprimento rostro-cloacal. No entanto, a
maturidade sexual determinada através do comprimento do animal não parece ser muito
fidedigna em caninanas. Alguns machos de Spilotes possuem um comprimento rostro-cloacal
consideravelmente grande (e. g. 1.500mm) e ainda assim podem estar imaturos, o que
demonstra a importância de análises histológicas para se caracterizar o indivíduo como
maduro ou imaturo.
Os machos maduros de Squamata apresentam um aumento do comprimento e massa
dos testículos durante a fase ativa das gônadas devido a grande atividade espermatogênica
nesse período (SCHUETT et al., 2002; KROMER, et al., 2004). Os machos de Spilotes
pullatus que habitam a região sudeste do Brasil apresentam um aumento do volume desses
órgãos durante o verão, principalmente no final da estação. A atividade de divisão celular
iniciada no verão faz com que ao final dessa estação o epitélio germinativo encontre-se com
grande número de células. Esse evento reflete no volume testicular, que durante esse período
encontra-se maior. No final do verão e durante o outono começa a espermiogênese e esse
fenômeno leva ao aumento da espessura do epitélio seminífero, uma vez que varias linhagens
de células germinativas compõem o epitélio nessa fase. No inverno o epitélio seminífero
finaliza o ciclo, os últimos espermatozóides são formados e então cessa a produção de
gametas. Os testículos permanecem inativos até o final da primavera. Quando se inicia outro
verão, já é possível observar a multiplicação de espermatogônias novamente, iniciando um
novo ciclo. Este tipo de produção de gameta onde o individuo possui um período do ano de
 106

quiescência reprodutiva é classificado, de acordo com Mathies (2011), como sendo cíclica
descontínua. De acordo com o mesmo trabalho, quando existe uma sincronia do ciclo da
população, ou seja, o período de produção de gametas e de quiescência reprodutiva de todos
os indivíduos da população ocorrendo no mesmo período, a reprodução da população pode ser
classificada como sazonal. Em se tratando de machos de Spilotes, existe uma sincronia da
população em relação à atividade testicular, que ocorre no verão e outono, e uma sincronia no
período de quiescência reprodutiva, compreendendo o inverno e a primavera. O que classifica
a reprodução desse colubrídeo como sendo, além de cíclica descontínua, sazonal.
Há um tipo de anomalia testícular que não é incomum encontrar em alguns espécimes
de Spilotes. Alguns machos possuem um dos testículos com um pequeno lobo, esse lobo
compartilha da mesma túnica albugínea do testículo, e por isso se trata de um testículo
lobulado. Outra anomalia parecida e um pouco mais incomum é existência de uma massa
testicular próximo ao testículo, mas sem ligação direta com o órgão, essa massa testicular
possui sua própria túnica albugínea, portanto sugere-se que não seja um lobo do órgão, e sim
uma estrutura individual. Essa massa testicular, bem como o lobo, é formada de tecido
testicular funcional, apresentam o ciclo de produção de gametas exatamente igual ao ciclo
testicular do indivíduo. É comum observar também nos rins de machos uma massa de tecido
sem ligação direta com o órgão. Fox (1965) descreve os dois testículos de duas espécies de
Leptotyphlops e Typhlops, como sendo normalmente lobulados em todos os espécimes, sendo
encontrado de quatro a seis lobos, e até possuindo lobos com espaçamento entre eles. Ele
considerou os testículos lobulados mesmo quando essa massa continha sua própria túnica
albugínea, pois, segundo ele, como eles dividem um único epidídimo isso os torna um único
órgão. Werner e Drook (1967) observaram o mesmo fenômeno também em Leptotyphlops,
mas consideraram o testículo como tendo varias partes ou vários corpos e não como lobulado.
Nenhum dos autores cita a presença desse fenômeno em tecido renal.
Embora a produção de gametas em caninanas ocorra apenas em um determinado
período do ano, como foi discutido, é possível encontrar espermatozóides nos ductos
deferentes das Spilotes ao longo de todo o ano. Os espermatozóides liberados no lúmen dos
túbulos seminíferos, durante a estação de espermatogênese, são encaminhados para o
epidídimo através dos túbulos eferentes e seguem para o ducto deferente onde permanecem
estocados. O processo de estocagem de esperma é mais estudado em fêmeas (FOX, 1956;
SCHUETT, 1992), mas sabe-se que também ocorre em machos (SHINE, 1977a; SAINT-
GIRONS, 1982; CLESSON et al., 2002; ALMEIDA-SANTOS et al., 2004). Além da função
de estocagem de esperma, estudos recentes mostram atividade secretora do ducto deferente
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em viperídeo (SIEGEL et al., 2009) e sugerem que também ocorra em colubrídeos

(TRAUTH; SEVER, 2011), essa ação secretora pode ser o que possibilita a estocagem no
ducto. Almeida-Santos et al. (2004) observa ductos convolutos em viperídeos e registra que
esse formato aumenta a área do canal o que permite a estocagem de um maior volume de
esperma. O ducto deferente das Spilotes pode apresentar-se apenas sinuoso ou ainda
completamente convoluto. Os animais imaturos apresentam sempre os ductos com formato
sinuoso, já os animais maduros em sua maioria apresentam os ductos convolutos, o que
realmente aumenta a área de estocagem, mas é possível encontrar animais adultos maduros
estocando espermatozóides e com ductos apenas sinuosos. Nesse ultimo caso, quando
observados, esses animais são encontrados nas estações logo após a época de cópula. É
possível que animais que tiveram várias parceiras durante a estação de acasalamento tenham
utilizado um maior volume de gametas e por isso apresentem os ductos sinuosos embora
ainda estoquem um pouco de espermatozóides, isso demonstra que os gametas não são
totalmente esgotados dos ductos durante a estação reprodutiva. Esse padrão de machos
maduros que após a época de cópula apresentam ductos sinuosos não corresponde a maioria.
Comumente o que se observa são ductos convolutos, desta forma provavelmente machos
podem estocar esperma durante todo o ano, independente dos ductos deferentes estarem-se
convolutos ou apenas sinuosos.
Além dos testículos existe outro órgão que produz uma secreção envolvida com a
reprodução, o rim. Por isso o estudo desse órgão, em especial o segmento sexual renal, deve
ser relacionado com os demais componentes do ciclo reprodutivo (FOX, 1977; SEVER et al.,
2002; SEVER et al., 2007). Não se observa mudanças macroscópicas no tamanho dos rins,
das caninanas, em função da atividade do segmento sexual renal. Esse padrão é observado na
maioria das serpentes, embora algumas espécies possam mostrar uma variação macroscópica
do órgão (FOX, 1977; SEVER et al., 2007; ROJAS, 2009).
Além de análises macroscópicas dos rins, é importante observar, se o segmento sexual
renal apresenta uma hipertrofia sazonal, e antes disso, deve-se verificar se essa estrutura, o
segmento sexual renal, apresenta uma correlação com o comprimento do animal. O segmento
sexual renal das espécies estudadas por Aldridge et al. (2011) não apresentou correlação com
o comprimento do animal. Em Spilotes pullatus tanto o diâmetro como a espessura do epitélio
do segmento sexual renal dos machos apresenta uma correlação com o comprimento do
animal, existe um crescimento alométrico. A relação do tamanho do corpo com o diâmetro e
espessura do epitélio do segmento sexual renal também foi observada por Mathies et al.
(2010) em Boiga irregularis. Esses autores relatam que o segmento sexual renal aumenta em
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relação ao crescimento do animal até que os animais atinjam cerca de 1.300 mm de

comprimento, e então, nesse período, o segmento atinge a maturação.
Embora machos de caninana não apresentem mudanças renais macroscópicas, quando
se trata de mudanças histológicas, o segmento sexual renal de Spilotes mostra uma hipertrofia
sazonal. O diâmetro dessa estrutura encontra-se maior durante o inverno, mas não ocorre uma
regressão total durante as outras estações do ano. Exatamente como observado para a maioria
das serpentes (BONS; SAINT-GIRONS, 1962; FOX, 1977; ALDRIDGE; DUVALL, 2002;
ALDRIDGE et al., 2009). Já em machos adultos, de lagartos e anfisbenídeos, durante a fase
de quiescência do segmento sexual renal, ocorre uma regressão total, o que torna difícil de
diferenciar a porção do segmento dos outros túbulos uriníferos (FOX, 1977; SEVER et al.,
2002). Segundo Krohmer et al. (2009), o segmento sexual renal possui desenvolvimento
ontogenético. E é o que se observa em machos imaturos de Spilotes, o segmento sexual renal
não é desenvolvido nesses indivíduos e por esse motivo é difícil de ser observado. O néfron
das fêmeas (maduras ou imaturas) se assemelha ao dos machos imaturos, uma vez que as
femêas não apresentaram nenhuma porção renal hipertrofiada em função do ciclo reprodutivo.
O segmento sexual renal não é mesmo comum em fêmeas, mas pode ser encontrado
desenvolvido no gênero feminino em pelo menos uma espécie de lagarto, ScIncella laterale
(SEVER; HOPKINS, 2005).
O segmento sexual renal é andrógeno dependente (KROHMER et al., 2004) e na
maioria das espécies de serpentes a hipertrofia do segmento corresponde à estação de
acasalamento (ALDRIDGE et al., 2009). Em machos de caninana, essa hipertrofia é
observada no inverno e realmente corresponde a estação de cópula dessa espécie, e ainda
pode-se observar que durante a estação seguinte, primavera, encontra-se uma maior variação
individual no diâmetro do segmento sexual renal dos machos, alguns com o segmento
hipertrofiado e outros hipotrofiado. Esse evento provavelmente esteja associado a animais
que copularam e animais que não copularam. Os machos que acasalaram no inverno
provavelmente são os que apresentam o segmento sexual renal já hipotrofiado na estação
seguinte (primavera), uma vez que o produto (secreção) dos rins foi utilizado durante a
cópula, enquanto que os machos que apresentam esse segmento ainda hipertrofiado na
primavera, provavelmente não acasalaram no inverno e por não utilizarem o produto do
segmento sexual renal, ainda exista essa hipertrofia.
O período de acasalamento das caninanas compreende principalmente o final do
inverno e no início da primavera ainda se observa algumas cópulas. Embora, In situ, a estação
de cópula das Spilotes seja o período final do inverno, animais mantidos em cativeiro ao
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longo do ano podem apresentar a estação de cópula prematura, ocorrendo no final do outono.
Isso pode estar relacionado à facilidade de alimentação e encontro do parceiro nessas
condições. Anderson (1965) relata um comportamento de corte em Nerodia sipedon fora da
época de acasalamento da espécie. Segundo Aldridge et al. (2009), pode-se observar
comportamentos de corte fora da estação normal de cópula e não necessariamente refletir um
período normal de acasalamento. Embora o observado ex situ em Spilotes pullatus tenha
ocorrido de fato cópula, e não apenas corte. Dessa forma, o inverno parece ser a estação de
cópula das Spilotes independentemente da região onde elas habitam. Caninanas mantidas em
cativeiro no hemisfério norte apresentaram a estação de acasalamento nos meses de março e
abril o que corresponde ao final do inverno e início de primavera boreal. A ovipostura ocorre
nos meses de abril e junho, primavera boreal. Embora os meses em que se observaram os
eventos reprodutivos não correspondam aos meses observados nos animais do hemisfério sul,
as estações em que os eventos ocorrem são as mesmas correspondentes as estações austrais. É
importante ressaltar que devido ao eixo de rotação da Terra ser inclinado, o hemisfério norte e
sul encontra-se em posições diferentes em relação ao Sol, o que faz com que as estações
sejam inversas nos hemisférios (MOURÃO, 1998). A inclinação no eixo de rotação terrestre
garante que, em determinadas épocas do ano, um dos hemisférios sempre recebe mais luz
solar durante o período de rotação de aproximadamente 24 horas, enquanto que no outro,
ocorre justamente o inverso (LANGHI; NARDI, 2007). As influências estacionais ambientais
provavelmente sejam os maiores fatores relacionados à estação de cópula das Spilotes. Por
esse motivo a cópula é observada durante o final do inverno, independente dos meses do ano,
seja inverno austral (hemisfério sul) ou boreal (hemisfério norte).
Em Thamnophis a exposição a baixas temperaturas e a períodos de escuridão é
essencial para o desenvolvimento da receptividade sexual (BONA-GALO; LICTH, 1983).
Embora o estudo com duração de quatro anos realizado por Whittier et al. (1987a), tenha
mostrado que no primeiro ano a temperatura e o fotoperíodo teve influência no acasalamento
dessa mesma espécie, já nos anos seguinte apenas a temperatura influenciou a cópula. Eles
concluíram assim como Aleksiuk e Gregory (1974), que a estação de acasalamento é
controlada apenas pela temperatura e não pelo fotoperíodo. Assim, mais estudos, envolvendo
a inter-relação entre ciclos reprodutivos e o fotoperíodo, poderiam ser realizados.
Durante a cópula em serpentes o macho insere o hemipênis na cloaca da fêmea.
Embora em algumas espécies a bolsa (vagina) tem formato compatível com a inserção do
hemipênis (LUDWING; RAHN, 1943; ALMEIDA-SANTOS, 2005), e tem sido proposto que
o órgão copulatório seja introduzido na bolsa durante a cópula (ALDRIDGE, 1992). O
 110

mesmo não foi observado para Spilotes, o encaixe do hemipênis na bolsa da fêmea não parece
ser possível. A bolsa é marcadamente bilobada diferentemente dos hemipênes que são únicos
(simples), não parecendo ser compatíveis de encaixe. A morfologia do hemipênis dos machos
sugere que a introdução desse órgão ocorra apenas a nível cloacal. Uma vez que a cloaca da
fêmea é longa e seria possível abrigar perfeitamente a forma do hemipênis. Provavelmente o
sêmen é depositado na abertura de cada lobo da bolsa, e a função dessa estrutura seja a de
receber o grande volume de sêmen depositado pelo macho durante a cópula para então aos
poucos ser encaminhado a cada oviduto.
Outros trabalhos propõem que a inserção do hemipênis ocorra apenas a nível cloacal.
Pope (1941) descreve o hemipênis de Liophis como sendo único e tendo um perfeito encaixe
com a cloaca longa da fêmea. Blackburn (1998) sugere que, em Squamata, comumente o
hemipênis é restrito à cloaca.
A cópula em serpentes pode ter um período longo, durando até 28 horas
(HAMMERSON, 1978; ANTONIO, 1980). Em Spilotes pullatus dura em média três horas.
Esse longo período de cópula em serpentes parece estar envolvido com o mecanismo de
ereção do hemipênis, que em serpentes, foi recentemente explicado. O relaxamento do corpo
cavernoso do hemipênis, de serpentes, se dá pelo mesmo mecanismo observado em outros
vertebrados. Uma potente neurotoxina que bloqueia os potenciais de ação nos nervos é
envolvida no processo, a tetrodoxina. Essa neurotoxina liga-se aos poros dos canais de sódio,
existentes nas membranas das células nervosas, levando ao relaxamento do corpo cavernoso
(ver CAPEL et al., 2011). Dessa forma, a longa duração da cópula em serpentes, parece estar
envolvida com a descoberta da presença de um canal de sódio resistente a tetrodoxina, no
corpo cavernoso dos hemipênes desse taxon. Esse canal de sódio diferenciado, resistente a
tetrodoxina, pode ser responsável pela resposta lenta do músculo liso após a estimulação do
nervo, e parece explicar a duração longa da cópula em serpentes (para detalhes ver CAPEL,
et al., 2011).
Antes da cópula, em Spilotes, os machos cortejam as fêmeas. Em animais mantidos em
cativeiro observa-se que o cortejo começa ocorrendo seis dias antes de a cópula acontecer. Há
muito tempo tem se observado uma longa duração de corte e cópula em serpentes. Ruthven
(1912) observou o comportamento de corte de cinco machos em uma fêmea de Thamnophis
em cativeiro. Este autor registrou que a fêmea foi cortejada por todos os machos durante cinco
dias antes da cópula, que teve a duração de duas horas e quinze minutos. Fêmeas que são
atrativas e não receptivas aos machos tem sido observadas por outros autores (e.g.
WHITTIER; TOKARZ, 1992; ALDRIDGE et al., 2005). Esse período longo de corte
 111

observado em Spilotes bem como em outras serpentes ex sito, onde se observa fêmeas
atrativas aos machos, mas não receptivas, provavelmente compreende o período de proestro
observados em espécies de mamíferos. O proestro é a fase que antecede o estro no ciclo estral
dos mamíferos, essa fase é caracterizada, assim como o estro, por altos níveis de estrogênio.
No entanto, diferente do estro, fase em que as fêmeas aceitam a cópula, durante o proestro as
fêmeas de mamíferos são atrativas para os machos, mas não são receptivas, e, não aceitam a
cópula (para detalhes ver HEAPE, 1900). A condição de cativeiro talvez facilite a observação
dessa fase de proestro em serpentes, uma vez que as fêmeas ex situ, mantidas juntamente com
os machos em uma área limitada durante todo o período, não tem como escaparem da corte
dos machos na nesta fase, já na natureza essas fêmeas em proestro, que estão atrativas, mas
não receptivas aos machos, são podem se esquivar da corte.
O comportamento reprodutivo em serpentes envolve a corte, cópula, e em algumas
espécies, combate entre os machos (CARPENTER, 1977). Das 2.700 espécies de serpentes
somente para 6% tem se registrado combate entre machos (SHUETT et al., 2001). Durante o
final da época de cópula (início da primavera) foi observado combate entre machos de
caninanas, e em dois dos três relatos havia uma fêmea por perto. O ritual de combate das
Spilotes parece consistir em atingir com a cabeça uma posição superior à cabeça do oponente,
mostrando ser maior e superior ao adversário, o que provavelmente impressionaria a fêmea.
Durante o ritual os machos se entrelaçam, realizando uma torção entre seus corpos. O
entrelaçamento dos corpos parece ser conseqüência da tentativa de alcançar o objetivo do
combate. É possível perceber que ao entrelaçar o concorrente o macho consegue segurar o
oponente e encurtar o corpo do mesmo de forma que ele não possa ter a cabeça em uma
posição superior a sua, o que leva o macho, que está em desvantagem, muitas vezes recuar.
Dessa forma, desfazendo, em parte, o entrelaçamento, ele aumenta a área livre do corpo. Com
o corpo esticado (e não entrelaçado), ele aumenta o alcance e consegue sobrepor sua cabeça a
cabeça do oponente. Esse objetivo de manter a cabeça superior pode ser uma tentativa de se
mostrar um macho maior. Schuett (1997) demonstrou que o tamanho dos machos é
importante para o sucesso no combate e prioridade para o acasalamento. Carpenter (1977)
descreve o combate para colubrídeos como sendo praticamente horizontal com os animais
elevando, raramente, apenas a cabeça e parte do pescoço à cima do chão, com exceção de
algumas espécies do velho mundo como Elaphe longissima e Ptyas mucosa que levantam a
região cranial do corpo e tenta força a cabeça do oponente para baixo. Almeida-Santos e
Marques (2002) demonstram que Chironius não se enquadra nesse padrão geral descrito para
colubrídeos por Carpenter (1977), segundo os autores, a espécie apresenta um ritual de
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combate em que os machos tendem a manter a porção cranial do corpo elevado na vertical.
Essa postura de elevação da porção cranial do corpo é típica de viperídeos e nota-se, além da
posição vertical, uma tentativa de empurrar a cabeça do oponente para baixo (CARPENTER,
1977). As espécies de colubrídeo citadas por Carpenter (1977) e a estudada por Almeida-
Santos e Marques (2002), assim como Spilotes pullatus, são espécies semi-arborícolas, o que
sugere que os colubrídeos que utilizem esse substrato apresentem um ritual de combate
adotando a elevação da porção cranial do corpo, semelhante aos viperídeos, e não de forma
horizontal como outros colubrídeos. Embora haja uma semelhança na postura do ritual de
combate de Spilotes com o dos viperídeos, o combate é completamente diferente. Em
viperídeos, como citado, observa-se os machos tentando empurrar a cabeça do oponente
contra o chão (CARPENTER, 1977), o que leva a acreditar que o objetivo da competição é
conter à força a cabeça do rival, já em caninanas o objetivo do combate parece ser manter a
cabeça em altura superior a do oponente, para se mostrar maior. O combate em Spilotes tem
duração aproximada de uma hora, apesar do longo tempo do ritual, o combate é inofensivo
para os participantes, não resulta em qualquer tipo de prejuízo físico, além do gasto energético
para os machos envolvidos.
Em dois dos casos de combate observados, havia três animais, dois dos quais
participavam do ritual e ao final do combate, o provável vencedor copulou com o terceiro
animal. O que leva a acreditar, que o motivo do combate foi o acesso a fêmea que estava nas
cercanias. O comportamento de combate em serpentes normalmente ocorre durante a estação
de acasalamento e principalmente relacionado à cópula (CAPULA; LUISELLI, 1997;
SCHUETT et al., 2001; ALMEIDA-SANTOS; MARQUES, 2002), como nesses dois relatos
observados em caninanas. No entanto, uma observação de combate entre machos de Spilotes
ocorreu na primavera, no final da estação, o que não corresponde mais a época de cópula da
espécie. Assim, o motivo inicial para o combate, pode ser alguma forma de dominância ou
territorialismo (MARQUES et al., 2009). Nesse caso só havia dois indivíduos e os mesmos
estavam combatendo, algumas vezes os machos utilizavam a cauda na tentativa de conter o
oponente. Nesse relato foi observado exposição do hemipênis de um dos animais. Almeida-
Santos et al., (1998) também observou em Micrurus frontalis um comportamento agonístico.
Embora comportamento homossexual ocorra em serpentes, nem sempre essa conduta pode ser
considerada um caso desse tipo de comportamento. Em alguns casos esse procedimento pode
estar relacionado à interações de subordinação e dominância (TRYON; MURPHY, 1982). Em
caninanas, parece que a ação de expor o hemipênis, durante o combate, não se trata de
comportamento homossexual ou interações de subordinação e dominância, como observados
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por Tryon e Murphy (1982). A exposição do órgão copulatório com tentativa de introduzi-lo
no outro macho, parece ter sido uma estratégia de contenção, com o objetivo de prender o
corpo do rival impedindo que ele pudesse se locomover a frente, e com isso ganhar
comprimento, para alcançar com sua cabeça a posição mais elevada, mostrando ser maior e
superior. A utilização do hemipênis, portanto, parece ter tido a mesma função da utilização da
cauda, a de contenção. Se o macho conseguisse introduzir o órgão copulatório no outro e o
intumescer, a contenção seria bem mais eficiente, uma vez que a cauda desliza com facilidade
e o hemipênis intumescido na cloaca manteria o oponente preso.
O combate entre machos normalmente está presente nas espécies que apresentam
dimorfismo sexual de tamanho, sendo os machos maiores do que as fêmeas (SHINE, 1994).
Spilotes não apresenta dimorfismo sexual de tamanho, ambos, machos e fêmeas, apresentam
um comprimento (CRC) semelhante. No entanto, quando analisados por meio do cálculo de
Índice de Dimorfismo Sexual, o resultado mostra machos maiores do que fêmeas. Segundo
Marques e Muriel (2007) a maioria dos trabalhos tem mostrado que em colubrídeos
neotropicais as fêmeas são maiores do que os machos (e. g. FOWLER; SALOMÃO, 1994;
MARQUES, 1996; OLIVEIRA, 2001; PIZZATTO; MARQUES, 2002), mas na subfamília
Colubrinae isso parece não ser o padrão (e. g. SHINE, 1994).
Como discutido anteriormente, a gametogênese das Spilotes machos ocorre no verão e
outono e a cópula em final de inverno. Sendo assim, os machos ao acasalarem estão com os
testículos inativos, os espermatozóides transmitidos para o trato reprodutivo da fêmea são
gametas que se encontram estocados no ducto deferente. A gametogênese das caninanas
fêmeas tem início no outono, a época em que a espermatogênese nos machos está sendo
finalizada é exatamente o período em que os folículos ovarianos das fêmeas começam a
receber vitelo. No inverno o tamanho dos folículos aumenta consideravelmente, o que
coincide com a estação de acasalamento da espécie. Blanchard e Blanchard (1941) discutem
que a inseminação estimulou a vitelogênese na espécie estudada por eles (Thamnophis s.
sirtalis). Bona-Gallo e Licht (1983) estudaram a influência da temperatura e da inseminação
na iniciação da vitelogênese em outra subespécie de Thamnophis sirtalis e perceberam que
apenas as fêmeas que haviam acasalado iniciaram a vitelogênese. Os autores concluíram que a
inseminação parece ser um pré-requisito para a iniciação da vitelogênese. Mendonça e Crews,
(1990) também afirmam que o acasalamento induz a recrudescência ovariana em
Thamnophis. Em Spilotes, embora a estação de acasalamento coincida com o aumento dos
folículos, o estímulo da inseminação não parece iniciar a vitelogênese. De cinco fêmeas
analisadas histologicamente que continham folículos pré-ovulatórios, três haviam sido
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inseminadas e duas não apresentavam espermatozóides no sistema reprodutor. Isso indica que
mesmo fêmeas que não foram inseminadas iniciam a vitelogênese e os folículos chegam a um
tamanho considerável, exatamente como em fêmeas inseminadas. Uma fêmea sacrificada
durante a cópula foi necropsiada e já apresentava folículos pré-ovulatórios nos ovários, o que
sugere que a inseminação não induz o inicio da vitelogênese nas Spilotes, mas sim que o estro
das fêmeas corresponde à fase final do ciclo ovariano. E, portanto, fêmeas com folículos pré-
ovulatórios, coincidentemente, encontram-se em estro e são atrativas e receptivas aos machos.
Whittier e Crews (1986) e Whittier et al. (1987b) afirmam que a corte e o acasalamento não
foi requisito para o inicio da vitelogênese em Thamnophis estudadas por eles (mesma espécie
estudada pelos autores citados a cima). Aldridge et al. (2009) propõem uma hipótese
alternativa para esses achados, sugerindo, que apenas fêmeas em inicio de vitelogênese são
atrativas para os machos e receptivas à copula. Essa alternativa proposta por Aldridge et al.
(2009) pode fazer sentido, mas talvez não exista uma ligação direta entre a vitelogênese e
fêmeas receptivas, como ele relaciona. Em Spilotes as fêmeas receptivas são as que
apresentam o estágio final da vitelogênese, e se em Thamnophis o que se observa são fêmeas
receptivas no início da vitelogênese, pode-se simplesmente concluir que as espécies de
serpentes apresentam o estro em diferentes períodos, e não parece ser a vitelogênese que
influencia o estro nessas fêmeas, bem como não parece ser a cópula que influencia o início da
vitelogênese.
Sugere-se, que todas as fêmeas maduras sexualmente de Spilotes pullatus iniciem o
desenvolvimento folicular e desenvolvam folículos pré-ovulatórios durante a estação
reprodutiva (inverno), pois todas as fêmeas no final de inverno apresentam os folículos pré-
ovulatórios. Na primavera algumas fêmeas apresentam os ovos nos ovidutos, as que não
apresentam ovos, são fêmeas que possuem folículo em estágio inicial (vitelogênese primária)
e apresenta o oviduto distendido e/ou cicatriz de ovulação nos ovários, o que indica que essas
fêmeas ovularam e fizeram ovipostura durante a estação. Todas essas fêmeas da população
ciclando no mesmo período permite classificar o ciclo das caninanas fêmeas como sazonal de
acordo com a classificação de Mathies (2011), e ainda sugere que Spilotes possui um ciclo
anual. Existem algumas fêmeas na primavera que não apresentam nem ovos nem sinais de que
fizeram ovipostura, e ainda apresentam folículos grandes na primavera, mas os folículos são
menores do que os das fêmeas com folículos pré-ovulatórios no final do inverno. Isso pode
indicar que essas fêmeas, por não ovularem no inverno, podem ter entrado em um estágio de
involução folicular, ou seja, esses folículos seriam absorvidos pelo organismo da fêmea, e por
isso essas fêmeas apresentam folículos intermediários entre pré-ovulatório e primários. Dessa
 115

forma, sugere-se que em Spilotes a cópula seja responsável pela indução da ovulação nas
fêmeas, e que, portanto as caninanas que não copularam no final do inverno teriam seus
folículos absorvidos durante a primavera. Isso caracterizaria as caninanas, como animais de
ovulação reflexa.
É bem conhecido para varias espécies de mamíferos (e. g. gatos, ferrets, ursos, lhamas
e coellhos) que a cópula é o estímulo primordial para que ocorra a ovulação, o que é chamado
de ovulação reflexa (para revisão, ver KAUFFMAN; RISSMAN, 2006). Esse fenômeno é
pouco estudado em répteis, foi sugerido na espécie de serpente Boiga irregularis por Mathies
et al., (2004) e demonstrado na espécie de quelônio Caretta caretta por Manire et al., (2008).
Em espécies com ovulação reflexa, vários estímulos são importantes para que ocorra a
ovulação, mas o principal é o estímulo da vagina e da cérvix durante o coito (KAUFFMAN;
RISSMAN, 2006).
Os hemipênes de caninanas possuem numerosos espinhos, principalmente na porção
média do órgão. Esses espinhos nos hemipênes podem ser formados de uma matriz de
colágeno altamente calcificada, como o observado em Crotalus (CAPEL et al., 2011). Talvez
a presença de espinhos no corpo dos hemipênes de Spilotes possua uma função estimulatória a
nível cloacal para induzir a ovulação na fêmea. Em algumas espécies de mamíferos em que as
fêmeas possuem ovulação reflexa, uma das funções que tem sido proposta para os espinhos
penianos dos machos é a de estímulo para ovulação (e.g. ZARROW; CLARK, 1968). Nesse
caso, os espinhos dos hemipênes das Spilotes pode não ter apenas a função de ancoragem do
hemipênis na cloaca da fêmea durante a cópula, como sugerido por Pope (1941) e Ludwig e
Rahn (1943). O hemipênis é introduzido em uma condição de meio intumescido e depois de
introduzido ocorre a intumescência completa do órgão (EDGREN, 1953). Os machos de
caninana possuem um hemipênis robusto e com um diâmetro grande, o próprio órgão
intumescido causa uma dilatação na região da cloaca da fêmea de Spilotes como o observado
também em por Edgren (1953) em Heterodon platyrhIno. Essa própria dilatação, por si só,
provavelmente cause um atrito no interior da cloaca da fêmea, mantendo-o ancorado durante a
cópula. Portanto, conclui-se que os espinhos são úteis, porem, dispensáveis para está função.
Sugere-se que esses espinhos nos órgãos copulatórios de Spilotes tenham também uma função
estimulatória. Pope (1941) relata ainda que a parede interna da cloaca da fêmea, de espécies
cujo macho possui espinhos nos hemipênes, é espessa, e que a parede da cloaca de fêmeas, de
espécies em que os machos não possuem espinhos no órgão copulatório, é fina. Essa região da
cloaca em Spilotes pullatus apresenta-se realmente bem espessa e pode estar relacionada a
uma área rica em receptores que captariam os estímulos relacionados à ovulação reflexa.
 116

No momento da ovulação é preciso que os ovidutos já estejam preparados para a

produção dos ovos. A diferenciação e o crescimento das glândulas uterinas da casca do ovo
ocorrem durante o período de crescimento folicular e vitelogênese, antecedendo a ovulação
(GIRLING, 2002). As fêmeas de caninanas apresentam a hipertrofia das glândulas da casca
diretamente relacionada com a vitelogênese. Fêmeas com folículos pré-ovulatórios
apresentam as glândulas endometriais, presentes no oviduto médio, hipertrofiadas. Logo após
a ovulação, principalmente nas 24h subsequentes, as glândulas uterinas dos squamatas
ovíparos secretam as fibras protéicas que se depositam ao redor do ovo formando a casca
(PALMER et al., 1993). Uma vez que a cópula em caninanas ocorre quando os folículos
encontram-se pré-ovulatórios, é possível correlacionar a hipertrofia das glândulas ao período
de cópula das caninanas, assim como se relaciona a hipertrofia do segmento sexual renal do
macho ao período de cópula.
Outro tipo de glândula encontrada nos ovidutos de Spilotes pullatus, e que são
relacionadas com reprodução, são glândulas alveolares com ductos formados por células
ciliadas. Alguns trabalhos relatam que essas glândulas se comunicam com receptáculos
seminais ou túbulos de estocagem de espermatozóides (FOX, 1956; PERKINS; PALMER,
1996; ROJAS, 2009). Em Spilotes só foram observados os ductos ciliados e em nenhum
animal se observou espermatozóides nesse local. Como essa espécie apresenta fertilização
logo após a cópula essas glândulas podem ter a função de abrigarem os espermatozóides
apenas durante a ovulação. Como um abrigo, para que esses gametas não estejam no lúmen do
oviduto quando o primeiro folículo ovulado for em direção ao útero. Essa ação poderia
empurrar os espermatozóides para o oviduto médio. Uma vez que os espermatozóides
encontram-se nos ductos dessas glândulas, e não no lúmen, à medida que cada folículo passar
no infundíbulo em direção ao útero médio, esses gametas podem sair dos ductos e tentarem a
fecundação de todos os folículos. Talvez apenas essas glândulas sejam suficientes para esta
função, como essa espécie não necessita estocar os espermatozóides por um longo tempo,
pode ser que não haja a necessidade de grandes receptáculos.
Os folículos das caninanas que estão próximos de serem ovulados (pré-ovulatórios)
bem como os ovos possuem um formato esfereóide. Esses folículos possuem em média
41,10mm (± 4,67), e os ovos medem em média 53,97mm (± 8,06) de eixo maior. Os folículos
pré-ovulatórios estão dispostos alinhados nos ovários com uma leve inclinação em relação ao
plano horizontal do animal, de forma com que a porção caudal do folículo mais cranial
sobrepõe à região cranial do mais caudal. Essa disposição ocupa menos espaço dentro da
cavidade celomática das fêmeas, permitindo o desenvolvimento de um número maior de
 117

folículos, o que é importante para essa espécie, uma vez que a fecundidade é baixa. O
tamanho do ovo não é relacionado ao tamanho da fêmea, fêmeas menores podem apresentar
ovos de tamanhos maiores do que fêmeas maiores, embora a quantidade de ovos nesse caso
seja menor. Sugere-se que o tamanho dos ovos possui uma relação inversa a quantidade dos
mesmos. A média de ovos postos pelas caninanas é de 8,82 (± 1,81) ovos por postura.
Marques (1998) sugere que serpentes arborícolas apresentam menor fecundidade, bem como
serpentes ovíparas, o que talvez justifique a baixa fecundidade da Spilotes em relação ao
grande tamanho corporal das fêmeas.
A espécie possui uma baixa fecundidade, mas certas fêmeas podem compensar o baixo
nível de fecundidade produzindo mais de uma ninhada na mesma estação reprodutiva. Uma
fêmea mantida em cativeiro no hemisfério norte produziu uma primeira ninhada de sete
animais, logo após a ovipostura a fêmea apresentou estro (encontrava-se receptiva ao macho)
e permitiu a cópula. Posteriormente está fêmea realizou uma segunda postura de oito ovos. Os
quinze ovos foram fertilizados e eclodiram. Tryon e Murphy (1982) alegam que em condições
ótimas de cativeiro (ciclos naturais de fotoperíodo e temperatura) a produção de mais de uma
ninhada é completamente possível em certo número de espécies, e parece ser dependente de
disponibilidade de comida e também de machos no período certo do ano.
Uma das fêmeas de caninanas In situ, dissecada para as análises, apresentava folículos
pré-ovulatórios nos ovários juntamente com a porção caudal do oviduto distendido. Essa
região ovidutal distendida pode estar relacionada à postura recente realizada pela fêmea, uma
vez que o tamanho consideravelmente grande dos ovos de Spilotes causa uma distensão da
musculatura ovidutal. Pelo fato da fêmea ao mesmo tempo apresentar características de uma
fêmea pós-postura e apresentar folículos pré-ovulatórios nos ovários, pode-se concluir que
mesmo as fêmeas In situ de Spilotes pullatus podem apresentar mais de uma prenhez em uma
mesma estação de cópula. Análises histológicas do oviduto dessa fêmea mostram a presença
de espermatozóides na bolsa, indicando que a mesma havia copulado mesmo após uma
prenhez. Tal fato sugere que as fêmeas da espécie, que produzem uma segunda ninhada na
estação reprodutiva, apresentam estro após a ovipostura e são receptivas aos machos.
Para outras espécies da subfamília colubrinae já foram relatadas ocorrência de
ninhadas múltiplas (PINTO et al., 2010; TRYON, 1984). Assim como a Spilotes, essas
espécies parece apresentarem uma taxa de fertilidade baixa (o número de ovos relatados em
cada ovipostura é parecido com a média observada para Spilotes pullatus). Ninhadas múltiplas
podem ser comuns em espécies de colubrídeos. Essa estratégia parece estar associada à ampla
disponibilidade de comida e boas condições ambientais durante o ano (BROWN; SHINE,
 118

2002). Pinto e Marques (2010) mostram que embora a ocorrência de ninhadas múltiplas
possa indicar um padrão reprodutivo assazonal, foi possível observar a ocorrência de ninhadas
múltiplas nas duas espécies de colubrinae estudadas por eles e que apresentam reprodução
sazonal, e que, portanto, essa ninhada múltipla seria provavelmente observada somente
durante a estação chuvosa. O mesmo é observado nas Spilotes, fêmeas podem apresentar a
produção de mais de uma ninhada, mas durante apenas a estação reprodutiva.
Uma vez que a produção de ninhadas múltiplas pode ser comum em espécies de
colubrídeos (BROWN; SHINE, 2002), para diferenciar fêmeas que apresenta mais de um
estro (produzem mais de uma ninhada) apenas dentro de um período no ano das fêmeas que
apresenta mais de um estro ao longo de todo o ano (produzem ninhadas múltiplas ao longo de
todo o ano), propõem-se a classificação dos ciclos reprodutivos das serpentes em: “Ciclo
poliestral estacional”, o que indicaria que as fêmeas (poliestricas estacionais) podem
apresentar mais de um estro, desde que apenas dentro de uma estação de acasalamento
sazonal, produzindo mais de uma ninhada nesse período. Diferenciando das fêmeas que
possuem ninhadas múltiplas ao longo de todo o ano (reprodução assazonal) que poderiam ser
classificadas como poliestricas (“ciclo poliestral”). E ainda o termo, monoestrica utilizado
para as fêmeas que apresentem apenas um estro por estação de acasalamento (“ciclo
monoestral”) (a classificação sugerida aqui está sumarizada no Quadro 6).

Quadro 6 - Possível classificação de ciclos reprodutivos de serpentes em relação ao estro das fêmeas

Ciclo Reprodutivo

Quantidade de ninhadas (estro) Sazonal Contínuo

Uma ninhada (estro) Ciclo monoestral -

Mais de uma ninhada (estro) Ciclo poliestral estacional Ciclo poliestral

Brown e Shine (2002) relacionam a produção de mais de uma ninhada durante a

estação reprodutiva a disponibilidade de alimento ao longo do ano. Spilotes possui uma dieta
bem ampla, composta de pequenos mamíferos, aves, ovos e morcegos (MARTINS;
OLIVEIRA, 1998; BOOS, 2001), o que demonstra que a disponibilidade de alimento é
abundante para essa espécie.
 119

Analisando a atividade alimentar (forrageiro) da espécie, observamos que macho de

caninanas tendem caçar durante todo o ano, a alimentação é continua por mais que a atividade
diminua um pouco no outono e inverno. Quando se trata das fêmeas, essa atividade é
diferenciada. Elas tendem forragear principalmente no verão após a estação de oviposição
(primavera). Foi observada uma diminuição na frequência de forrageio com o decorrer das
estações (outono, inverno e primavera), sendo a primavera a estação onde praticamente não se
observa atividade de caça pelas fêmeas. Shine (1977b) relata que em espécies vivíparas a
diminuição da alimentação ocorre a partir do meio da prenhez devido à sobrecarga de peso
que a fêmea atinge em função do desenvolvimento da ninhada. Em caninanas essa diminuição
na alimentação ocorre antes da prenhez, durante a vitelogênese, uma vez que os folículos pré-
ovulatórios já apresentam um tamanho consideravelmente grande. À medida que os folículos
vão aumentando de tamanho na cavidade celomática da fêmea eles ocupam um maior volume,
durante o inverno e primavera as fêmeas apresentam os maiores folículos (folículos pré-
ovulatórios) e ovos, consequentemente o espaço interno na cavidade celomática diminui,
como o oviduto e os ovários são paralelos ao intestino, em fase final de ciclo reprodutivo
existe uma dificuldade de passagem de conteúdo alimentar nessa região, o que sugere ser um
dos motivos pelo qual as fêmeas diminuem a atividade alimentar durante esse período.
A caninana é um colubrídeo que caça de forma ativa, buscando sua presa em abrigos
ou ninhos, tanto no chão como em copas de árvores (MARQUES, 1998). Como essas fêmeas
encontram-se mais pesadas durante a fase final do ciclo, em virtude dos grandes folículos e
ovos na cavidade celomática, isso dificulta a locomoção o que leva a diminuição da caça de
forma ativa, sendo esse outro provável motivo pelo qual as fêmeas diminuem a atividade
alimentar durante essa fase.
Já após a estação de ovipostura, o número de fêmeas se alimentando é maior do que o
de machos, o que justifica, uma vez que as fêmeas passaram um período sem se alimentarem
e a demanda de energia é maior do que a dos machos que se alimentam continuamente.
Embora a maioria das fêmeas tende a não se alimentar durante a fase final do ciclo
reprodutivo, isso não representa uma regra, existem fêmeas In situ que mesmo em fase final
de ciclo se alimentam, o que sugere que sejam essas as fêmeas que apresentem a produção de
mais de uma ninhada dentro da mesma estação reprodutiva. Algumas fêmeas ex situ também
se alimentam durante a fase final do ciclo, e outras fêmeas rejeitam o alimento, algumas
fêmeas produzem mais de uma ninhada na mesma estação reprodutiva, e outras não. Isso
demonstra que não é apenas a disponibilidade de comida e condições ótimas ambientais que
influenciam a produção de mais de uma ninhada na estação reprodutiva, existem fatores
 120

individuais como a capacidade de caçar e obter sucesso nesta atividade durante a prenhez,
bem como o próprio interesse em se alimentar e capacidade de digestão durante esse período.
A postura dos ovos de caninana ocorre no inicio da primavera, início da estação
chuvosa. Durante esse período é possível encontrar fêmeas com o oviduto distendido devido à
ovipostura ou ainda cicatriz de ovulação nos ovários. Outros colubrídeos da região sudeste do
Brasil apresentam esse mesmo período do ano como época de postura dos ovos, e. g.
Oxyrhopus guibei (PIZZATTO; MARQUES, 2002), Mastigodryas bifossatus (MARQUES;
MURIEL, 2007), Chironius flavolIneatus e C. quadricarInatus (PINTO et al., 2010). Esse
período representa temperatura e umidade ótimas para a incubação dos ovos e para o
desenvolvimento dos embriões. Fêmeas que põem seus ovos em temperatura ótima para o
desenvolvimento dos embriões produzem um maior número de filhotes normais (sem má
formação congênita) e aumenta sua contribuição para gerações futuras (VINEGAR, 1977).
Alem disso, filhotes nascidos em temperaturas médias (ótima) emergem dos ovos em menos
tempo do que filhotes incubados em altas ou baixas temperaturas. Os filhotes incubados em
temperaturas baixas têm mais dificuldades de se locomoverem, capturar e comer alimentos do
que os filhotes incubados em temperaturas médias ou altas. A temperatura não influencia
apenas o período de incubação, mas também o desempenho dos filhotes necessário para a
sobrevivência (BURGER, 1991).
O tempo de incubação dos ovos de Spilotes pullatus dura em média 73 dias, e a
eclosão ocorre durante o verão. Os animais mantidos em cativeiro e que fizeram a ovipostura
durante o inverno (e não durante a primavera, como observado nos animais In situ) possuem
um período de incubação maior, em média 102 dias. Segundo Packard et al. (1983) e Gutzke
e Packard (1987) o período de incubação é diretamente influenciado pela temperatura de
incubação, o que justificaria o longo período de incubação dos ovos das Spilotes cativas que
fizeram ovipostura no inverno, já que a temperatura dessa estação não seria a ótima para a
incubação dos ovos desse colubrídeo.
Em algumas fêmeas do final da primavera e do verão, estações após a o período
reprodutivo, foi possível observar toda a região da submucosa da tuba completamente
margeada por glândulas acinosas simples, essas glândulas desembocam seus ductos no lúmen
do oviduto. Durante outras estações e mesmo em algumas fêmeas durante o verão ou
primavera, não foi observado qualquer tipo de glândula na tuba. Por essas glândulas serem
observadas em apenas algumas fêmeas das estações pós-postura e não em todas as fêmeas
dessa estação, provavelmente seja um tipo de glândula que se desenvolva em um período
curto e por isso é de difícil observação. Em tartarugas, Sharkar et al. (1995) observou que
 121

durante um curto período, no pico do ciclo reprodutivo, da ovulação até oviposição, surgem
glândulas na submucosa na região do infundíbulo e istmo do oviduto. Mas o trabalho relata
que essas glândulas estão presentes durante toda a fase do ciclo nas outras regiões do oviduto.
As glândulas observadas na tuba do oviduto de Spilotes, e que parece surgir apenas por um
curto período após a estação de postura, não se parece com nenhum outro tipo de glândula
observada em outras porções do oviduto, sugerindo se tratar de uma glândula com outra
função. Provavelmente a função dessas glândulas não esteja relacionada com a produção dos
ovos, uma vez que elas só foram notadas em algumas fêmeas após a estação de ovipostura e
que apresentavam apenas folículos primários nos ovidutos. Essas glândulas podem estar
envolvidas com algum tipo de secreção que ajudaria a recuperação dos ovidutos após a
oviposição. Em varias descrições de ovidutos de Squamata, o infundíbulo e a tuba não são
diferenciados (ver revisão GIRLING, 2002). Em Spilotes sugere-se a diferenciação dessas
regiões, uma vez que, mesmo que aparentemente por um período curto, há uma diferença
histológica e provavelmente funcional dessas porções.
O padrão de atividade de serpentes tropicais tem uma forte influência de vários
fatores, dentre eles a reprodução (MARQUES et al., 2000). A atividade anual das caninanas
tem certa relação com o ciclo reprodutivo da espécie, mas relação direta, apenas com
determinados eventos do ciclo. A espécie mostra uma atividade maior durante o verão e início
do outono, tanto adultos como juvenis. O pico de atividade dos filhotes está relacionado à
fatores reprodutivos (recrudescência). Como a eclosão dos ovos ocorre durante o verão é de se
esperar que durante essa estação e a estação seguinte, outono, se observe um maior número de
juvenis na população. Outros trabalhos também têm mostrado o pico de atividade dos filhotes
durante a estação de eclosão dos ovos, e também a estação logo após esse período (e.g.
SALOMÃO et al., 1995; ROJAS, 2009). Já a maior atividade dos adultos, durante o verão e
início do outono, não parece estar relacionada diretamente com a reprodução. Outro fator que
pode influenciar a atividade de certas espécies é a disponibilidade de alimentos (MARQUES
et al., 2000). O trabalho de Marques et al., (2000) sobre atividade sazonal, relata que de
quatro espécies com base na mesma dieta, roedores, apenas uma não variava o padrão de
atividade, as outras três, dentre elas Spilotes pullatus, apresentavam uma sazonalidade na
atividade. Com isso, o trabalho conclui que a disponibilidade de presas por si só não
explicaria a atividade sazonal em Spilotes e nas outras duas espécies. Como discutido
anteriormente, os machos de caninanas caçam durante todo o ano, já as fêmeas tendem a se
alimentarem mais durante o período do verão e outono (período entre um ciclo reprodutivo e
outro), a atividade de caça dos machos juntamente com a das fêmeas, durante esse período,
 122

pode contribuir para esse pico de atividade dos adultos, durante essa época. Essa sazonalidade
observada em caninanas, realmente não é justificada somente com disponibilidade de presas,
mas pode estar relacionada ao maior período de forrageio da espécie, período esse em que
machos e fêmeas encontram-se forrageando. Portanto o pico de atividade de Spilotes adultas
tem uma relação direta com o forrageio das fêmeas e, o declínio de atividade, uma relação
direta com a fase vitelogênica das fêmeas, uma vez que, mesmo com disponibilidade de
presas o forrageio das fêmeas tende a diminuir de acordo com o avanço do desenvolvimento
folicular ovariano.
Os outros eventos do ciclo como, corte, cópula e ovipostura não influenciam no pico
da atividade sazonal dos adultos, mas pode ser observado um pequeno aumento na atividade
correspondendo à época desses eventos, que ocorrem no final do inverno e início da
primavera.
Existem alguns trabalhos que sugerem a classificação dos ciclos reprodutivos de
serpentes. Aldridge et al. (2009) sugerem o termo pré-ovulatório e pós-ovulatório para
descrever a ocorrência temporal da espermatogênese, vitelogênese, comportamento de
acasalamento e produção de hormônios em serpentes. Onde pré-ovulatório seria o período em
que o evento ocorreria imediatamente antes da ovulação e pós-ovulatório o período em que o
evento ocorreria depois da ovulação. As caninanas da região sudeste do Brasil possui os
testículos ativos, realizando a espermatogênese, durante o verão e outono, e os
espermatozóides são estocados, ao longo dos ductos deferentes, durante todo o inverno,
quando os testículos encontram-se inativos, e então ocorre a cópula e ovulação. A
espermatogênese das caninanas pode então ser classificada de acordo com a ocorrência
temporal em, pós-ovulatória. A vitelogênese seria classificada como pré-ovulatória, uma vez
que se inicia no final de outono e a ovulação ocorre no final do inverno. E a cópula é também
considerada pré-ovulatória, já que a espécie copula e a ovulação ocorrer dentro de pouco
tempo depois.
Assim como os machos possuem um período de quiescência na espermatogêne
(inverno e primavera), e portanto são classificados como tendo gametogênese cíclica
descontínua, a gametogênese da fêmea também tem um período de quiescência (primavera e
verão), e isso a classifica como cíclica descontínua. Uma vez que esse ciclo é sincronizado em
todas as fêmeas da população, logo, assim como os machos, o ciclo das caninanas fêmeas
também é sazonal (de acordo com a classificação sugerida por MATHIES, 2011).
 123

“Há muitos anos atrás, o Rio Iguaçu corria livre, sem

corredeiras e nem cataratas. Ali era a morada do deus M’boi,
senhor da terra, um deus que tInha a forma de uma serpente e
era filho de Tupã, o deus supremo. O cacique da tribo, o
guerreiro Igobi, tInha uma filha de nome Naipi, a índia mais
bonita da tribo. Como era de costume consagrar a jovem mais
bonita da tribo ao deus serpente, Naipi foi consagrada à M’boi
passando a viver somente para ele. Mas havia entre os índios
da tribo um forte guerreiro, jovem e valente, chamado Tarobá,
que se apaixonou por Naipi. Um dia foi anunciado a festa da
consagração da jovem índia. Enquanto o pajé e os caciques
bebiam cauim, bebida feita de milho fermentado, e os
guerreiros dançavam, Tarobá raptou a formosa Naipi. Fugiu
com ela rio abaixo numa canoa que era rapidamente arrastada
pela correnteza das águas. Quando M’boi, o deus serpente,
ficou sabendo que Naipi tInha desaparecido, ficou muito bravo
e tomado pela fúria, o deus M’boi penetrou nas entranhas da
terra e retorceu seu corpo de serpente, isso fez com que a terra
rachasse e naquele ponto se abriu uma extensa e terrível
catarata. Na queda, de oitenta metros de altura, a pequena
canoa desapareceu para sempre. Naipi foi transformada em
uma das grandes rochas centrais das cachoeiras. Tarobá virou
uma palmeira, a beira do abismo, InclInada sobre as gargantas
do rio. Bem debaixo de seus pés encontra-se a entrada da gruta
onde o deus serpente, permanece ali, vigiando Tarobá
condenado a contemplar eternamente sua amada sem poder
tocá-la.”
(Lenda indígena caingangues que explica a origem das
Cataratas do Iguaçu)
 124

6 CONCLUSÃO

As caninas, Spilotes pullatus, da região sudeste do Brasil apresentam um ciclo

reprodutivo sazonal anual, com as fêmeas podendo apresentar mais de um estro durante o
período de acasalamento (poliéstricas estacionais). Os machos possuem os testículos ativos,
produzindo gametas durante o verão e o outono. As fêmeas iniciam a gametogênese no
outono e finalizam no inverno. O final do inverno compreende o período de cópula da
espécie, que precede a ovulação das fêmeas. Os espermatozóides utilizados durante a cópula
são armazenados ao longo dos ductos deferentes dos machos, desde a espermiação, no
outono, até o final do inverno, na estação de cópula. Observa-se uma hipertrofia do segmento
sexual renal, nos machos, que se inicia no outono e permanece até o final do inverno,
coincidindo com a estação de acasalamento. Nessa espécie existe um ritual de combate entre
machos. Após a estação de cópula os machos ainda apresentam espermatozóides nos ductos,
de forma que machos maduros permanecem o ano todo com estocagem de gametas. As
fêmeas realizam ovipostura durante a primavera, principalmente no início da estação. No
verão os ovos eclodem, e principalmente o início da estação compreende o período de
recrutamento dos filhotes, finalizando um ciclo reprodutivo e iniciando outro, com a
gametogênese dos machos, ocorrendo nesse mesmo período.
 125

“No Início havia apenas águas primordiais, e delas nasceu

Atum, o deus serpente. Atum masturbou-se e o seu sêmen ao
ser derramado pelas águas, deu origem a Shu, deus do ar, e
Tefnut, deusa da umidade. E depois, tudo passou a existir
[..] Diante de sua criação, Atum falou: “Sou aquilo que
permanece; [..] o mundo voltará ao caos Inicial, e então eu
me transformarei em serpente, que nenhum homem conhece,
que nenhum deus vê! [..]
E então Atum se tornou Rá, o deus sol, Senhor Supremo do
Egito.
(Mitologia egípcia que explica o surgimento do universo)
“No
 126

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