Universidade Federal Rural da Amazônia

Universidade Federal do Pará

Museu Paraense Emílio Goeldi

Avanços nos Estudos

da Biodiversidade e
Biotecnologia na
Amazônia
Cândido Neto
Eloisa Andrade
Maria de Lourdes Ruivo

ORGANIZADORES

Belém
2025
©2025 Universidade Federal Rural da Amazônia

MINISTÉRIO DA EDUCAÇÃO MINISTÉRIO DO MEIO AMBIENTE

Ministro: Camilo Sobreira de Santana Ministra: Marina Silva

UNIVERSIDADE FEDERAL RURAL DA AMAZÔNIA CONSELHO EDITORIAL PPG (BIONORTE-PA)

Reitora: Herdjania Veras de Lima Dra. Carolina Joana da Silva
Dr. Jair Max Furtunato Maia
Vice-Reitor: Jaime Viana de Sousa
Dra. Léa Maria Medeiros Carreira
Dra. Maria Paula Cruz Schneider
GERENTE DA EDITORAÇÃO
Suely Nazaré Furtado França
ORGANIZADORES
Cândido Neto
COMISSÃO EDITORIAL
Eloisa Andrade
Antônia Benedita da Silva Bronze
Maria de Lourdes Ruivo
Israel Hidenburgo Ancieto Cintra
Leony Soares Marinho
CAPA
Suely Nazaré Furtado França
Mozaniel Oliveira, Eloisa Andrade
Tabilla Verena da Silva Leite
FOTOS DA CAPA
EQUIPE EDITORIAL
Cândido Neto: plântulas de paricá (Schizolobium
Cristiane do Espírito Santo Coelho
amazonicum);
Inácia Faro Libonati Eloisa Andrade: aningal/Tucunduba, Piper marginatum,
Marcelle Cristina da Silva Lima Pluchea sagittalis, Bixa orellana, Flona de Caxiunã;
Renan Michel da Costa Ribeiro Marcos Diones: fungo (Phallus)
Socorro de Fatima Souza da Silva Viégas Tulio Dornas: pássaro (Chloroceryle inda).

Todos os direitos reservados

A reprodução não autorizada desta publicação, no todo ou em parte, constitui violação dos direitos autorais (Lei nº 9.160/98)

Av. Tancredo Neves, 2501; CEP: 660077-530 – Terra Firme

E-mail: [email protected]
Editora Associada a Associação Brasileira das Editoras Universitárias – ABEU

O 48 Oliveira Neto, Cândido Ferreira de

Avanços nos estudos da biodiversidade e biotecnologia na Amazônia/

Cândido Ferreira de Oliveira Neto; Eloisa Andrade; Maria de Lourdes Ruivo. –
Belém: UFRA/ UFPA/ MPEG, 2025
282 p.: il.; PDF.

ISBN: 978-65-994846-2-9

1. Biodiversidade. 2. Biotecnologia. 3. Amazônia - Biodiversidade.

I. Andrade, Eloisa . II. Ruivo, Maria de Lourdes. III. Título.

CDD 23. ed. 333.95

Elaborada por Cristiane do Espirito Santo Coelho - CRB2/1027

SUMÁRIO

CAPÍTULO 01

Etnobotânica aplicada ao Sistema Único de Saúde (SUS) como método de seleção de espécies nativas de
uso tradicional do bioma Amazônia: o caso de Oriximiná-Pará, Brasil....................................................... 13
Paulo Henrique de Oliveira Léda
Danilo Ribeiro de Oliveira
Márlia Regina Coelho-Ferreira

CAPÍTULO 02

Diferentes concentrações da óleoresina de Copaifera reticulata Ducke na inibição in vitro de microrgan-

ismos fitopatogênicos do maracujazeiro................................................................................................... 41
Helaine Cristine Gonçalves Pires
Osmar Alves Lameira
Alessandra Keiko Nakasone Ishida
Alessandra de Nazaré Reis Freire
Ana Paula Ribeiro Medeiros
Antonio Naldiran Carvalho de Carvalho

CAPÍTULO 03

Modificações moleculares em produtos naturais bioativos na Amazônia................................................. 55

Ivanete C. Palheta
Maritza E. Ordoñez
Paulo Alexandre P. F. G. das Neves
Alanna Crystine Lima Farias de Sousa
Fernanda M. Costa
Vitor Augusto N. Bragança
Rosivaldo dos S. Borges
CAPÍTULO 04

Seleção química e farmacêutica em produtos naturais da Amazônia....................................................... 71

Christiane Patrícia Oliveira de Aguiar
Sirlene Sayuri Barros Ota
Rakhel Dayanne Damasceno Silva
Rosivaldo dos S. Borges

CAPÍTULO 05

A Biotecnologia e a conservação da biodiversidade na Flona de Caxiuanã, sua importância na Flora

Aromática Medicinal da Ordem Lamiales Bromhea.................................................................................. 92
Mônica de Nazaré Furtado Costa
Lidiane Diniz do Nascimento
Eloisa Helena de Aguiar Andrade

CAPÍTULO 06

Caracterização química das folhas de “fosangue” (Justicia secunda Vahl) utilizada na medicina tradicional
para tratamento de anemia pela comunidade do Rio Aruanã (Portel-PA................................................ 108
Kelly Davis
Danielly de Oliveira Guimarães
Timothy Davis
Raimundo Júnior da Rocha Batista
Anderson de Santana Botelho
Mara Silvia Pinheiro Arruda
Willison Eduardo Oliveira Campos
Cristine Bastos do Amarante

CAPÍTULO 07

Influência Climática na Composição Química da Ipeca (Psychotria ipecacuanha Brot. Stokes) Cultivada
em Belém/PA ......................................................................................................................................... 122

Christian Neri Lameira

Afonso Rafael Nascimento e Silva
Sant’ Clair Silva dos Santos
Giselle Rachid Maria Viana
Osmar Alves Lameira
Maria Fany Dolabela
CAPÍTULO 08

Gasteroid fungi (Basidiomycota) in areas of the Amazon rainforest in western Pará, Brazil ................. 133
Marcos Diones Ferreira Santana
Sheyla Regina Marques Couceirro

CAPÍTULO 09

Distribuição da espécie Piper marginatum Jacq. associada às condições climáticas, no Oeste do Pará ...... 151
Caroline Gomes Macedo
Lucieta Guerreiro Martorano
Abílio Ohana
José Reinaldo da Silva Cabral de Moraes
Kelly Christina Ferreira Castro
Edilene Oliveira da Silva

CAPÍTULO 10

Composição química dos compostos voláteis e minerais de sementes do Cumaru Disteryx odorata (Aubl.)
Willd: a Baunilha da Amazônia............................................................................................................... 164
Everton Luiz Pompeu Varela
Susane Rabelo de Souza Vieira
Aline da Silva Barbosa
Eunice Gonçalves Macedo
Raimundo Junior da Rocha Batista
Willison Eduardo Oliveira Campos
Mozaniel Santana de Oliveira
Jorddy Nevez Crus
Eloisa Helena de Aguiar Andrade
Cristine Bastos do Amarante

CAPÍTULO 11

Micromorfologia da inflorescência de Euterpe oleracea Martius (Arecaceae - Arecoideae)................. 178

Eunice Gonçalves Macedo
Ely Simone Cajueiro Gurgel
Flávia Cristina Araújo Lucas
Claudia Viana Urbinati
CAPÍTULO 12

Fator de bioacumulação e translocação de metais em Montrichardia linifera (Arruda) Schott ............ 191
Raimundo Junior da Rocha Batista
Cristine Bastos do Amarante
Anderson de Santana Botelho
Renato Alves Teixeira
Willison Eduardo Oliveira Campos

CAPÍTULO 13

Da biodiversidade, a biotecnologia – os bionegócios e o desenvolvimento local na Amazônia ............. 207

Antônio S. F Pinheiro
Maria de Lourdes P. Ruivo

CAPÍTULO 14

Variabilidade cromossômica em threskiornithidae e ardeidae (pelecaniformes)................................... 231

Igor Seligmann
Edivaldo Herculano Correa de Oliveira

CAPÍTULO 15

Formação de corredores ecológicos: uma estratégia para a conservação da biodiversidade na bacia do

rio Moju.................................................................................................................................................. 244
Thaís Gleice Martins Braga
João Ubiratam Moreira dos Santos
Maria de Nazaré Martins Maciel
Milena Pantoja de Souza Peper
Amanda Alves Oliveira Purger
Orleno Marques da Silva Júnior

CAPÍTULO 16

Cádmio em Plantas: Toxicidade e Estratégias de Tolerância.................................................................. 266

Waldemar Viana de Andrade Júnior
Cândido Ferreira de Oliveira Neto
PREFÁCIO

Escrever um Prefácio para o livro organizado pelos Professores Candido Neto, Eloisa Andrade e Maria
de Lourdes Ruivo representa pra mim motivo de grande alegria e, ao mesmo tempo a possibilidade de ver
e apreciar a realização de um sonho chamado Programa de Pós-Graduação da Rede Bionorte. O PPG-
BIONORTE está baseado no tripé: biodiversidade - biotecnologia - conservação, e na convicção de que o
melhor conhecimento da biodiversidade contribuirá para o desenvolvimento da biotecnologia e que ambas
serão extremamente importantes para a conservação do Bioma Amazônico.
O livro Avanços nos Estudos da Biodiversidade e Biotecnologia da Amazônia possui 16 capítulos
que abordam temas atuais e relevantes para as áreas da biodiversidade e biotecnologia, referentes ao
desenvolvimento de trabalhos produzidos ou em desenvolvimento por doutores, futuros doutores e
professores do PPG-BIONORTE do Polo Pará, além de outros pesquisadores do estado.
No momento em que o aumento da destruição da Amazônia é comparável aos piores momentos
de sua história, com projeções de desmatamento na ordem de 12 a 16 mil km2 até o final de 2020, se
faz importante destacar o conhecimento produzido pelo Museu Goeldi e seu uso por diferentes setores
econômicos/sociais os quais podem gerar bionegócios sem deixar de lado a conservação, viabilizando
a transformação dos conhecimentos gerados em tecnologia industrial e/ou social. Ainda sob o aspecto
da conservação da Amazônia, nos é apresentada uma proposta de corredor ecológico, uma importante
solução ambiental ao processo de fragmentação florestal para a área da bacia hidrográfica do rio Moju.
Da mesma forma, o conhecimento dos mecanismos utilizados pelas plantas submetidas ao estresse por
metais, como o Cádmio, para recomposição de ambientes por eles contaminados torna-se fundamental.
Nessa mesma linha, nos é apresentado a aninga (Montrichardia linifera) como uma planta fitorremediadora.
Ainda existem muitas áreas da Amazônia em que o conhecimento de sua biodiversidade é subestimado.
Destaca-se aqui a Amazônia Tocantinense e sua Zona Ecotonal, entre os biomas Cerrado e Amazônia,
com apenas 20% de sua cobertura vegetal nativa e pouco mais que 400 espécies de Aves registradas.
Para resolver importantes questões taxonômicas do grupo, somos agraciados com um estudo sobre as
relações filogenéticas das famílias Threskiornithidae e Ardeidae (Pelecaniformes).
 Alguns grupos taxonômicos permanecem desconhecidos devido a carências de estudos sobre o
mesmo, a partir então do estudo da riqueza e abundância de Gasteróides em áreas da floresta amazônica
entre 2015 e 2019, nos é apresentada parte da coleção de fungos do Herbário HSTN, em Santarém-PA,
iniciada a partir desse levantamento.
A biotecnologia e a biodiversidade são campos de estudos complementares, que juntas podem
fornecer importantes ferramentas para a utilização dessa imensa diversidade da Amazônia, conciliando
bionegócios com conservação. A etnofarmacologia, aliada ao uso da composição química de várias
espécies vegetais propiciará o desenvolvimento de produtos com moléculas bioativas da Amazônia.
Em suma, este livro é uma grande homenagem ao desenvolvimento científico que, na Amazônia, ainda
continua a crescer e ser aprimorado.

Patrícia Maia Correia de Albuquerque

Coordenadora geral do programa de Pós-Graduação da rede
BIONORTE (PPG-BIONORTE) - Período 2018 a 2022
Universidade Estadual do Maranhão (UEMA)
APRESENTAÇÃO

Ocupando cerca de 7 milhões de Km2 em nove países e constituída de uma grande diversidade de
ecossistemas, a Amazônia representa um terço das florestas tropicais remanescentes em nosso planeta
e alberga uma vasta diversidade de espécies. No território brasileiro, o qual representa cerca de 60%
da região amazônica, estima-se que existam cerca de um terço da biodiversidade mundial de pássaros,
peixes, insetos, répteis, mamíferos e da flora. Não obstante, por muitos anos a Amazônia se configurou
em um continente desconhecido e pouco explorado, onde aventureiros vinham buscar novos fármacos e
apoderar-se da descoberta de novas e intrigantes espécies animais e vegetais, sem a devida consideração
à soberania nacional ou respeito ao patrimônio natural brasileiro. Felizmente, algumas ações tem sido
tomadas para sua proteção, porém a forma mais efetiva de se estabelecer a soberania nacional sobre
o patrimônio natural amazônico é o seu estudo e exploração sustentada, realizada por pesquisadores
nacionais.
Entretanto, a região amazônica também se caracteriza por ser a região do Brasil com menor número
de doutores e de programas de pós-graduação. Assim, certos que a conservação do bioma amazônico
dependia do melhor conhecimento da biodiversidade e do potencial biotecnológico da região, em 2011
o comitê científico da Rede de Biodiversidade e Biotecnologia da Amazônia Legal – REDE BIONORTE,
propôs a criação de um programa de pós-graduação em rede, congregando pesquisadores e instituições
de pesquisa e docência dos noves estados brasileiros da região amazônica, o que foi aprovado em 2012,
dando-se início ao Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade e Biotecnologia, o PPG-BIONORTE.
Atualmente, o PPG-BIONORTE conta com 313 docentes de 46 instituições, 560 discentes e já formou
681 doutores, em apenas 13 anos de existência. No estado do Pará contamos com 59 docentes de nove
instituições e 131 alunos, tendo formado 88 doutores.
Nesse contexto insere-se o livro Avanços nos Estudos da Biodiversidade e Biotecnologia na Amazônia,
que é a concretização de um antigo sonho de um grupo de docentes do polo Pará do Programa de Pós-
Graduação em Biodiversidade e Biotecnologia (PPG-BIONORTE/PA), encabeçado pelas Profas. Dras. Eloisa
Helena de Aguiar Andrade e Maria de Lourdes Pinheiro Ruivo, e que ganhou forma depois da colaboração
do Prof. Dr. Cândido Ferreira de Oliveira Neto.
 No livro são apresentados os resultados de projetos realizados pelos docentes e discentes do PPG-
BIONORTE/PA, objetivando trazer ao público brasileiro o conhecimento gerado pelas teses de nossos
discentes e estimular ainda mais o desenvolvimento científico da região, bem como contribuir para a
soberania nacional sobre os bioprodutos gerados, através da produção de patentes e a criação de start-
ups para sua produção e distribuição.
Nesta obra, os três pilares em que se sustenta o PPG-BIONORTE estão contemplados, ou seja,
biodiversidade, biotecnologia e conservação, com capítulos que abordam desde aves e fungos da região,
até aplicações de bioprodutos para uso farmacêutico e medicinal, ou ainda a visão do empreendedorismo
na área de bionegócios, além de outros assuntos igualmente interessantes e pertinentes.
Finalizando, tenho certeza de que a leitura desta obra trará novos conhecimentos e se constituirá em
rica fonte sobre a biodiversidade e biotecnologia amazônica, impulsionando o desenvolvimento sustentável
da região amazônica e de nosso amado país.

Belém, 19 de março de 2025

Prof. Livre-Docente Sandro Percário

Coordenador Geral do Programa de Pós-Graduação
da Rede Bionorte (PPG-BIONORTE)
 Capítulo 1

ETHNOBOTANY APPLIED TO THE UNIFIED HEALTH SYSTEM (UHS) AS A METHOD OF

SELECTION OF NATIVE SPECIES FOR TRADITIONAL USE OF THE AMAZON BIOME:
THE CASE OF ORIXIMINÁ-PARÁ, BRAZIL

ETNOBOTÂNICA APLICADA AO SISTEMA ÚNICO DE SAÚDE (SUS) COMO MÉTODO

DE SELEÇÃO DE ESPÉCIES NATIVAS DE USO TRADICIONAL DO BIOMA AMAZÔNIA:
O CASO DE ORIXIMINÁ-PARÁ, BRASIL

Paulo Henrique de Oliveira Léda1,2

Danilo Ribeiro de Oliveira3
Márlia Regina Coelho-Ferreira4

ABSTRACT
This chapter contextualizes the process of building the political-regulatory framework that resulted in
the official recognition of herbal medicine in the Unified Health System UHS and demonstrates the impor-
tance of Primary Health Care (PHC) as a locus of research in ethnobotany in order to select and introduce
native Amazonian species traditional use, based on Anvisa normative criteria. Results from research con-
ducted in specialized literature and ethnobotanical survey conducted in Oriximiná-PA are approached. The
data obtained made it possible to evaluate the traditional use and to select native Amazonian species for use
in the aforementioned municipality. Among the 163 species analyzed, 36 met the criteria of traditional use,
being 20 endemic to the Amazon Biome, which allowed them to be selected for use by protocols in PHC,
due to the evidence of safety and efficacy demonstrated according to Anvisa criteria. Therefore, the results
showed that native species of this biome meet the traditional use requirements, proven by the records over
the years in the analyzed literature and ethnobotanical survey conducted in Oriximiná. It is concluded that
there is a mismatch between Anvisa’s normative criteria and the reality found regarding the recognition of
the traditional use of native Amazonians, whose result will serve to work on actions aimed at the introduc-
tion of herbal medicine in the local UHS.
Keywords: Unified Health System, ethnobotany, medicinal plants.1
13

1
Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade e Biotecnologia-Rede Bionorte (pólo Pará).
2
Tecnologista em Saúde Pública; Farmanguinhos/Fiocrcruz.
3
Professor Adjunto no Departamento de Produtos Naturais e Alimentos/Faculdade de Farmácia/UFRJ.
4
Pesquisadora Titular III do Museu Paraense Emílio Goeldi.
 RESUMO
Este capítulo contextualiza o processo de construção do arcabouço político-regulatório que resultou
no reconhecimento oficial da fitoterapia no Sistema Único de Saúde (SUS) e demonstra a importância da
Atenção Primária em Saúde (APS) como lócus de investigação em etnobotânica. Ele aborda resultados de
pesquisa realizada em literatura especializada e em levantamento etnobotânico conduzido em Oriximiná-PA
voltados à seleção e introdução no referido sistema, de espécies nativas da Amazônia de uso tradicional,
fundamentado em critérios normativos da Agência nacional de Vigilância Sanitária (Anvisa). Os dados
obtidos permitiram avaliar a tradicionalidade de uso de espécies nativas da Amazônia que poderiam ser
empregadas. Dentre as 163 espécies analisadas, 36 atenderam aos critérios de uso tradicional, sendo 20
endêmicas do Bioma Amazônia, o que possibilita selecioná-las para emprego por meio de protocolos na
APS, em razão das evidências de segurança e eficácia demonstradas segundo os critérios da Anvisa. Os
dados encontrados mostraram que há descompasso entre os critérios normativas da Anvisa e a realidade
encontrada quanto ao reconhecimento da tradicionalidade de uso das nativas da Amazônia, cujo resultado
servirá para trabalhar ações voltadas para a introdução da fitoterapia no SUS local.
Palavras-chave: Sistema Único de Saúde, etnobotânica, plantas medicinais.

INTRODUÇÃO
A história da humanidade está intrinsecamente ligada ao seu ambiente natural, especialmente ao reino
vegetal. No caso particular das plantas com fins medicinais, os seres humanos desenvolveram tecnolo-
gias e sistemas médicos52próprios para a utilização desse recurso, com forte elo entre práticas culturais
e terapêuticas (Saad, et al., 2016). Entretanto, no século XX, o sucesso dos métodos de planejamento e
síntese de fármacos, aliada às respostas clínicas favoráveis, ocasionou o direcionamento das investiga-
ções científicas para o estudo dos agentes etiológicos e, por sua vez, para o desenvolvimento tecnológico
de medicamentos e vacinas para combatê-los. A ênfase na pesquisa biomédica produziu o abandono das
questões sociais que foram substituídas pelas tecnologias em saúde apoiadas em condutas higienistas e
medicalizantes (Rosen, 1994), a qual direcionou as investigações etnobotânicas para a bioprospecção6,3
apoiada no conhecimento tradicional (Oliveira et al., 2010). Diante disso, as plantas com fins medicinais
passam a ser utilizadas como matéria-prima na busca de novas moléculas bioativas, afastando-as do
repertório terapêutico dos profissionais de saúde e colocando-as como objeto de uso por pessoas sem
cultura cientifica e à margem do sistema biomédico hegemônico em saúde (Calixto; Yunes, 2001). Assim,
no contexto brasileiro, o uso fica praticamente restrito às práticas populares de saúde e ritualísticas que
as mantém numa rede de uso e de comercialização em feiras, mercados de rua, no comércio ambulante
das cidades, em lojas de produtos naturais (Ramos, et al., 2005; Azevedo; Silva, 2006; Maioli-Azevedo;
Fonseca-Kruel, 2007; Alves et al., 2008; Lima et al., 2011) e, mais recentemente, no comércio eletrônico
(Passos et al., 2018).

5
Como, por exemplo, medicina Ayurveda (indiana) e Medicina Tradicional Chinesa (MTC).
6
Segundo a Medida Provisória 2.186-16 (Brasil, 2001a) a bioprospecção foi definida como uma “atividade exploratória que visa identificar
14

componente do patrimônio genético e informação sobre conhecimento tradicional associado, com potencial de uso comercial”. No entanto,
de maneira cientifica e acadêmica, a bioprospecção pode ser considerada como uma “forma de localizar, avaliar e explorar sistemática e
legalmente a diversidade de vida existente em determinado local”. Essa definição, além de mais abrangente e simples, remete à realidade da
maioria das pesquisas científicas de acesso ao conhecimento tradicional ou patrimônio genético no país, por se tratar de pesquisa básica,
já que o pesquisador ainda não sabe qual o resultado esperado da bioprospecção.
 A partir dos anos 1970, a Organização Mundial de Saúde (OMS) ratificou que as plantas medicinais se
mantiveram como recurso terapêutico da maior parte da população em razão desse forte vínculo cultural,
aliado às necessidades de suprir as carências na Atenção Primária em Saúde74(APS) de competência do
Estado (Mello et al., 2009). Em 1978, essa organização e o Fundo das Nações Unidas para a Infância
promoveram a Conferência Internacional sobre Cuidados Primários de Saúde, em Alma-Ata, ex-URSS,
ressaltando a necessidade de ação urgente dos governos, dos profissionais de saúde, bem como da
comunidade mundial no sentido de proteger e promover a saúde dos povos no mundo (WHO, 1979;
Mendes, 2004). Essa conferência foi exemplar em relação à questão do processo de saúde e adoecimento
das populações, colocando como institucionalmente estratégica a APS como forma para a reorganização e
orientação dos sistemas de saúde, valorizando as culturas tradicionais dos povos como elementos válidos
nos serviços e no cuidado à saúde. Essa abordagem reconhece o território em suas diversas dimensões
(ambiental, política, econômica, cultural e sanitária). Cada dimensão contribui para o conjunto de fatores
que interfere nas condições de vida e de saúde da população que vive nesse território. Logo, a dinâmica
territorial configura os determinantes sociais, frutos das pressões econômicas, políticas e culturais, que
condicionam as situações de doenças ou de saúde da população (Gondim; Monken, 2018). As relações
entre as condicionantes territoriais e saúde foram consolidadas com a realização da Conferência das
Nações Unidas sobre o Meio Ambiente e Desenvolvimento, no Rio de Janeiro, em 1992, que resultou na
Convenção sobre Diversidade Biológica (CDB). Essa convenção se caracteriza como o primeiro acordo
mundial sobre a conservação e uso sustentável de todos os componentes da biodiversidade, onde
refere-se aos ecossistemas como importantes na sustentação e manutenção da saúde humana, além
de fonte de conhecimento e de produtos para a saúde (Udry, 2001). Em decorrência dessa abordagem,
subentende-se conhecer como diferentes grupos étnicos interagem com a flora que o cerca na perspectiva
de adotar medidas para a conservação das espécies, colocando os seres humanos no papel de gestor
e parte integrante destas medidas (CNCFlora, 2016). Estas recomendações possibilitam que as práticas
de saúde da população atendida pelo Sistema Único de Saúde (SUS) seja investigada, fundamentada na
etnobotânica (Almeida et al., 2014). O que permite a apreensão dos contextos de vida e saúde observados
no território, tornando as ações mais centradas nas condições e origens do adoecimento do que no
combate de patologias coletivas, na busca de controle ou erradicação (Luz, 1997; Nagai; Queiroz, 2011;
Mendes, 2015; Gondim; Monken, 2018). Trata-se de uma tendência representada por uma nova geração
de pesquisadores que investigam a saúde coletiva alinhada à geração de políticas públicas direcionadas
para atender aspectos regionais, de modo a fortalecer o SUS (Brasil, 2009a; 2011a). Como consequência,
definiu-se que Política Nacional de Plantas Medicinais e Fitoterápicos – PNPMF (Brasil, 2006a) deve
fomentar pesquisas etnobotânicas por bioma, sobre plantas medicinais tradicionalmente utilizadas pela
população, com vistas à definição de critérios de uso das plantas medicinais no SUS.

7
Segundo Mello et al. (2009), no Brasil os termos Atenção Básica (AB), Atenção Primária (AP) e Atenção Primária em Saúde (APS) têm
sido utilizados como sinônimos, embora não sejam levados em consideração o contexto conceitual e ideológico a que estão submetidos,
cujos referenciais variam desde correntes francamente funcionalistas e racionais até aquelas mais progressistas, particularmente opondo
os conceitos de AB/APS ao de AP. Originalmente, a APS deve ser interpretada como uma estratégia ampliada de saúde a fim de fornecer
15

uma atenção integral. Essa foi a perspectiva que prevaleceu na Conferência de Alma-Ata, em 1978, sobre Cuidados Primários em Saúde.
No entanto, essa abordagem foi criticada e a ela foi contraposta uma perspectiva mais restrita que defende a oferta de pacotes seletivos de
cuidados básicos através de programas verticalizados, por exemplo hiperdia, que não organizam uma atenção integral, que foi adotado no
Brasil. Aqui no texto utilizamos o termo APS na perspectiva da visão integral de saúde, conforme originalmente foi concebida.
 Neste sentido, o atual Plano Regional de Desenvolvimento da Amazônia – PRDA (SUDAM, 2016)
destacou a mortalidade infantil como um dos melhores indicadores para monitorar a qualidade de vida na
região. A escolha desse indicador advém das suas relações com as condições socioeconômicas, ambien-
tais, nutricionais, sanitárias e do acesso aos serviços de saúde. Admite que as comunidades tradicionais
passam por uma transição epidemiológica em virtude de haver grande ocorrência de doenças infecciosas
e parasitárias aliado ao surgimento de uma maior incidência de doenças crônicas não transmissíveis (dia-
betes, hipertensão). Embasado na concepção territorial de saúde, pode-se investigar em que medida o uso
de espécies nativas está correlacionado com as práticas tradicionais em saúde da população adscrita na
Estratégia de Saúde da Família (ESF) (Brasil, 2001b; 2017a). Essa investigação deve ser feita em conexão
com a realidade cotidiana vivenciada pelas equipes de Saúde da Família, onde cada núcleo de atenção e
cuidado é a família e os Agentes Comunitários de Saúde fazem o elo de conhecimento entre as práticas de
saúde utilizadas pela população e os serviços de saúde (Antonio et al., 2013; Piriz et al., 2014; Morosini;
Fonseca, 2018). Iniciativas dessa natureza geram informações a respeito da utilização da biodiversidade
no cotidiano da APS e promovem a descentralização, regionalização e participação popular, conforme
detalhado posteriormente.

Organização Mundial de Saúde (OMS) como Promotora da Fitoterapia nos Sistemas de Saúde dos
Países Membros: o caso do Brasil
Na década de 1970, a crise econômica aprofunda os problemas sociais já existentes, aumentando a
demanda por mais assistência à saúde da população, sobretudo na América Latina. No nível internacional,
começa a se consolidar o discurso da APS apoiado pela OMS (WHO, 1979), que culminou com o protago-
nismo da OMS na organização da Conferência de Alma-Ata (1978) sobre “Cuidados Primários em Saúde”,
onde a APS foi apresentada como estratégia para ampliação da cobertura dos sistemas nacionais de saúde,
com vistas ao alcance da saúde integral. Esta proposta foi ratificada na Primeira Conferência Internacional
sobre Promoção da Saúde (1986), com a promulgação da Carta de Ottawa – Canadá. Os temas, Atenção
Primária em Saúde e Promoção da Saúde, a partir dessas conferências se consolidaram como diretrizes para
políticas de saúde para alcançar uma saúde integral, os quais devem incorporar as medicinas tradicionais, e
suas abordagens holísticas, como suporte e interface entre as ações de saúde e ambientais (Brasil, 2002).
Nesse contexto, as medicinas tradicionais e seus recursos terapêuticos, em particular as plantas medi-
cinais, são recomendadas a integrar os sistemas nacionais de saúde por meio de políticas e programas, cuja
finalidade é fomentar o uso racional tanto por provedores quanto consumidores (Rodrigues et al., 2011a).
Em decorrência dessas ações, em 1986, as plantas medicinais foram incluídas como tema na quarta Con-
ferência Internacional das Autoridades Reguladoras de Medicamentos – ICDRA (em inglês)8,5coordenada
pela OMS, a fim de definirem estratégias de inclusão das plantas medicinais nas políticas de assistência
farmacêutica dos Estados Membros. Durante a 6a ICDRA, em 1991, no Canadá, foi apresentada a relação
de espécies para seleção e aprovação das que comporiam as monografias publicadas pela OMS sob o
título: Monografias sobre Plantas Medicinais Selecionadas, as quais abrangem 81 espécies, distribuídas e
publicadas em quatro volumes entre os anos de 1999 a 2009 e, um especifico, para os denominados NIS
(Newly Independent States)9.6
16

8
ICDRA- International Conference of Drug Regulatory Authorities
9
Compreendem estados da antiga União Soviética: Armênia, Azerbaijão, Bielorrússia, Geórgia, Cazaquistão, Quirguistão, Moldávia, Rússia,
Tajiquistão, Turquemenistão, Ucrânia e Uzbequistão.
 Em consequência dos pressupostos estabelecidos pela OMS, surge um conjunto de conceitos e va-
lores, que aliados aos movimentos sociais e institucionais, nortearam as mudanças ocorridas no sistema
de saúde brasileiro, que se avolumaram a partir dos anos 1980, culminando com a criação do SUS em
1990, que ampliou o conceito de saúde (Brasil, 1988a). No entanto, foram necessários vinte e seis anos
(1980-2006) para que fosse elaborado um arcabouço político-regulatório que possibilitasse o reconhe-
cimento oficial da fitoterapia pelo Ministério da Saúde brasileiro como prática terapêutica ancorada nos
pressupostos da OMS. Na linha do tempo, esse movimento de inclusão da fitoterapia no sistema de saúde
nacional teve início na década de 1980, quando a Central de Medicamentos (CEME) criou o Programa de
Pesquisa em Plantas Medicinais (PPPM) em 1982, que visava a produção de fitoterápicos que tivessem
como matéria-prima as plantas medicinais nativas (Brasil, 2006b). Esse programa teve o Museu Paraense
Emilio Goeldi como principal instituição da região Norte a apoiar a pesquisa da flora amazônica (Fernandes,
2004; Santana; Assad, 2004).
Através do supracitado Programa, a CEME buscava ampliar o estudo das espécies nativas em contra-
partida ao processo de exclusão destas do âmbito regulatório, após a revisão da primeira edição da Far-
macopeia Brasileira (FB) e edições posteriores (Oliveira et al., 2016), bem como exclusão de fitoterapicos
industrializados do mercado elaborados com plantas nativas, para os quais estavam sendo exigidos mais
estudos para permanecerem no mercado (Brandão et al., 2009). Assim, as diretrizes adotadas pelo PPPM
naquela época já seguiam as recomendações da OMS e estimulavam o desenvolvimento da indústria
farmacêutica nacional (Fernandes, 2004; Brasil, 2006B), com foco no desenvolvimento de medicamentos
baseados no conhecimento tradicional brasileiro. Essas investigações resultaram no reconhecimento da
segurança e eficácia de espécies nativas, tais como a Mikania glomerata Spreng. (guaco) e Maytenus
ilicifolia Mart. ex Reissek (espinheira-santa), ambas fazendo parte da Instrução Normativa nº 2 da RDC
nº 26, de 13 de maio de 2014 (Brasil, 2014a) e da Relação Nacional de Medicamentos Essenciais (Re-
name)107(Brasil, 2017b). Dessa relação, Uncaria tomentosa (Willd. ex Roem. & Schult.) DC. e a Paullinia
cupana Kunth representam a tradicionalidade de uso do Bioma Amazônia, de acordo com os critérios
definidos no âmbito regulatório.
A partir de 1980, o novo sistema de proteção intelectual na área de medicamentos (Chaves et al.,
2007; Kornis et al., 2008) acarretou a necessidade de proteção aos conhecimentos associados aos recursos
genéticos, consolidados nas diretrizes da CDB. A urgência da proteção deu-se em decorrência do aumento
em pesquisas voltadas para a bioprospecção (Udry, 2001), resultando na publicação da Medida Provisória
2.186-16/2001 de 23 de agosto de 2001 (Brasil, 2001a). Esse cenário político provocou redução do papel
governamental como formulador e promotor de políticas públicas, especialmente na produção de medica-
mentos, resultando na extinção da CEME em 1997 e, consequentemente, na interrupção do PPPM (Kornis
et al., 2008). No entanto, desde a década de 1980, já existiam iniciativas de introdução da fitoterapia em
alguns municípios (Curitiba/PR, Rio de Janeiro/RJ, Itapipoca/CE, Ribeirão Preto/SP, Vitória/ES, Recife/PE),
conforme divulgado pelo Centro Brasileiro de Estudos de Saúde – Cebes (2004). Iniciado também nos anos
1980, destaca-se o projeto “Farmácia Viva”, idealizado pelo Prof. Francisco Jose de Abreu Matos (Magalhães
et al., 2019). Projeto diferente dos demais em decorrência de ter surgido no meio acadêmico, apoiado em
17

pesquisas etnobotânica e fitoquímica, que serviu de modelo para o Ministério da Saúde.

10
Hoje, na RENAME constam 12 espécies: Cynara scolymus L; Schinus terebinthifolia Raddi; Aloe vera (L.) Burm. f.; Rhamnus purshiana DC.;
Maytenus ilicifolia Mart. ex Reissek; Harpagophytum procumbens DC. ex Meissn.; Mikania glomerata Spreng.; Mentha x piperita L.; Glycine
max (L.) Merr; Plantago ovata Forssk.; Salix alba L. e Uncaria tomentosa (Willd. ex Roem. & Schult.) DC.
 Essa conjuntura política impulsionou a elaboração de resoluções sanitárias para o segmento no sen-
tido de organizar o setor produtivo, na medida em que a maior parte dos fitoterápicos não tinham registro.
Em decorrência dessas ações, foi elaborada a primeira norma para fitoterápicos, a Portaria n° 6, de 31 de
janeiro de 1995 (Brasil, 1995), que não teve os efeitos desejados por vários motivos, especialmente pelas
dificuldades do setor regulado em atender às exigências dessa portaria (Marques, 1997; Oliveira et al.,
2016). A esta publicação, seguiram outras resoluções (Brasil, 2000; 2004; 2010b), logo após a criação
da Agência Nacional de Vigilância Sanitária (Anvisa), em 1999. Em comum, todas essas resoluções tra-
ziam em suas diretrizes a possibilidade do uso de informações tradicionais como garantia da segurança e
eficácia. Nesse contexto, ocorreram alterações até ser definido o conceito de tradicionalidade de uso pela
atual RDC nº 26/2014 de 13 de maio de 2014 (Brasil, 2014a). A adoção desse conceito possibilitou a
criação de uma nova categoria - Produto Tradicional Fitoterápico (PTF) - ao mesmo tempo em que manteve
a categoria de Medicamento Fitoterápico (MF), redefinindo critérios para ambas as categorias (Quadro 1)
(Brasil, 2014B).

Quadro 1. Diferenças entre as categorias medicamento fitoterápico (MF) e produto tradicional fitoterápico
(PTF).
Medicamento Fitoterápico Produto Tradicional Fitoterápico (PTF)
Diferenças
(MF)
Comprovação de Segurança e Por estudos clínicos Por demonstração de tempo de uso
Eficácia/Efetividade (SE) (tradicionalidade)
Boas Práticas de Fabricação (BPF) Segue a RDC nº 17/2010 Segue a RDC nº 13/2013 (Brasil,
(Brasil, 2010b) 2013b)
Informações do fitoterápico para o Disponibilizadas na Bula Disponibilizadas no Folheto Informativo
consumidor final
Formas de obter a autorização de Registro ou Registro Registro, Registro simplificado ou
comercialização junto à ANVISA simplificado Notificação
Classe de produtos Medicamento Medicamento e chá medicinal

Fonte: Adaptado de (BRASIL, 2014b; CARVALHO et al., 2018)

Para o PTF ficou estabelecido os seguintes critérios: registros de uso contínuo igual ou superior a
30 anos; utilizado sem a supervisão médica; somente para uso tópico ou oral; as indicações devem ser
coerentes com o uso tradicional. Esses critérios, estabelecidos baseados em resoluções internacionais
(Europa, Canadá e Austrália) (Carvalho et al., 2018; Santos; Carvalho, 2018), devem ser comprovados
a partir de dados de uso seguro e efetivo, alicerçado na tradição, sem evidências conhecidas de risco à
saúde do usuário, sendo validado através da análise dos registros de informações etnobotânicas e de do-
cumentações tecnocientíficas ou publicações indexadas (Brasil, 2014b; Oliveira et al., 2016).
Neste sentido, a Instrução Normativa (IN) nº 2, de 13 de maio de 2014 (Brasil, 2014a), definiu duas
relações de espécies. Uma contém 26 espécies com suas respectivas padronizações para o registro
18

simplificado de MF, sendo a Paullinia cupana Kunth (guaraná) a única espécie nativa do Brasil presente
nessa categoria. A outra relação apresenta 16 espécies que podem ser empregadas no registro simplificado
de PTF, sendo quatro nativas (25%) do Brasil: Mikania glomerata Spreng. (espinheira-santa); Maytenus
ilicifolia Mart. ex Reissek (espinheira-santa); Passiflora edulis Sims (maracujá); Uncaria tomentosa (Willd.
ex Roem. & Schult.) DC. (unha-de-gato). Apenas a última espécie tem como domínio fitogeográfico o Bioma
Amazônia. A maior presença de nativas do Brasil na relação de PTF atende aos critérios de tradicionalidade
de uso definidos para essas espécies. Como consequência, a Uncaria tomentosa (Willd. ex Roem. &
Schult.) DC. e a Paullinia cupana Kunth servem de parâmetros para balizar o uso de tradicional de espécies
nativas da Amazônia, segundo critérios definidos nas normativas da Anvisa.
A despeito de se observar tendência no aumento das nativas ao comparar com o que ocorreu desde a
publicação da 1ª Edição da Farmacopeia Brasileira (Brasil, 1926), não houve acréscimo na quantidade de
espécies endêmicas do Bioma Amazônia ao longo dos anos na Farmacopeia Brasileira, conforme quadro
2 abaixo. Apenas Paullinia cupana permaneceu, em todas as seis edições da Farmacopeia Brasileira,
como representante deste bioma. Diante disso, a hipótese, que conduziu a linha de investigação desta
pesquisa, foi analisar a possibilidade de outras espécies endêmicas da Amazônia atenderem aos critérios
de tradicionalidade de uso já previstos em normativas da Anvisa.

Quadro 2. Quantitativo de espécies presentes nas seis edições da Farmacopeia Brasileira.

Farmacopeia Nº Total Espécies Nº Espécies Nativas Nº Espécies Nativas Amazônia
1ª Edição (Brasil, 1926) 197 75 9
2ª Edição (Brasil, 1959) 59 18 3
3ª Edição (Brasil, 1977) 18 5 1
4ª Edição (Brasil, 1988b) 9 3 1
5ª Edição (Brasil, 2010c) 41 10 1
6ª Edição (Brasil, 2019) 85 22 2
Fonte: Os autores.

Em 2008, quando da elaboração do Programa Nacional de Plantas Medicinais Fitoterápicos, houve

demandas, por parte dos representantes das comunidades tradicionais, pelo reconhecimento das plantas
nativas utilizadas no preparo dos “remédios caseiros”. Essa reivindicação é logo explicitada e registrada
na ata da 1ª Reunião Extraordinária do Comitê Nacional de Plantas Medicinais e Fitoterápicos, realizada em
novembro de 2009. Uma tentativa de atender a essa reivindicação foi a elaboração da RDC nº 10, de 9 de
março de 2010 (Brasil, 2010b), a qual dispõe sobre a notificação de drogas vegetais11.8Essa resolução re-
presentou um avanço ao reconhecer espécies nativas amplamente utilizadas no Brasil e possibilitou uso te-
rapêutico na forma de chá, classificada como uma forma de preparação extemporânea ou caseira por não
exigir o emprego de técnicas farmacêuticas. Entretanto, a resolução foi revogada e substituída pela RDC
nº 26/2014 (Brasil, 2014a). Se por um lado, essa resolução vigente definiu o conceito de tradicionalidade
de uso apoiada em evidências de uso ao longo dos anos, por outro, apresentou redução na quantidade de
nativas em face da carência de registros destas espécies associadas à falta de proposições a respeito do
uso das formas extemporâneas. Permanecia, assim, a necessidade de construção de marcos regulatórios
direcionados para atender ao SUS e, em particular, a APS, lócus de uso das preparações extemporâneas
19

ou caseiras no núcleo familiar ou comunitário. Na perspectiva de atingir esse objetivo foram elaborados
11
É a planta medicinal, ou suas partes, que contenham as substâncias, ou classes de substâncias, que causam a ação terapêutica, após
processos de coleta, estabilização, quando aplicável, e secagem, podendo estar na forma íntegra, rasurada, triturada ou pulverizada (Brasil,
2011b).
 novos marcos regulatórios voltados apenas para o serviço público. O primeiro foi o reconhecimento das
“Farmácias Vivas” através da Portaria 886, de 20 de abril de 2010 (Brasil, 2010a). Por essa normativa, a
“Farmácia Viva” deverá realizar todas as etapas, desde o cultivo, a coleta, o processamento, o armazena-
mento de insumos vegetais, a manipulação e a dispensação de preparações magistrais e oficinais, cujas
etapas de produção foram regulamentadas pela RDC nº 18, de 3 de abril de 2013 (BRASIL, 2013).
Dando prosseguimento ao arcabouço normativo das “Farmácias Vivas”, em 2011, foi lançado a 1ª
edição do Formulário de Fitoterápicos da Farmacopeia Brasileira (FFFB) (Brasil, 2011b) que definiu as
formulações dispostas nesse documento como farmacopeicas e habilitadas para serem produzidas nesse
serviço, bem como serem notificadas pela indústria farmacêutica como PTF, desde que tenha método de
controle de qualidade descrito na Farmacopeia Brasileira ou outro em compendio reconhecido pela Anvisa.
Fez-se uma relação e deu-se preferência para as constantes da Relação de Espécies Vegetais de Interesse
do SUS - Renisus (Santos; Carvalho, 2018). Como resultado foram selecionadas 71 espécies, sendo 27
nativas do Brasil, onde cinco pertencem ao domínio fitogeográfico do Bioma Amazônia, são elas: 1. Carapa
guianensis Aubl. (andiroba); 2. Copaifera sp. (C. guyanensis Desf.; C. multijuga Hayne; C. paupera (Her-
zog) Dwyer e C. reticulata Ducke) (copaíba); 3. Croton cajucara Benth. (sacaca); 4. Dalbergia subcymosa
Ducke (verônica) e 5. Uncaria tomentosa (Willd. ex Roem. & Schult.) DC. (unha-de-gato). Em 2015, o Mi-
nistério da Saúde analisou a Renisus e selecionou 32 espécies que foram incluídas no primeiro suplemento
do FFFB (Brasil, 2018; Santos; Carvalho, 2018). Dentre as selecionadas, nove são nativas do Brasil, mas
nenhuma endêmica do Bioma Amazônia.
Face ao exposto, o arcabouço regulatório definido pela Anvisa é que condiciona a seleção das espécies
a serem utilizadas no SUS. Embora, observe-se uma tendência na valorização das plantas nativas, compreen-
de-se que é necessário realizar pesquisas etnobotânicas na APS para identificar as espécies utilizadas em
“preparações extemporâneas ou remédios caseiros” nos núcleos familiares e comunitários atendidos pelas
equipes de Saúde da Família. Quando se analisa a utilização das plantas medicinais sob essa ótica, ou seja,
de forma territorializada, compreende-se a importância da etnobotânica para essa investigação, conforme já
previsto na gestão da PNPMF. Ao se utilizar dos métodos em etnobotânica, busca-se promover o uso alinhado
aos aspectos culturais e ambientais envolvidos no processo de saúde-doença. Assim, a APS e, em particular,
a Estratégia de Saúde da Família se configuram como o nível de menor complexidade tecnológica no SUS,
quando se analisa do ponto de vista de equipamentos e produtos. É, no entanto, a que exige maior interface
e vínculo entre os atores envolvidos, sendo o embrião de mudanças mais sólidas quanto às práticas terapêu-
ticas são ofertadas atendendo às características locais. Dessa maneira, a etnobotânica aplicada ao SUS é
um estímulo ao fortalecimento de vínculos e promove a investigação das práticas realizadas no território em
diálogo com as equipes de saúde, conforme exposto a seguir.

Etnobotânica e Sistema Único de Saúde (SUS): Interface Necessária para a Consolidação da Fitotera-
pia no Brasil
No Brasil, na área das etnociências, a etnobotânica tem atraído novos estudantes e pesquisadores
interessados nessa área. Essa relevância é destacada também na fundação da Sociedade Brasileira de
Etnobiologia e Etnoecologia (SBEE) em 1996. A organização desse campo de pesquisa no Brasil foi pro-
porcionada pelo cenário político promovido pela CDB, que reconheceu o papel das populações tradicionais
20

e seus conhecimentos como importantes para o desenvolvimento científico (Diegues, 2000). Portanto,
a etnobotânica passou a ter maior destaque apenas nas últimas décadas no Brasil (Fonseca-Kruel et al.,
2005), onde a maior parte dos estudos (64%) se refere às plantas medicinais (Oliveira et al., 2009).
 Pesquisa conduzida na base de dados Scopus129utilizando os termos “ethnobotany” e “medicinal
plants” revelou a presença de 291 artigos científicos produzidos no Brasil, onde o primeiro registro que
aparece para a Amazônia é da década de 1980, realizado em Alter do Chão, Santarém, Pará (Branch;
Silva, 1983). Essa pesquisa bibliométrica não considerou livros, capítulos de livros, dissertações, teses
e relatórios técnicos. Os dados demonstraram que as pesquisas etnobotânicas no Brasil estão mais con-
centradas na Região Nordeste, lideradas pelas universidades dessa região. Observa-se que o ano de 2014
alcançou o máximo de publicações (25), entre os anos de 1980-2018, sendo crescente a partir de 2005.
Deste conjunto de artigos, 44 (15%) dizem respeito à produção acadêmica que investiga a flora medicinal
dos estados de abrangência da região amazônica (Roraima, Amazonas, Acre, Rondônia, Pará, Tocantins,
Maranhão, Amapá e Mato Grosso). No que se refere às localidades investigadas, a maioria se situa no
Pará (41%), seguidas de Amazonas (25,6%), Mato Grosso (20,5%), Rondônia (7,7%), Maranhão e Acre
(2,6% cada). A liderança do Pará pode ser explicada pela tradição das instituições de ensino e pesquisa em
executarem projetos na área de botânica, em particular do Museu Paraense Emilio Goeldi, uma das mais
antigas instituições de pesquisa do país, com 154 anos de atuação na região amazônica. A base de dados
Scopus não mostrou artigos publicados para os estados de Amapá, Roraima e Tocantins.
A maior parte, dos 44 estudos supracitados, tem por objetivo realizar levantamento etnobotânico
(55,8%) com identificação e análise a respeito do uso da flora local, seguido de estudos etnodirigidos
(34,9%), ou seja, com fins mais específicos, onde a maioria foi direcionado para a bioprospecção de espé-
cies utilizadas para o tratamento da malária (33,3%). Para os demais foi pesquisado espécies medicinais
utilizadas no tratamento de animais (etnoveterinária) (13,3%), produtoras de exsudatos (13,3%), palmeiras
(6,7%), coletores de “poaia” (6,7%), antiofídicas (6,7%) e espécies do gênero Lippia (6,7%). O restante
recuperou informações de registros históricos (7%) e de inventários botânicos (2,3%) (Figura 1).

Figura 1. Estudos com foco em plantas medicinais realizados na área na região amazônica, segundo
diferentes perspectivas.

21

Fonte: Os autores.
12
Essa base (https://www.elsevier.com/scopus) possui cerca de 5.000 editores, mais de 71 milhões de registros e 23.700 títulos que remon-
tam a 1823. Também é possível identificar as publicações de acordo com as áreas, assim como informa o número de registros de patentes.
Pesquisa realizada em janeiro de 2019.
 De modo geral, observa-se um número significativo de espécies nativas, embora as naturalizadas e
cultivadas sejam bastante conhecidas e utilizadas. Alguns estudos avaliam os motivos de introdução ou
substituição de espécies nativas por exóticas (Voeks, 1996; Bennett; Prance, 2000; Palmer, 2004; Medei-
ros, 2013; Medeiros et al., 2017). Em geral, algumas nativas têm preferência e, por vezes, são mais versá-
teis em relação às exóticas, ficando estas últimas como segunda alternativa (“reservatório de resiliência”)
(Albuquerque; Oliveira, 2007). Deve-se considerar também a relação da comunidade com o ecossistema
em que habita (Ladio; Lozada, 2004). Assim, as diferentes relações estabelecidas nos sistemas socioeco-
lógicos podem levar a variados padrões de uso.
No que diz respeito aos usos e às doenças citadas, os estudos etnobotânicos analisados catego-
rizaram as doenças segundo a Classificação Internacional de Doenças e Problemas Relativos à Saúde,
mais conhecida como CID-10 (WHO, 1994), tendo como prevalentes as categorias I - Algumas doenças
infecciosas e parasitárias; X - Doenças do aparelho respiratório; XI - Doenças do aparelho digestório; XII
- Doenças da pele e do tecido subcutâneo; XIV - Doenças do aparelho gênito-urinário e XVIII - Sintomas,
sinais e achados anormais e/ou mal definidos. A importância dessa última categoria dá-se em razão dos
registros de sintomas inespecíficos, tais como febre, inflamação e dor, que não podem ser categorizados
de forma particular para uma doença; enquanto a categoria I é justificada pela falta de condições ade-
quadas de saneamento e da alta incidência de doenças tropicais, como a malária. As demais categorias
citadas anteriormente são comuns aos estudos etnobotânicos em virtude de representarem sintomas e/ou
doenças que são naturalmente tratados pela população, antes mesmo de procurar orientação profissional.
Portanto, pode-se dizer que estes artigos representam o estado da arte das pesquisas etnobotânicas que
investigaram o uso de espécies com fins medicinais na Amazônia brasileira, entre os anos 1980-2019.
Quanto aos grupos sociais investigados, observa-se uma tendência de mudança nas pesquisas
etnobotânicas conduzidas entre os anos de 1970 e 2019. No caso da Amazônia, até o início dos anos
1990, houve mais registros de estudos com populações indígenas, os quais foram relatados em oito
estudos, dentre os 13 analisados por Elisabetsky e Shanley (1994). A partir dos anos 2000, pesquisas
envolvendo populações quilombolas e ribeirinhas são predominantes. Dentre os 40 estudos publicados
entre 2002-2019, apenas dois são com populações indígenas. Observa-se, portanto, aumento do número
de estudos envolvendo comunidades não indígenas. Uma possível explicação para este fato pode ser
as mudanças ocasionadas nos marcos regulatórios que passaram a exigir autorização de acesso ao
conhecimento tradicional associado (CTA) e ao patrimônio genético advindos com a CDB e parecer de
comitês de éticas em pesquisa, bem como a necessidade de reconhecer a posse da terra e os modos de
vida das populações tradicionais garantidos pela nova constituição federal. Estas mudanças acarretaram
mais visibilidade e direitos para os povos tradicionais, sobretudo quilombolas da região amazônica, onde a
primeira titulação de terra quilombola ocorreu em Oriximiná (Oliveira et al., 2010; Andrade, 2011).
Vale ressaltar que apenas um estudo publicado teve a participação direta de ACSs, realizado no
município de Igarapé-Mirí, Pará e resultou na edição do livro intitulado: Etnofarmácia. Fitoterapia popular
e ciência farmacêutica, organizado por Barbosa (2011). Esse livro faz parte das referências da RDC nº
26/2014 (Brasil, 2014a) e foi uma das referências utilizadas nessa pesquisa para avaliar e selecionar a
22

tradicionalidade de uso das espécies nativas da Amazônia. No que diz respeito às pesquisas etnobotânicas
realizadas no SUS em outras regiões do Brasil, observa-se que há estudos que analisam práticas e espé-
cies utilizadas pela população atendida na APS (Taufner et al., 2006; Brasileiro et al., 2008; Bruning et al.,
2012; Almeida et al., 2014; Ribeiro; Gonçalves, 2014; Lopes et al., 2015). A carência de estudos dessa
natureza na Amazônia também é justificada pela falta de iniciativas de introdução da fitoterapia no SUS dos
municípios dessa região.
Os dados aqui apresentados corroboram o diagnóstico feito pelo Ministério da Saúde e outros autores
a respeito da falta de iniciativas em fitoterapia no SUS na região Norte (Ferreira et al., 2017). O primeiro
diagnostico realizado sobre as ações municipais em prática integrativas e complementares ocorreu em
2004, após o Ministério da Saúde enviar questionário aos gestores do SUS das esferas municipais e es-
taduais. Foram devolvidos 1.342 questionários, onde 232 informaram possuir alguma prática integrativa e
complementar ofertada no serviço de saúde, que abrangeu 26 estados e um total de 19 capitais. Da análise
desse diagnóstico, observou-se que a fitoterapia era oferecida por metade dos entes que responderam ao
questionário (116) (Rodrigues et al., 2011b). De posse destes dados, Camargo (2010) decidiu aprofundar
esse diagnóstico e escolheu 100 municípios para traçar um perfil situacional. No entanto, fez a pesquisa
em apenas 36 que responderam aos questionários enviados por ele. Este autor observou que a escolha do
elenco de espécies medicinais é feita seguindo várias estratégias: 50% foram oriundas de pesquisa etno-
botânica e levantamento bibliográfico; 30,5% são com base no perfil epidemiológico da população; 19,4%
em integrar o Projeto Farmácias Vivas; 19,4% por serem de fácil cultivo e boa produtividade; 13,8% por
possuírem baixa toxicidade; 5,5% por apresentarem menos efeitos colaterais e 5,5% por estarem inseridas
nas farmacopeias e documentos oficiais. Embora a pesquisa mostre a importância da etnobotânica, não
foram encontrados dados que indiquem que pesquisas dessa natureza foram conduzidas pelos municípios,
visando a escolha de seus elencos de plantas, particularmente na região amazônica.
Segundo Camargo (2010), as atividades em fitoterapia estão mais concentradas nas regiões Nordeste
(nove), precisamente no Estado do Ceará (sete), e Sudeste (oito). As demais regiões apresentaram: dois
no Norte, três no Centro-Oeste, dois no Sul. Algumas começaram nos anos 1980 (CEBES, 2004), tendo
o protagonismo do Ceará, e em particular de Fortaleza, o que é justificado por ser o berço das “Farmácias
Vivas”, tecnologia social idealizada pelo Prof. Matos, que serviu de modelo à política de saúde. Um estudo
mais recente realizado por Ribeiro (2017) demonstra o crescimento das ações em fitoterapia: em 1997,
101 municípios apresentavam programas; em 2004 eram 116 municípios, saltando para 346 municípios,
em 2008 e alcançando 815 municípios em 2012. Quanto à região Norte, os dois programas relatados por
Ribeiro (2017) referem-se ao “Farmácia Nativa” da Prefeitura de Belém e o “Farmácia da Terra” do Instituto
de Pesquisas Cientificas e Tecnológicas do Estado do Amapá – IEPA. O primeiro foi descontinuado, embora,
em 2009, tenha recebido prêmio de Tecnologia Social da Fundação Banco do Brasil (informações obtidas em
seminário realizado pela Fiocruz, em Belém, em março de 2011), demonstrando a importância do projeto.
Quanto ao “Farmácia da Terra”, as informações de Camargo (2010) descrevem o uso de 38 espécies,
categorizadas da seguinte forma: cultivada (11), naturalizada (11) e nativa do Brasil (16). Dentre as nativas,
apenas duas têm como domínio fitogeográfico o Bioma Amazônia: Ayapana triplinervis (M.Vahl) R.M.King &
H. Rob. (japana) e Croton cajucara Benth. (sacaca), usadas, respectivamente, para sinusite e fígado.
Com o objetivo de apoiar as iniciativas em fitoterapia no SUS, entre os anos de 2012 e 2016, o
Ministério da Saúde selecionou 83 projetos nas cinco regiões brasileiras, representando investimento de
23

R$ 31.374.283,64 (Ferreira et al., 2017; Torres, 2017), ampliando consideravelmente a quantidade de

municípios com ações em fitoterapia no país (Ferreira et al., 2017). No entanto, a exigência da organização
de um serviço voltado para a produção ou dispensação de fitoterápicos foi um entrave em vários municípios,
 sobretudo na região Norte, onde os municípios de Santarém e Oriximiná não executaram o orçamento e, por
consequência, não cumpriram prazos e metas estabelecidos. Diante disso, observa-se a necessidade de
criar condições para a participação de atores e instituições locais na construção de ações regionalizadas. O
primeiro passo seria a criação de uma base de conhecimento sobre as especificidades locais, que incluem
o conhecimento sobre os recursos terapêuticos já utilizados pela população local e sua interface com o SUS
local. Dessa maneira, a execução de atividades junto às equipes da Saúde de Família ampliaria o conhecimento
sobre os recursos vegetais, tendo a etnobotânica como ferramenta, conforme explicado a seguir.

Etnobotânica Aplicada ao SUS: Estratégia para o Reconhecimento dos Remédios Caseiros na Atenção
Primária em Saúde (APS)
É necessário entender o SUS como um macrossistema técnico de saúde. Ribeiro (2014; 2017)
fundamenta-se nessa compreensão ao analisar as experiências de “Farmácias Vivas” em diversas regiões
do Brasil. Esse autor argumenta que o SUS cumpre requisitos indispensáveis para ser reconhecido como
macrossistema técnico por ser caracterizado pela gestão das Redes de Assistência à Saúde que formam
um conjunto de sistemas técnico-científicos extremamente heterogêneos. As redes são formadas por
instituições (hospitais, laboratórios, centros de pesquisas) e geridas por um aparato técnico-regulatório
que regula o funcionamento de cada componente presente nestas redes. Estas instituições constituem
as partes mais perceptíveis do SUS. Em contrapartida, esse autor classifica as “Farmácia Vivas” como
subsistemas que, de forma semelhante ao SUS, mobilizam uma série de elementos, instituições e atores
(estatais e não estatais). Por isso, de modo equivalente ao SUS, devem sofrer ajustes conforme as distintas
realidades geográficas onde são desenvolvidas. A relação entre produção de medicamentos e território
também foi analisada por Bicudo (2009). Ambos os autores concluíram que há a necessidade de um
desenvolvimento horizontal, ou seja, que se reconheça as especificidades dos lugares em relação ao
desenvolvimento local.
No entanto, as “Farmácias Vivas” devem seguir as resoluções estabelecidas no âmbito da Anvisa
(Brasil, 2013), instituição regulatória-chave do macrossistema, na organização dos serviços, centrado na
produção de medicamentos. Estes programas podem ser considerados como “pacotes tecnológicos” que
seguem regras pré-estabelecidas e, portanto, nem sempre passiveis de adaptação às diferentes realidades
encontradas nos diversos municípios. Esse é um dos motivos que explica as dificuldades encontradas na
execução e manutenção dos projetos de “Farmácia Viva” financiados pelo Ministérios da Saúde ao longo
dos últimos anos (Ferreira, 2015; Ribeiro, 2017). Embora a “Farmácia Viva” represente um grande avanço
para a fitoterapia brasileira, é preciso adotar outras direções que estejam mais alinhadas com a realidade
local que, no caso da Amazônia, em particular, é a utilização de “remédios caseiros”. Nessa abordagem, as
pesquisas etnobotânicas têm um papel fundamental ao documentar conhecimentos que servirão de base
para a estruturação da “Farmácias Vivas”, de acordo com as características do município investigado. No
entanto, para adotar a prática do uso de “remédios caseiros” na APS é necessário o estabelecimento de
protocolos (Faria et al., 2009) que reconheçam estas práticas culturais e que definam estratégias de uso
junto às equipes de saúde e usuários. Uma realidade que precisa ser enfrentada, diante do uso destes re-
24

médios com ou sem o consentimento dos profissionais de saúde. Além disso, a recomendação quanto ao
uso de plantas in natura para o preparo de “remédios caseiros” encontra-se prevista na Política Nacional de
Práticas Integrativas e Complementares – PNPIC (2006c), porém sem diretrizes definidas. Para tanto, um
dos critérios a serem respeitados refere-se aos procedimentos éticos, ou seja, sem fins lucrativos e sem
produção em larga escala. Isso deve ocorrer para que o “remédio caseiro” permaneça como prática vin-
culada ao âmbito familiar ou comunitário, buscando interfaces entre estas práticas e o sistema de saúde.
Essa proposta traz inovação social ao permitir que estas práticas sejam documentadas, acompanhadas e
avaliadas de modo a possibilitar que o conhecimento gerado seja incorporado no cotidiano das comuni-
dades e das equipes de saúde. Tal abordagem faz um elo entre as condições de vida e os processos de
saúde-doença, uma vez que, conforme afirma Almeida-Filho (1989), o “social” está intrinsicamente rela-
cionado aos perfis epidemiológicos e fisiopatológicos da população, permeando e modificando suas mani-
festações e não apenas lhe dando continência. Assim, surge um novo modelo, denominado de abordagem
ecossistêmica da saúde, que é influenciado por vários movimentos, dentre os quais, o socioambiental.
Dessa maneira, a busca por outras opções terapêuticas com abordagem mais holística ou integral da saú-
de ganha cada vez mais adesão, ensejando mudanças em relação ao uso da biodiversidade no campo da
saúde, onde a adoção dos “remédios caseiros” no SUS é uma atitude desafiadora e inovadora.
Portanto, as práticas da medicina tradicional estão associadas aos aspectos ambientais e culturais
de cada grupo étnico ou social, e são exercidas por especialistas locais de saúde (benzedeiras, parteiras,
raizeiros, curandeiros, pajés, conhecedores de plantas medicinais, etc.) (Buchillet, 1991; Silva, 2005;
Santos et al., 2012; Vaz-Filho, 2016). Estas práticas locais geram um sistema tradicional que, embora seja
“tradicional”, não quer dizer que seja estático; pelo contrário, é um sistema que interage e/ou contrasta
com a ciência e a modernidade, onde a coexistência de várias “medicinas tradicionais” e sua utilização por
diversas classes sociais, são evidências consideráveis de que a interação é dinâmica, levando a alterações
em todos os sistemas que coexistem (Elisabetsky; Shanley, 1994; Elisabetsky, 2003). As investigações
etnobotânicas possibilitam contextualizar os usos das espécies aliados aos saberes e práticas locais na
construção das ações em fitoterapia. Para tanto, deve-se considerar a APS como um ambiente favorável
ao diálogo respeitoso e mutuamente enriquecedor entre saberes, técnicas, tradições e racionalidades
diversas em saúde (leigas e especializadas). Deste modo, a inserção dos “remédios caseiros” no SUS deve
contribuir na construção de uma rede sociotécnica, a qual não propõe excluir ou diminuir a credibilidade
do saber técnico-científico, mas sim compreendê-lo como parte de uma ecologia mais ampla de saberes e
que possibilita um diálogo qualificado com outros saberes presentes na comunidade (Antonio et al., 2013;
Antonio et al., 2014). Dessa maneira, os desafios são evidentes diante da necessidade de “construção
de canais de comunicação” por meio de intervenções que sejam dialógicas com as práticas populares de
cuidado em saúde presentes na realidade estudada (A) e que, ao mesmo tempo, siga o estabelecido no
âmbito regulatório pelo macrossistema - o SUS nacional (C), o qual rege a APS – microssistema (B). Neste
sentido, um aspecto comum em todas as resoluções sanitárias estabelecidas no âmbito do SUS para a
produção e registro de fitoterápicos é o reconhecimento da tradicionalidade de uso, ou seja, registros
constantes a respeito do uso de uma mesma espécie vegetal para finalidades iguais ou semelhantes
ao longo do tempo (gerações), conforme explicado no item a seguir. Essa informação representa forte
indicativo da segurança e eficácia de um determinado recurso terapêutico. Para a região amazônica, uma
das hipóteses levantadas é que as espécies nativas da Amazônia sejam portadoras de tradicionalidade
de uso, mas ainda pouco reconhecidas no âmbito regulatório do SUS. Ao definir parâmetros para uso
25

de “remédios caseiros” elaborados a partir de espécies de uso tradicional desta região, cria-se meios
para gerar mais conhecimentos a respeito delas e possibilidades de uso no SUS da região amazônica.
Ou seja, estudos etnobotânicos permitem que as espécies e seus usos no cotidiano das equipes do
 Saúde da Família sejam reconhecidos como um sistema médico local, territorializado. Como resultado,
a análise fornece suporte ao uso de “remédios caseiros” no SUS local. Para isso, o conjunto de dados é
confrontado com as pesquisas cientificas contidas na literatura especializada a fim de estabelecer critérios
de segurança e eficácia.

Figura 2. Esquema demonstrativo das relações entre o macrossistema SUS (A), sistema médico local (B)
e APS (C) como forma de seleção de espécies medicinais tradicionalmente empregadas.

Fonte: Os autores.

A etapa seguinte consiste em socializar os resultados do estudo como embrião para a constituição
de uma “rede sociotécnica” (Branquinho, 1999; Silveira, 2011) para apoiar ações de pesquisa, educação
e extensão. No caso em questão dessa pesquisa, a rede foi denominda de FITORIXI, identificada pela lo-
gomarca da figura 3, a qual encontra-se em formação por instituições locais e outras externas. Essa rede
é a base da inovação social necessária para produzir conhecimento, fortalecendo a promoção da saúde e,
por sua vez, a fitoterapia e o SUS local.
Figura 3. Logomarca que identifica a Rede Fitorixi.
26

Fonte: Lorena Portela

Tradicionalidade de uso: subsídio para a seleção de espécies nativas da Amazônia no SUS.

Entre os seis biomas encontrados no território brasileiro, a Amazônia é o maior em extensão, ocupan-
do quase a metade de nosso espaço territorial, abrangendo os Estados da Região Norte (Amazonas, Acre,
Amapá, Rondônia, Roraima, Pará e Tocantins), Nordeste (Maranhão) e Centro-Oeste (Mato Grosso). Como
estratégia para o estabelecimento de políticas públicas específicas para a região de abrangência deste
bioma, foi definido o termo “Amazônia Legal” pelo governo brasileiro (IBGE, 2017). Essa área envolve 772
municípios pertencentes aos Estados do Norte, parte dos estados do Mato Grosso, Maranhão e Goiás, e
correspondente a cerca de 61% do território brasileiro. Assim, a Amazônia Legal extrapola o Bioma Ama-
zônia ao se estender para os Biomas Cerrado e Pantanal, definindo uma área de abrangência geopolítica, a
qual é caracterizada por adotar políticas voltadas para o desenvolvimento econômico da área supracitada,
definidas no Plano Regional de Desenvolvimento da Amazônia (PRDA) (SUDAM, 2016).
No entanto, diretrizes voltadas para um desenvolvimento regional coeso é recente e desafiador frente
às grandes lacunas geradas pelas correntes hegemônicas do pensamento econômico das décadas de
1980 e 1990. Como fruto desse modelo de desenvolvimento, as dimensões territoriais não foram contem-
pladas nas políticas de governo, onde os contornos analíticos e normativos passaram a isolar as atividades
econômicas de seu contexto socioespacial, tornando um desafio a convergência entre as políticas econô-
micas e sociais em prol do desenvolvimento local (Gadelha, 2007; Siffert et al., 2014). Por outro lado, o
atual cenário ainda permite vislumbrar um universo de possibilidades regionais na Amazônia, que envolve
desde a logística em um território com grandes dimensões e bacias hidrográficas até o aproveitamento dos
recursos da sociobiodiversidade com agregação criativa de conhecimento e valor (Brasil, 2009b; Simoni,
2010). Tais medidas ensejam a necessidade de desenhar e implementar formas de desenvolvimento mais
adequadas à sua realidade, vocações e características produtivas, políticas, socioculturais, geoclimáticas
e ambientais, e que explorem melhores oportunidades para as populações e as economias da região
(Siffert et al., 2014).
Em linha convergente às políticas socioeconômicas previstas para a Amazônia Legal, o Ministério
da Saúde adota também a estratégia de territorialização das ações em saúde em conformidade com as
políticas de saúde1310(Gondim; Monken, 2018). Nessa perspectiva, a Política Nacional de Atenção Básica
(PNAB) (Brasil, 2017a) adotou a Saúde da Família como estratégia prioritária para expansão e consolidação
da APS, cujas diretrizes preveem para a Amazônia Legal o atendimento de especificidades regionais advindas
de suas caraterísticas geográficas e demográficas, permitindo a incorporação de serviços e modelagens
tecno-assistenciais inerentes aos povos da floresta, como por exemplo, as Unidades de Saúde Fluviais e as
equipes de saúde ribeirinhas, assim como outras modalidades próprias de serviço. Outra inovação foi trans-
formar as Unidades Básica de Saúde como potenciais espaços de educação, formação de recursos huma-
nos, pesquisa, ensino em serviço, inovação e avaliação tecnológica (Brasil, 2017a). Isso possibilita a oferta
de atividades que sejam compatíveis com as necessidades de saúde de cada localidade a partir de sua base
territorial (Brasil, 2001b; Oliveira; Pereira, 2013). Nesse contexto, as ações de promoção à saúde, por meio
das equipes de Saúde da Família alocadas nas Unidades Básicas de Saúde, que atendem um número definido
de famílias localizadas em determinado território, pode ser considerado como arranjo produtivo de serviços
em saúde. O cardápio de serviços ofertado pode promover a produção de bens, de modo articulado com as
características territoriais, onde encontra-se inserida, permitindo o desenvolvimento de ações que incorporem
o bem-estar social e desenvolvimento econômico (Starfield, 2002; Gadelha, 2012).
27

13
No setor saúde os territórios estruturam-se por meio de horizontalidades que se constituem em uma rede de serviços que deve ser ofertada
pelo Estado a todo e qualquer cidadão como direito de cidadania. Sua organização e operacionalização no espaço geográfico pautam-se
pelo pacto federativo e por instrumentos normativos, que asseguram os princípios e as diretrizes do SUS, definidos pela Constituição Federal
de 1988. Não obstante os avanços na saúde das últimas décadas, alicerçados em bases teóricas sólidas da Reforma Sanitária, o setor
padece de problemas organizacionais, gerenciais e operacionais (Miranda; Monken, 2017).
 Assim, compreender os efeitos de uma política nacional em territórios específicos é imprescindível
para a elaboração de estratégias que atendam aos pressupostos da integralidade do acesso, da assistência,
da atenção e do cuidado, em que a sociobiodiversidade pode ser a força motriz para iniciar esse processo.
Esses aspectos também permitem identificar e discutir as relações envolvidas no uso dos recursos naturais,
possibilitando a introdução de medidas que resultem na conservação das espécies e manutenção das
práticas culturais associadas (Bennett, 1992). Deve-se considerar, ainda, que em sociedades tradicionais
a noção de eficácia terapêutica vai além de um tratamento sintomático da doença, preenchendo outras
funções que somente a terapêutica (Buchillet, 1991; Guerin et al., 2012; Oliveira; Leitão, 2016). Todavia,
entende-se que para uma prática terapêutica ser classificada como tradicional e válida em termos
terapêuticos é preciso que esteja registrada, por pelo menos, duas gerações (60 anos) (Jütte et al., 2017).
No entanto, registros de longo prazo no Brasil são raros, uma vez que o conhecimento é transmitido
de forma oral. Os registros existentes foram conduzidos por naturalistas, historiadores e outros estudiosos
do tema. Em tempos mais recentes, pelos etnobotânicos. A comparação destes registros com a realidade
estudada, fornece evidências de que um determinado recurso terapêutico usado em gerações passadas,
permaneceu nas atuais. Isso significa dizer que o uso deste recurso representa o conhecimento produzido
ao longo de gerações. Portanto, estas fontes podem ser utilizadas como ponto de partida na busca por no-
vos medicamentos (Lardos, 2015). Por exemplo, na década de 1960, pesquisadores chineses começaram
a procurar em registros antigos informações a respeito de espécies utilizadas em casos de malária. Após
selecionarem algumas espécies, identificaram o potencial da Artemisia annua L. A partir da análise destas
fontes históricas, conseguiram isolar a artemisinina, um fitofármaco inovador para o tratamento da malária
baseado no conhecimento tradicional chinês (SÁ, 2011; Jütte et al., 2017). Outros autores também desta-
cam a importância do registro do conhecimento tradicional no desenvolvimento de novos medicamentos,
descrevendo alguns fármacos obtidos a partir de fontes históricas de uso de plantas (Newman; Cragg,
2012; 2016). Segundo Crellin (2008) essa característica denota uma “validação social” em decorrência da
rastreabilidade ao longo do tempo. Busca-se, portanto, a ressignificação do conhecimento produzido por
gerações, evidenciando a potencialidade das espécies vegetais e contribuindo para restabelecer seu papel
na sociedade atual (Medeiros, 2009).
Neste sentido, o arcabouço regulatório internacional (Europeu, Canadá e Austrália) utiliza registros
de uso como válidos para o reconhecimento da tradicionalidade de fitoterápicos. Espelhada nestas
normativas, a Anvisa atualizou as resoluções brasileiras de acordo com este pressuposto (Brasil, 2014b;
Carvalho et al., 2018). Para isso, adotou-se no âmbito sanitário brasileiro o mesmo período definido para
as internacionais, ou seja, 30 anos de uso contínuo feita através da demonstração do tempo de uso por
meio de literatura técnico-científica. A comprovação desse requisito se tornou um dos critérios exigidos
para reconhecer a tradicionalidade de uso como uma forma segura e eficaz de liberação do seu uso. Estes
requisitos foram explicitados na atual RDC nº 26/2014 (Brasil, 2014a), o que motivou a adotá-la como
parâmetro nessa pesquisa. Nesse contexto, a hipótese avaliada foi identificar que espécies nativas da
Amazônia que atendiam a estas características e, que ao longo dos anos, se mantiveram como recursos
terapêuticos, verificados através da comparação de dados obtidos da literatura especializada (etapa 1) e de
levantamento etnobotânico conduzido em Oriximiná – PA (etapa 2), conforme figura 4 abaixo. Para tanto,
28

na etapa 1 foi realizada a recuperação de informações contidas em 36 obras de referências especializadas

no tema plantas medicinais que abrangeu mais de 160 anos. Em seguida comparou-se com o resultado do
levantamento etnobotânico conduzido em Oriximiná-PA, o qual foi realizado junto aos Agentes Comunitário
de Saúde e moradores reconhecidos por eles como especialistas no uso de plantas medicinais. A pesquisa
foi aprovada pelo Comitê de Ética em Pesquisa do Instituto Evandro Chagas (CEP-IEC-Fiocruz) - Parecer
1.882.261. Termo de Consentimento Livre e Esclarecido (TCLE) e de Cessão de Imagem foram utilizados
para os registros audiovisuais e assinados por cada Agente Comunitários de Saúde envolvido na pesquisa.
Os entrevistados autorizaram através de registro audiovisual no momento da entrevista em campo.

Figura 4. Esquema demonstra as etapas utilizadas na seleção das espécies nativas de uso tradicional da
Amazônia.

Fonte: Os autores.

Para a condução desta análise, fez-se a sistematização das informações obtidas, de ambas as etapas
descritas anteriormente, após a produção de um banco de dados composto de 1.075 espécies contento as
seguintes informações: origem, formas de uso, indicações terapêuticas e/ou sistemas corporais tratados.
As últimas informações foram usadas para calcular a Concordância de Categoria de Uso (CCU). Para que o
cálculo do CCU fosse realizado, categorizou-se, distribui-se e adaptou-se as indicações que constavam em
cada referência segundo os parâmetros nosológicos definidos nas categorias da CID-10, considerando 18
dentre as 22 categorias listadas (Quadro 3).
29
 Quadro 3. Categorias da Classificação Estatística Internacional de Doenças e Problemas Relativos a Saúde
(CID-10) utilizadas na pesquisa.
Capítulo Descrição
I Algumas doenças infecciosas e parasitárias
II Neoplasias
III Doenças do sangue e dos órgãos hematopoiéticos e alguns transtornos imunitários
IV Doenças endócrinas, nutricionais e metabólicas
V Transtornos mentais e comportamentais
VI Doenças do sistema nervoso
VII Doenças do olho e anexos
VIII Doença do ouvido e da apófise mastoide
IX Doenças do aparelho circulatório
X Doenças do aparelho respiratório
XI Doenças do aparelho digestório
XII Doenças da pele e do tecido subcutâneo
XIII Doenças do sistema osteomuscular e do tecido conjuntivo
XIV Doenças do aparelho geniturinário
XV Gravidez, parto e puerpério
XVI Algumas afecções originadas no período perinatal
XVIII Sintomas, sinais e achados anormais e/ou mal definidos
XIX Lesões, envenenamento e algumas outras consequências de causas externas
Fonte: Adaptado de WHO (1994).

Após esse cálculo, foi possível identificar as categorias da CID-10 que estavam relacionados para
cada espécie. Uma alta concordância, entre as referências para uma determinada categoria da CID-10,
indica que a espécie é reconhecida como útil para sinais ou sintomas relacionados à categoria analisada.
Para o cálculo da CCU foi adaptado a fórmula do Nível de Fidelidade (NF), onde CCUCID = Nº CIDA/Nº ref. x
100. Nessa fórmula o Nº CIDA refere-se ao quantitativo para cada um dos capítulos da CID-10 identificados
para a espécie, dividido pela quantidade de referências (Nº ref.) em que a espécie é citada. Essa fórmula
demonstra a concordância das CID-10 de cada espécie. Considerou-se os valores iguais ou superiores
a 60 do cálculo da CCU como significativo para a seleção das espécies nativas do Bioma Amazônia.
Feito isso, foram selecionadas 163 espécies nativas deste bioma, dentre as 207 presentes. O conjunto
selecionado anteriormente foi submetido aos seguintes critérios: registros ao longo do tempo de acordo
com a data da publicação, presença em documentos oficiais do Ministério da Saúde e o conhecimento
científico produzido, cuja soma atinge o máximo de 40 pontos, segundo os parâmetros abaixo (Tabela 1).
30
Tabela 1. Critérios definidos de segurança e eficácia fundamentados nas resoluções da Anvisa.
Nº Critério Pontuação
1 Ausência de grupo(s) fitoquímico(s) tóxico na espécie ou no gênero 2,5
2 Indicação para distúrbios que podem ser tratados com produtos sem supervisão médica 2,5
3 Coerência com relação às indicações terapêuticas informadas (consenso de uso) 4,0
4 Presença nas referências analisadas♣ 8,0
5 Registros identificados ao longo do tempo ♦
9,0
6 Avaliação farmacológica ou química em referência primária (artigo) ♥
5,0
Presença em documentos oficiais do âmbito do MS e resoluções sanitárias da ANVISA,
7 9,0
vigentes ou não♠
Total 40
♣
1-5 = 4 pontos; 6-10 = 5 pontos; 11-15 = 6 pontos; 16-20 = 7 pontos e ≥ 21= 8 pontos;
♦
1 período = 5 pontos; 2 = 6 pontos; 3 = 7 pontos; 4 = 8 pontos; ≥ 5 = 9 pontos;
♥
1 a 5 = 1 ponto; 6 a 10 = 2 pontos; 11 a 15 = 3 pontos; 16 a 20 = 4 pontos; ≥ 21 = 5 pontos.
♠
1 documento = 5; 2 documentos = 6; 3 = 7; 4 = 8; ≥ 5 = 9.

Fonte: Os autores.

Com a aplicação dos critérios descritos anteriormente, foi possível identificar 36 espécies nativas da
Amazônia, sendo 20 endêmicas deste bioma e consideradas como portadoras de tradicionalidade de uso e,
consequentemente, com grande potencial de uso na realidade investigada. Dentre estas, a Paullinia cupana
(guaraná) teve a maior pontuação (38), cuja abordagem metodológica utilizada neste estudo corroborou a
tradicionalidade de uso já atribuída à espécie pelas normativas da Anvisa. Como consequência, ao analisar
os dados etnobotânicos obtidos, foi possível caracterizar três conjuntos de espécies nativas da Amazônia
de uso tradicional, demonstrados no diagrama de Venn (Figura 5). A interseção A representa 12 espécies
endêmicas da Amazônia comuns a ambas as etapas, entre as quais, as que estão destacadas em amarelo,
caracterizadas como de uso tradicional em decorrência dos registros históricos e que permanecem até hoje
em uso no território de Oriximiná. Deste grupo, apenas as espécies de Copaifera sp. já foram reconhecidas
pelas normativas da Anvisa. Como consequência, outras espécies foram caracterizadas de uso tradicional na
Amazônia, possibilitando a ampliação do elenco de espécies reconhecidas oficialmente no SUS. Por sua vez,
a interseção B mostra espécies caracterizadas de uso tradicional utilizadas em Oriximiná, mas que também
ocorrem em outros biomas, enquanto em C encontra-se apenas as espécies nativas da Amazônia presentes
na literatura. Embora o levantamento etnobotânico não tenha identificado três espécies (Bertholletia excelsa
Kunth, Ptychopetalum olacoides Benth e Ampelozizyphus amazonicus Ducke), estas já foram descritas por
Oliveira (2009) em comunidades quilombolas de Oriximiná. Assim, apenas duas espécies (Paullinia cupana
Kunth e Smilax longifolia Rich) não são consideradas importantes para uso na APS local, segundo dados
obtidos por essa pesquisa. Assim, a hipótese de avaliar que espécies nativas da Amazônia que atendiam as
características de tradicionalidade de uso, baseada nos critérios da Anvisa, foi atendida para um conjunto de
espécies usadas no preparo de “remédios caseiros” em Oriximiná-PA.
31
 Figura 5. Espécies medicinais amazônicas de uso tradicional presentes na literatura revisada e no estudo
etnobotânico conduzido em Oriximiná, com destaque para as espécies comuns a ambos os estudos.

Fonte: Os autores.

CONSIDERAÇÕES FINAIS
A análise dos dados obtidos na pesquisa de campo e da literatura especializada demonstra possibilida-
des de regionalização das práticas em fitoterapia na Amazônia a partir da seleção de espécies nativas deste
bioma. No entanto, é também preciso considerar a importância das cultivadas e naturalizadas para as práticas
locais alinhada ao cotidiano do trabalho das equipes de Saúde da Família. A proposta de trabalhar junto aos
Agentes Comunitários de Saúde tem por objetivo discutir e ampliar o conhecimento acerca das espécies já
utilizadas, na perspectiva de contribuir para a promoção da saúde e na definição de protocolos de uso ali-
nhado ao cotidiano das equipes da Saúde da Famílias, para gerar conhecimento com evidências dos riscos
e benefícios desta prática para a saúde dos usuários. A ênfase no estudo das plantas nativas deu-se em de-
corrência da necessidade de ampliar o conhecimento a respeito destas espécies, a qual podem ser utilizadas
e analisadas por meio de protocolos de uso, instrumento já previsto pelo SUS como forma de regionalizar
práticas em saúde.
Estes protocolos, por sua vez, devem levar em conta as diferentes realidades apresentadas pelas zo-
nas rural e urbana de Oriximiná. A pesquisa etnobotânica mostra a necessidade de abordagens diferentes
para cada zona, diante da dinâmica e da estrutura de trabalho verificado durante a pesquisa de campo
(Léda et al., 2019). Este fato demonstra a importância do estudo realizado no sentido de propor aborda-
gens pontuais em cada uma das zonas, ou seja, selecionar um bairro da zona urbana e uma comunidade
na rural para aprofundar ainda mais o estudo, visando a elaboração e utilização de protocolos em diálogo
continuo com as equipes de saúde. Logo, a pesquisa demonstra a importância da etnobotânica como
32

estratégia de seleção de espécies nativas da Amazônia de acordo com a realidade do território pesquisado,
objetivando o fortalecimento das práticas tradicionais em saúde.
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 Capítulo 2

DIFFERENT CONCENTRATIONS OF COPAIFERA RETICULATA DUCKE OLEORESIN IN

INHIBITION OF IN VITRO OF PASSION FRUIT PLANT PATHOGENS

DIFERENTES CONCENTRAÇÕES DA ÓLEORESINA DE COPAIFERA RETICULATA

DUCKE NA INIBIÇÃO IN VITRO DE MICRORGANISMOS FITOPATOGÊNICOS DO
MARACUJAZEIRO

Helaine Cristine Gonçalves1

Osmar Alves Lameira2
Alessandra Keiko Nakasone Ishida3
Alessandra de Nazaré Reis Freire4
Ana Paula Ribeiro Medeiros5
Antonio Naldiran Carvalho de Carvalho6
1

ABSTRACT
In medicinal plants, some substances may act as activators of the host plant defense system or
against plant pathogens. The isolates of Fusarium oxysporum f. sp. passiflorae, F. solani, Rhizoctonia
solani and Xanthomonas axonopodis pv. passiflorae. The objective of this work was to evaluate the effect
of different concentrations of Copaifera reticulata Ducke oleoresin on in vitro inhibition of passion fruit
plant pathogenic microorganisms. In vitro assays were conducted at the Embrapa Oriental Amazon Plant
Pathology Laboratory. The oils were incorporated into synthetic BDA (fungi) and MB1 (bacteria) culture
medium at concentrations of 0, 1, 2 and 3% (v / v), where they evaluated the in vitro inhibition of these plant
pathogens. For the fungi, the experimental design was completely randomized in a 3x4 factorial scheme
(3 fungal isolates x 4 oil concentrations). For X. axonopodis, the experimental design was completely
randomized with four treatments and five repetitions. Tukey test was used to compare means of response
variables according to treatments and data were analyzed using the SPSS statistical program. The results
showed that the inhibition of plant pathogens is directly proportional to the concentration of copaiba
oleoresin, where the oil has antibactericidal and antifungal activity proving its potential to reduce the plant
pathogens evaluated.
Key-words: copaiba, funguses, bacteria.

1
Professora da Universidade Federal Rural da Amazônia. E-mail: [email protected].
2
Pesquisador. Embrapa Amazônia Oriental (Laboratorio de Biotecnologia). E-mail: [email protected].
41

3
Pesquisadora. Embrapa Amazônia Oriental (Laboratorio de Fitopatologia). E-mail: [email protected].
4
Engenheira Agronôma. Embrapa Amazônia Oriental (Laboratório de Fitopatologia). E-mail: [email protected]
5
Engenheira Florestal, Doutoranda. Universidade Federal de Lavras. E-mail: [email protected]
6
Acadêmico de Engenharia Florestal da Universidade Federal Rural da Amazônia. E-mail: [email protected]
 RESUMO
Em plantas medicinais, algumas substâncias podem atuar como ativadoras do sistema defensor da
planta hospedeira ou contra fitopatógenos. Foram utilizados os isolados de Fusarium oxysporum f. sp.
passiflorae, F. solani, Rhizoctonia solani e Xanthomonas axonopodis pv. passiflorae. O trabalho objetivou
avaliar o efeito de diferentes concentrações da óleoresina de Copaifera reticulata Ducke na inibição in vitro
de microrganismos fitopatogênicos do maracujazeiro. Os ensaios in vitro foram conduzidos no Laboratório
de Fitopatologia da Embrapa Amazônia Oriental. Os óleos foram incorporados em meio de cultura BDA
sintético (fungos) e MB1 (bactérias) nas concentrações de 0, 1, 2 e 3% (v/v), onde avaliou a inibição in
vitro desses fitopatógenos. Para os fungos, o delineamento experimental foi inteiramente casualizado em
esquema fatorial 3x4 (3 isolados fúngicos x 4 concentrações do óleo). Para X. axonopodis, o delineamento
experimental foi inteiramente casualizado com quatro tratamentos e cinco repetições. Utilizou-se o teste
de Tukey para fins de comparação de médias das variáveis respostas em função dos tratamentos e os
dados foram analisados com o programa estatístico SPSS. Os resultados demonstraram que a inibição
dos fitopatógenos é diretamente proporcional à concentração da óleoresina de copaíba, onde o óleo possui
atividade antibactericida e antifúngica comprovando seu potencial na redução dos fitopatógenos avaliados.
Palavras-chave: copaíba, fungos, bactéria.

INTRODUÇÃO
No estado do Pará, a cultura do maracujazeiro representa uma boa alternativa agrícola de capital para
agricultura familiar, por ser uma espécie que a produção do fruto ocorre durante o ano inteiro, onde se
tem elevado a exportação de suco de maracujá para suprir os mercados estadual, nacional e internacional
(Falesi, et al., 2013). No entanto, várias doenças prejudicam o estabelecimento da cultura, como, as Fu-
sarioses causadas pelos fungos do gênero Fusarium; tombamento das mudas, causada por Rhizoctonia
solani; a verrugose, com agente causal Cladosporium herbarum; mancha da septoria, causada por Sep-
toria passiflorae Sydow, e a podridão nos frutos causada por Colletotrichum gloeosporioides, Rhizopus
stolonifer e Lasiodiplodia theobromae . Além das doenças fúngicas, o maracujazeiro é afetado pelo vírus
do endurecimento dos frutos e pela bacteriose causada por Xanthomonas axonopodis pv. passiflorae.
O gênero Fusarium abrange espécies que formam um complexo de fungos que habitam o solo e so-
brevivem eficientemente, na forma de clamidósporos no solo (Agrios, 2005). As espécies de Fusarium são
agentes etiológicos de muitas doenças de importância econômica em plantas cultivadas, destacando-se
as fusarioses do maracujazeiro causadas por Fusarium oxysporum Schelecht. f. sp. passiflorae Purss. e
Fusarium solani (Mart.) Sacc. (Costa, et al., 2008; Dariva, 2011), o que torna inviável o cultivo sucessivo
de maracujá na mesma área. F. oxysporum f. sp. passiflorae é responsável pela murcha do maracujazeiro
enquanto que F. solani causa a podridão de colo, onde a infecção inicia-se pela raiz principal e evolui para
o colo, ou vice e versa, sendo uma das doenças mais prejudiciais da cultura (Dariva, 2011), resultando
em problemas fitossanitários de grande escala econômica dessa cultura no Brasil (Dariva, et al., 2015).
Uma das alternativas para evitar a doença é não provocar ferimentos nas raízes durante os tratos culturais,
42

principalmente, nas capinas, em fase inicial de desenvolvimento das plantas e o emprego de adubações
equilibradas (Costa, et al., 2008).
 A espécie Rhizoctonia solani Kuhn, pertence ao filo Basidiomicota, ocorre mundialmente causando
doenças economicamente importantes em uma grande variedade de plantas cultivadas. Representa um
grupo importante em termos econômicos e geneticamente variados, classificados como patógenos de
solo, que causam danos consideráveis as espécies de plantas em todo o mundo (Vilgalys; Cubeta, 1994),
por exemplo, injúrias em sementes e frutos, tombamento das mudas, cancros de talo, podridão da raiz
e infecções nas folhas, ocasionando a morte prematura da planta e/ou a diminuição da produtividade
(Ogoshi, 1985; Sales, 2011). No Estado do Pará há registro de ocorrência em feijão (Phaseolus vulgaris
L.), seringueira (Hevea sp.), maracujazeiro (Passiflora edulis f. flavicarpa Deg.), laranjeira (Citrus sp.),
mogno africano (Khaya ivorensis A. Chev.), jambu (Sphilanthes oleracea L.), açaí (Euterpe oleracea L.),
Acacia sp., maparajuba (Manilkara bidentada (AD.C.). A. Chev.), bastão-do-imperador (Etlingera elatior
Smith) e capim braquiária (Braquiaria sp.) (Verzignassi, et al., 2008). No maracujazeiro, além do tomba-
mento de mudas, provoca o secamento das folhas, podendo ocasionar a morte das plantas (Costa, et al.,
2008).
A mancha bacteriana ou crestamento bacteriano, causada por Xanthomonas axonopodis pv. passiflo-
rae, é uma das mais importantes doenças do maracujazeiro. No Brasil, a doença foi verificada na década
de 60, na região de Araraquara- São Paulo, é conhecida, também, como bacteriose do maracujá (Fischer,
et al., 2005; Ishida; Halfeld-Vieira, 2009). A doença se manifesta, principalmente, nas partes tenras ou
suculentas dos tecidos, estendendo-se aos elementos vasculares adjacentes podendo, além de inutilizar
os frutos para o consumo, acarretar a destruição total das plantas afetadas (Nakatani, et al., 2009). Nas fo-
lhas, o patógeno proporciona pequenas lesões encharcadas e translúcidas, quando necrosadas, assumem
tonalidade marrom- avermelhada, principalmente na face dorsal da folha, podendo também formar um halo
clorótico ao redor da mancha (Viana, et al., 2003), causando a desfolha e, consequentemente, reduzindo
bastante a produtividade da cultura, a qual encontra limitações, especialmente, aos fatores fitossanitários.
Uma das formas de evitar a doença, é o uso de sementes sadias e evitar ferimentos durante a realização de
práticas culturais, bem como a utilização de produtos à base de cobre (Costa, et al., 2008).
O controle alternativo de doenças em plantas utilizando extratos vegetais e óleos essenciais tem sido
muito estudado. As plantas medicinais, em sua composição química, apresentam substâncias chamadas
de metabólitos secundários, as quais podem estar presentes nas interações entre espécie vegetal e fito-
patógeno, como ativadores do sistema de defesa da planta hospedeira ou diretamente contra patógenos
fúngicos. Diversos trabalhos descrevem os sesquiterpenos (α- humuleno, α- e β- selineno, β- bisaboleno
e β- cariofileno), onde β-bisaboleno é constituído de propriedades antiflamatória e analgésica e o β- cariofi-
leno é antiedêmico, antiflamatório, antibactericida e antifúngico (Veiga Júnior; Pinto, 2002) e os diterpenos,
ambos, extraídos de óleos, como metabólitos secundários que possuem atividade fungitóxica existente
(Oliveira, et al., 2006b). Algumas substâncias que compõem os óleos essenciais sintetizadas de plantas
medicinais são utilizadas em seres humanos por conter propriedades antimicrobianas (Silva, et al.,1995).
O óleo in natura de copaíba apresenta certa variedade em seus componentes, cuja variação parece ser
mais sensível a fatores bióticos (insetos e fungos) do que a luminosidade e nutrientes (Oliveira, et al.,
2006a). A importância das árvores de Copaífera sp. é devido à produção de boa qualidade da óleoresina,
43

utilizado pelas populações tradicionais e indústrias farmacêuticas em razão de suas propriedades terapêu-
ticas. O óleo pode ser usado puro, in natura ou destilado, ou como componente na preparação de uma
variedade de produtos terapêuticos e cosméticos (Rigamonte-Azevedo, et al., 2006).
 Na busca por novas formas de controle alternativo de doenças de plantas, estudos têm demonstrado
a atividade antifúngica e antibactericida de óleos essenciais de algumas espécies de plantas medicinais.
Neste sentido, o presente trabalho teve como objetivo avaliar o efeito de diferentes concentrações da óleo-
resina de Copaifera reticulata Ducke na inibição in vitro de fitopatógenos do maracujazeiro.

METODOLOGIA
Origem dos patógenos
Os ensaios foram conduzidos no Laboratório de Fitopatologia da Embrapa Amazônia Oriental, no
município de Belém- Pará, situada sob as coordenadas 1° 27´ 21´´ S de latitude e 48° 30´14´´ W de
longitude, com altitude de 10 m e temperatura média anual de 30°C. Foram utilizados os isolados de Fusa-
rium oxysporum f. sp. passiflorae, F. solani, Rhizoctonia solani e Xanthomonas. axonopodis pv. passiflorae
obtidos de plantas de maracujazeiro, provenientes dos municípios de Parauapebas, Belém, Tomé-Açu e
Igarapé-Açu, Pará, respectivamente, os quais se encontram preservados em óleo mineral e água destilada
esterilizada no Laboratório de Fitopatologia da Embrapa Amazônia Oriental. Para uso experimental, os
isolados fúngicos foram cultivados em meio cultura de batatadextrose ágar (BDA), incubado a 28 ºC, por
7 dias, enquanto o isolado bacteriano foi cultivado em meio 523 (Kado; Heskett, 1970), incubado a 28°C,
por 48h.

Obtenção das amostras da óleoresina de copaíba

As amostras da óleoresina de morfotipos de Copaífera reticulata foram obtidas por meio de coletas
na Fazenda Agroecológica São Roque, localizada no município de Mojú, Pará, sob as coordenadas geo-
gráficas, 3º03`14,85409” de latitude sul e 48º59`36,15357” de longitude oeste no município. A coleta
da óleoresina foi realizada em dois períodos: em fevereiro de 2015, de maior precipitação pluviométrica, e
em novembro de 2015, finalizando o período de menor precipitação pluviométrica. Para coleta, utilizou-se,
apenas dois indivíduos, pois os demais não apresentaram óleo. As copaibeiras foram perfuradas de forma
aleatória com um trato tradicional de 2 cm de diâmetro e 45 cm de comprimento, com dois orifícios na
altura de 1 m e 1,50 m, respectivamente, (Figura 1). As amostras de óleo foram armazenadas em recipien-
tes de vidro de 1000mL e protegidas. O orifício da árvore, após o completo escoamento da óleoresina, foi
vedado com cano do tipo PVC, contendo uma tampa de plástico, segundo a Figura 1, visando facilitar as
outras coletas e evitar a entrada de resíduos de madeira. A extração da óleoresina seguiu a metodologia
descrita por Oliveira et al. (2006b) sendo o método mais indicado por ocasionar menos danos à planta em
relação aos outros métodos e, ainda, permite que sejam feitas novas coletas de óleo na mesma árvore.
Foi realizada a análise da composição química da óleoresina através da cromatografia de gás (CG) e cro-
matografia de gás acoplada à espectrometria de massa com o objetivo de verificar a variação ocorrida na
porcentagem dos componentes químicos presentes no óleo.
44
Figura 1. Processo utilizado na extração da óleoresina de Copaifera reticulata Ducke. Trado tradicional (A);
Orifícios (B) e Coleta da óleoresina (C) na Fazenda Agroecológica São Roque, município de Mojú, Pará.

Fonte: Pires (2017)

Efeito da óleoresina de copaíba no crescimento micelial de Fusarium oxysporum Schelecht. f. sp.

passiflorae Purss., Fusarium solani (Mart.) Sacc. e Rhizoctonia solani Kuhn.
A óleoresina de C. reticulata foi incorporada em meio de cultura BDA sintético nas concentrações de
0, 1, 2 e 3% (v/v). Após a solidificação do meio, depositou-se um disco de 8 mm de diâmetro de micélio
do fungo no centro de cada placa, onde as placas foram incubadas a 28°C. A determinação do crescimento
micelial foi feita diariamente com auxílio de um paquímetro, até que o patógeno em um dos tratamentos
atingisse uma das extremidades da placa. As avaliações foram realizadas em quinze, onze e três dias de
avaliação, respectivamente, para F. oxysporum f. sp. passiflorae, F. solani e R. solani, de acordo com o
período de crescimento de cada espécie.
Com os dados obtidos, calculou-se o índice de velocidade de crescimento micelial (IVCM), utilizando-
se a equação descrita por Oliveira (1991):
IVCM = ∑(D-Da)/N
onde, IVCM = Índice de Velocidade de Crescimento Micelial; D = diâmetro médio atual da colônia;
Da = diâmetro médio da colônia do dia anterior; N = número de dias após a inoculação.
O delineamento experimental foi inteiramente casualizado em esquema fatorial 3x4 (3 isolados
fúngicos x 4 concentrações do óleo), totalizando 12 tratamentos com 5 repetições. Para comparação
entre as variâncias médias de IVCM, os dados foram submetidos ao teste de Bartlett, quando um destes
acusou diferença estatisticamente significante foi utilizado o teste da ANOVA para verificar a influência dos
tratamentos sob a variável resposta (IVCM). Para as comparações múltiplas entre os tratamentos, utilizou-
se o teste de Tukey para fins de comparação de médias da variável resposta (IVCM) dos fungos analisados
em função dos tratamentos realizados. Foi adotado nível de significância de 5%. Para a análise dos dados,
utilizou-se o programa estatístico Statistic Package for Social Sciences (SPSS).
45
 Efeito da óleoresina de copaíba no crescimento de Xanthomonas axonopodis pv. passiflorae.
O isolado bacteriano foi cultivado em meio 523 (Kado; Heskett, 1970), pelo método de estrias
paralelas e posterior incubação por 48h a 28°C. A patogenicidade do isolado foi verificada pela inoculação
de plantas de maracujazeiro com 60 dias de idade, pulverizando-se a face inferior das folhas até o ponto
de escorrimento com suspensão bacteriana.
Para o preparo da solução, o isolado foi acrescido em meio 523 por 48 horas a 28°C. A suspensão
foi preparada com água destilada esterilizada e a concentração ajustada para 109 UFC mL-1. As plantas
inoculadas foram conservadas por 24h em câmara úmida. Logo após o aparecimento dos sintomas, o
patógeno foi reisolado das lesões pelo método anteriormente citado e se encontra preservado em água
destilada esterilizada em temperatura ambiente (26 ± 2 °C) (Pereira, et al., 1970), no Laboratório de
Fitopatologia da Embrapa Amazônia Oriental.
Para avaliação da atividade antibacteriana in vitro, a óleoresina de copaíba foi incorporada ao meio
523 (Kado; Heskett, 1970) fundente nas concentrações de 0, 1, 2 e 3% (v/v) e vertidos em placas de
Petri com dimensões de 9 cm de diâmetro e 1,8 cm de profundidade. Após a solidificação do meio de
cultura nas placas com os tratamentos, foram depositadas alíquotas de 100 µL da suspensão bacteriana
na concentração de 0,3 UA/mL, diluída em solução salina NaCl 0,85% até 10-6 UFC/mL e espalhadas
nas placas com a alça de Drigalski. Posteriormente, as placas foram incubadas a 28°C, em B.O.D. A
testemunha constou apenas do meio de cultura 523 e após a incubação por 48 h a 28°C foi realizada a
contagem das Unidades Formadoras de Colônia (UFC) nas placas.
O delineamento experimental foi inteiramente casualizado com quatro tratamentos e cinco repetições.
Para comparação entre as variâncias médias do número de bactérias, os dados foram submetidos ao
teste de Bartlett, quando um destes acusou diferença estatisticamente significante foi utilizado o teste
da ANOVA para verificar a influência dos tratamentos sob a variável resposta número de bactérias. Para
as comparações múltiplas entre os tratamentos, utilizou-se o teste de Tukey para fins de comparação de
médias da variável resposta número de bactérias analisadas em função dos tratamentos realizados. Foi
adotado nível de significância de 5%. Para a análise dos dados, foi utilizado o programa estatístico Statistic
Package for Social Sciences (SPSS).

RESULTADOS E DISCUSSÃO
Efeito da óleoresina de copaíba no crescimento micelial de Fusarium oxysporum Schelecht. f. sp.
passiflorae Purss., Fusarium solani (Mart.) Sacc. e Rhizoctonia solani Kuhn
Avaliando o efeito da óleoresina de copaíba sobre o crescimento micelial de fungos fitopatogênicos,
observa-se que entre os tratamentos utilizados, ocorreu interação entre os fatores fitopatógenos e as con-
centrações empregadas, como mostra a Tabela 1. Para os três fitopatógenos, a concentração de 3% foi a
mais eficiente para a inibição do crescimento micelial in vitro (Figuras 2, 3 e 4). Os menores crescimentos
miceliais foram observados para F. oxysporum f. sp. passiflorae (15,55 cm) e R. solani (14,33 cm) regis-
trados na presença de 3% da óleoresina. Para F. oxysporum f. sp. passiflorae, as concentrações de 2% e
46

3% da óleoresina reduziram significativamente o crescimento micelial em 20,25 e 26,27% (Figura 2) e para

F. solani, apenas na concentração de 3%, houve redução significativa do crescimento micelial de 18,10%
(Figura 3).
Tabela 1. Efeito da óleoresina de Copaifera reticulata na inibição do crescimento micelial (cm) in vitro de
fitopatógenos.
Fitopatógenos Concentração da óleoresina (%)
0 1 2 3
F. oxysporum f.sp. passiflorae 21,09aC 18,87aBC 16,82aAB 15,55abA
F. solani 21,88aB 21,35aB 19,46bAB 17,92bA
R. solani 54,48bC 19,86aB 16,38aA 14,33aA
CV % 7,73

Fonte: Pires (2017)

Médias seguidas de letras minúsculas iguais na coluna e maiúsculas na linha não diferem significati-
vamente a 5% pelo Teste de Tukey.
Os maiores crescimentos miceliais ocorreram na ausência da óleoresina com destaque para R. solani
com 54,48 cm, onde, houve redução significativa no crescimento micelial a partir da concentração de 1%,
sendo que as concentrações de 2% e 3% proporcionaram as maiores reduções, com 69,93 e 73,70% de
inibição no crescimento micelial em relação a ausência da óleoresina (Figura 4), respectivamente, não
havendo diferença significativa entre esses dois tratamentos.
Figura 2. Inibição do crescimento micelial de Fusarium oxysporum f. sp.
passiflorae pela óleoresina de Copaifera reticulata em meio de cultura BDA, nas
concentrações de 0 e 3%.

0% 3%

Fonte: Pires (2017)

Figura 3. Inibição do crescimento micelial de Fusarium solani pela óleoresina de

Copaifera reticulata em meio de cultura BDA, nas concentrações de 0 e 3%.
47

0% 3%

Fonte: Pires (2017)

 Figura 4. Inibição do crescimento micelial de Rhizoctonia solani pela óleoresina de
Copaifera reticulata em meio de cultura BDA, nas concentrações de 0 e 3%

0% 3%

Fonte: Pires (2017)

Foram observados que à medida que se aumentava a concentração da óleoresina ocorria a redução
do crescimento micelial (Figura 5), demonstrando com isso a eficiência das concentrações da óleoresina
na inibição do crescimento micelial in vitro quando comparada com a ausência do referido óleo.

Figura 5. Efeito das concentrações da óleoresina de C. reticulata na inibição do rescimento micelial

in vitro de F. oxysporum, F. solani e R. solani.

Fonte: Pires (2017)

48
 A eficiência desse controle pode ser atribuída a determinados sesquiterpenos presentes na óleoresina
de Copaifera como o β-bisaboleno e β-cariofileno que possuem propriedades bactericida e antifúngica,
bem como, a concentração utilizada da óleoresina (Veiga Junior; Pinto, 2002; Tappin, et al., 2004). Traba-
lhos realizados por Oliveira et al. (2006b); Lameira (2007); Pires et al. (2015a), através de experimentos
com vários fitopatógenos, incluindo, Rhizoctonia solani demonstraram a eficiência da óleoresina de Co-
paifera reticulata na inibição do crescimento micelial in vitro corroborando com os resultados obtidos no
presente trabalho.
Extratos hexânico e metanólico de folhas de Copaifera langsdorffi utilizado por Amorim (2003)
promoveram a inibição do crescimento micelial de Colletrtrichum gloeosporioides e Bipolaris sorokiniana.
Por sua vez Morais et al. (2000) mostraram atividade positiva da óleoresina de Copaifera spp. sobre
Fusarium oxyporum f. sp. lycopersici, enquanto Cascon et al. (2000) testaram através do Bioautograma a
ocorrência de atividade inibitória para Staphylococcus aureus para todas as amostras usadas de Copaifera
duckei e Copaifera spp. procedentes dos Estados do Amapá, Amazonas e Pará.

Efeito da óleoresina de copaíba no crescimento de Xanthomonas axonopodis pv. passiflorae

Para Xanthomonas axonopodis pv. passiflorae, a análise dos dados mostrou que o maior crescimento
foi observado na ausência da óleoresina, no tratamento controle, com 166,6 bactérias, houve diminuição
significativa no número de bactérias, a partir da concentração de 3%, segundo a Tabela 2.

Tabela 2. Efeito da óleoresina de Copaifera reticulata na inibição do crescimento bacteriano

in vitro de Xanthomonas axonopodis pv. passiflorae.
Concentração do óleo de copaíba (%) Crescimento bacteriano (UFC7)
0 166,6 b8
1 148,6 ab
2 132,4 ab
3 107 a

Fonte: Os autores

A óleoresina de copaíba apresentou efeito na inibição do crescimento da bactéria em todas as

concentrações utilizadas. Não ocorreu diferença estatística entre as concentrações de 1% e 2% da
óleoresina. Verificou- se que apenas na concentração de 3% houve inibição do crescimento bacteriano
quando comparado a ausência da óleoresina, conforme a Figura 6.
49

7
UFC = Unidades formadoras de colônia.
8
Médias seguidas de letras iguais não diferem significativamente a 5% pelo Teste de Tukey.
 Figura 6. Inibição do crescimento bacteriano de Xanthomonas axonopodis
pv. passiflorae pela óleoresina de Copaifera reticulata em meio de cultura
MB1, nas concentrações de 0 a 3%.

0% 1%

2% 3%

Fonte: Pires (2017)

À medida que se elevava a concentração da óleoresina ocorria a redução do crescimento in vitro do

número de bactérias, confirmando com isso a eficiência das concentrações da óleoresina na inibição do
crescimento quando comparada com a ausência do óleo (Figura 7).

Figura 7. Efeito das concentrações da óleoresina de C. reticulata na inibição do crescimento

bacteriano in vitro de Xanthomonas axonopodis pv. passiflorae.
50

Fonte: Pires (2017)

 Trabalhos conduzidos por Ishida et al. (2008), com extratos etanólicos de cascas, folhas e galhos
de Copaifera reticulata e Copaifera duckei para o controle de Xanthomonas axonopodis pv. passiflorae,
afirmaram que para duas espécies de Copaifera, os extratos etanólicos provenientes das cascas inibiram
totalmente o crescimento da bactéria. Já os extratos dos galhos de ambas as espécies de Copaifera e os
das folhas de C. duckei obtiveram uma pequena ação sobre o crescimento de X. axonopodis pv. passiflorae.
O efeito no crescimento da bactéria, segundo Veiga Júnior e Pinto (2002) e Tappin et al. (2004) é atribuído
a presença de substâncias químicas como o β-bisaboleno e β-cariofileno que apresentam propriedades
bactericida e antifúngica.
Pires et al. (2015b) realizaram trabalhos com o óleo de Carapa guianensis, nas concentrações de 0,
1, 2 e 3% e verificaram que o óleo obteve efeito significativo na inibição do crescimento de X. axonopodis
pv. passiflorae em todas as concentrações utilizadas, menos na ausência do óleo de andiroba, onde a
maior concentração (3%), mostrou-se mais eficiente na inibição do crescimento bacteriano.
Oliveira et al. (2015) em pesquisas realizadas com extratos de Copaifera langsdorffii, nas concentrações
de 500, 1000, 2000, 5000, 10000 ppm e comprovaram que a concentração mais eficiente foi a de 10000
ppm para a diminuição do crescimento de X. axonopodis pv. passiflorae.
Na literatura há diversos trabalhos que corroboram os efeitos antibacterianos de extratos vegetais,
Tavanti et al. (2013), em avaliação com extratos aquosos no controle da bactéria Ralstonia solanacearum,
com extratos de alho, cebola, hortelã, copaíba e pimenta em inoculação in vitro, os autores confirmaram
que todos os tratamentos com concentrações maiores de 50% apresentaram melhor resultado.

CONCLUSÃO
A inibição do crescimento in vitro de Fusarium oxysporum f. sp. passiflorae, Fusarium solani, Rhi-
zoctonia solani e Xanthomonas axonopodis pv. passiflorae é diretamente proporcional à concentração da
óleoresina de copaíba.
A óleoresina de copaíba possui atividade antibactericida e antifúngica evidenciando seu potencial na
redução dos fitopatógenos estudados.

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54
 Capítulo 3

MOLECULAR MODIFICATIONS ON NATURAL BIOACTIVE

PRODUCTS ON AMAZON

MODIFICAÇÕES MOLECULARES EM PRODUTOS NATURAIS

BIOATIVOS NA AMAZÔNIA

1,2
Ivanete C. Palheta
1,2,3
Maritza E. Ordoñez
1,2
Paulo Alexandre P. F. G. das Neves
1,4
Alanna Crystine Lima Farias de Sousa
1,4
Fernanda M. Costa
1
Vitor Augusto N. Bragança
1,2,4
Rosivaldo dos S. Borges

ABSTRACT
The Amazon Region is known for its biodiversity and its potential in terms of natural resources, it should
be the guarantee of access to affordable and safe therapeutic treatments that, despite the high investment
in research, did not result in pharmaceutical products validated for commercial use. In parallel, when
analyzing the medicines derived from natural products developed by the industry, we found that most of them
underwent chemical transformations, aiming at the optimization of their therapeutic and physical-chemical
properties. In this context, the development of research and methodologies aimed at the development and
improvement of compounds derived from natural products, prove to be important for the development
of economically viable products. In the last twelve years, the Núcleo de Estudos e Seleção de Moléculas
Bioativas (NESBio) has implemented the fundamental stages of structural optimization 1of natural bioactive
molecules, through the selection, characterization and molecular modification through bioisosterism and
analogues, based on molecular modeling methods, in addition to computational simulation and analysis
of physical-chemical properties, with the objective of developing products with bioactive molecules from
the Amazon. The most expressive results of NESBio were obtained recently and are described in this work.
Keywords: Drugs, Medicines, Therapeutic innovation.

1
Núcleo de Estudos e Seleção de Moléculas Bioativas – NESBio, Faculdade de Farmácia, Instituto de Ciências da Saúde, Universidade Federal
do Pará, 66075-110, Belém, PA, Brasil;
55

2
Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade e Biotecnologia – Rede Bionorte, Instituto de Ciências Biológicas, Universidade Federal do
Pará, 66075-110, Belém, PA, Brasil;
3
Facultad de Ingeniería Química, Universidad Nacional de la Amazonia Peruana, Freyre 616, CP 16002, Iquitos, Perú;
4
Programa de Pós-Graduação em Química Medicinal e Modelagem Molecular, Instituto de Ciências da Saúde, Universidade Federal do Pará,
66075-110, Belém, PA, Brasil
 RESUMO
A Região Amazônica é conhecida por sua biodiversidade e seu potencial em termos de recursos
naturais deveria ser a garantia de acesso à tratamentos terapêuticos acessíveis e seguros que, apesar
do elevado investimento em pesquisas, não resultou em produtos farmacêuticos validados para uso
comercial. Em paralelo, ao analisarmos os medicamentos derivados de produtos naturais desenvolvidos
pela indústria, constatamos que em sua maioria passou por transformações químicas, visando a otimização
de suas propriedaes terapêuticas e físico-químicas. Nesse contexto, o desenvolvimento de pesquisas e
metodologias voltadas ao desenvolvimento e melhoramento de compostos derivados de produtos naturais,
mostram-se importantes para o desenvolvimento de produtos economicamente viáveis. Nos últimos doze
anos o Núcleo de Estudos e Seleção de Moléculas Bioativas (NESBio) implantou as etapas fundamentais
de otimização estrutural de moléculas bioativas naturais, através da seleção, caracterização e modificação
molecular através do bioisosterismo e análogos, baseadas em métodos de modelagem molecular, além
da simulação computacional e análise de propriedades físico-químicas com o objetivo de desenvolver
produtos com moléculas bioativas da Amazônia. Os resultados mais expressivos do NESBio foram obtidos
recentemente e estão descritos neste trabalho.
Palavras-chaves: Fármacos, Medicamentos, Inovação terapêutica.

INTRODUÇÃO
A Amazônia é conhecida em todo o mundo pela sua biodiversidade e pelo seu potencial em termos
de recursos naturais explorados e estimados, sendo um bioma rico em espécies (Brusseau, 2019; Ometto
et al., 2011). No entanto, muitas das espécies vegetais estudadas com estruturas moleculares que
foram isoladas na região possuem sérias limitações quanto às suas propriedades químicas, biológicas,
farmacêuticas e terapêuticas (Skirycz et al., 2016). De fato, apesar do uso de plantas medicinais ser
a promessa de acesso a tratamentos terapêuticos de baixo custo, seguros e responsáveis, o cenário
após mais de 30 anos de investimentos, seja como fitoterápicos, fitofármacos ou compostos bioativos se
resume a poucos produtos de valor agregado, com elevados custos de desenvolvimento (Ananikov et al.,
2014; Rates, 2001). Esse fato dificulta a aquisição pela população de produtos terapêuticos oriundos da
biodiversidade local, contrariando a promessa de priorizar o desenvolvimento de medicamentos de baixo
custo e acessíveis para atender as demandas do Sistema Único de Saúde, sobretudo da população carente.
Ao analisar as estruturas químicas dos medicamentos derivados de produtos naturais, constata-se
que em sua maioria passaram por transformações químicas, objetivando aumentar a potência, eficácia ou
segurança; aumentar a seletividade e reduzir os efeitos colaterais (Butler, 2004). Dessa forma, um melhor
perfil de biodisponibilidade plasmática é obtido através do ajuste de suas propriedades farmacocinéticas e
biofarmacêuticas, reduzindo a toxicidade e reações adversas. O mais impressionante é que muitas dessas
modificações em produtos naturais são simples e foram realizadas em laboratórios com baixo custo
operacional, algumas das quais resultaram em aplicação terapêutica há mais de um século de existência
(Guo, 2017).
56

Ademais, o uso de produtos naturais na geração de fitoterápicos, fitofármacos ou fármacos tem como
principais desafios: a dificuldade de padronização devido à questões como o local de coleta e sazonalidade;
baixa potência, necessitando de doses altas para uso terapêutico; baixo rendimento nos processos de
extração e no isolamento dos constituintes majoritários responsáveis pela atividade (Skirycz et al., 2016);
alta toxicidade e baixa estabilidade química frente a luz, oxigênio e água, especialmente (Szakiel et al.,
2011). Outro fator importante é que maioria dos trabalhos tendem a ser desenvolvidos de maneira isolada,
com pouca ou nenhuma interação entre os grupos de pesquisa interdisciplinares como das áreas da
biologia, química e farmácia atrasando o desenvolvimeto da pesquisa e geração de resultados que possam
ser testados (Aboelela et al., 2007) . Além disso, entre as maiores dificuldades na fase de farmacologia e
toxicologia é a falta de material para dar continuidade aos testes (Smith-Hall et al., 2012).
Novas abordagens devem ser realizadas na pesquisa com plantas medicinais e alimentícias da
Amazônia visando a verticalização da produção capaz de promover impactos positivos sobre a economia e
retorno para as comunidades locais. É reconhecido o potencial do Estado do Pará para o desenvolvimento
do setor produtivo na área de compostos bioativos baseados em produtos naturais de sua exuberante
biodiversidade, capaz de torná-lo um polo industrial de inovação focado na diversidade e sustentabilidade
(Vieira et al., 2014). Sua posição estratégica na região norte e fronteiras com as regiões nordeste e centro-
oeste o torna acessível através de suas extensas malhas hidroviária e rodoviária. A facilidade de acesso, que
tem deixado um lastro de exploração e degradação indiscriminada de sua biodiversidade, poderia ser uma
aliada, tendo em vista que sendo acessível para os mercados consumidores e fornecedores do hemisfério
norte, somado a suas fronteiras com acesso a outras regiões, pode transformar-se em uma área de
desenvolvimento, interligando as demais regiões do país priorizando a geração e comercialização de
produtos bioativos oriundos da biodiversidade Amazônica. As áreas de pesquisas mais promissoras seriam
a produção de fitoterápicos, fitofármacos e nutracêuticos com os desafios de identificar e caracterizar os
constituintes ativos responsáveis pela atividade biológica, buscando rotas produtivas que visem a aplicação
dos produtos extraídos como alternativa de inserir a população local na geração de renda, contribuindo
ainda para formação de recursos humanos de acordo com as necessidades e realidade regional. O número
de produtos bioativos a partir de extratos naturais ou óleos essenciais usando métodos etnofarmacológicos
utilizados na terapêutica atual ainda é baixo, quando comparado ao número de moléculas naturais bioativas
que necessitaram apenas de transformações químicas para aprimorar sua atividade farmacológica (Cragg;
Newman, 2013).
Alterar as propriedades farmacocinéticas e biofarmacêuticas, reduzir toxicidade e ajustar propriedades
terapêuticas, ou utilizar como modelo para a síntese de compostos mais promissores apresenta-se como
alternativas viáveis, podendo-se destacar os exemplos do glicosídeo salicina (1) que originou o ácido
acetil-salicílico (2) (aspirina); a alteração de um grupo na isopenicilina N (3), um produto biotecnológico
para a produção da benzilpenicilina (4), a forma com melhor perfil farmacocinético e clinicamente seguro;
a modificação da lincomicina (5) para a geração da clindamicina (6), mais resistente ao metabolismo
e mais ativa; os compostos derivados a partir do alcalóide oriundo de planta medicinal da América do
Sul quinina (7), gerando as quinoleínas cloroquina (8) e primaquina (9); assim como os derivados da
artemisinina (10), o arteméter (11) e artesunato (12), originados da medicina chinesa, que apresentaram
melhor perfil farmacocinético e terapêutico (Barreiro; Bolzani, 2009; Costa-Lotufo et al., 2010; Montanari;
Bolzani, 2001).
57
 Outro fato significativo é que a indústria de fármacos e medicamentos é o ramo que mais produz
inovação. A aplicação das estatinas e o desenvolvimento de derivados sintéticos são um excelente exemplo
de inovação radical para o desenvolvimento de moléculas inibidoras da 3-hidroxi- 3-metil-glutaril-coenzima
A (HMG-CoA), responsáveis pela redução do colesterol. Os produtos naturais compactina ou mevastatina
(13), lovastatina (14), sinvastatina (15) e pravastatina (16) foram substituídos pelos sintéticos fluvastatina
(17), pitavastatina (18), rosuvastatina (19) e atorvastatina (20). O fato é que moléculas inovadoras são
lucrativas sendo conhecidas como ‘blockbuster’, gerando mais de 1 bilhão de dólares em vendas por ano
para as ‘big pharma companies’ como a gigante Pfizer com as vendas do Liptor® (atorvastatina).
58
 Assim, para nosso grupo, a divulgação de resultados parciais ou incompletos das pesquisas com
moléculas da Amazônia pode significar a disponibilização de informações privilegiadas para os grupos
de pesquisas com maior capacidade técnica, com perspectiva de importar no futuro os produtos finais
modificados como medicamentos. De fato, muitos países estão voltados para os produtos naturais da
Amazônia e seria desagradável para os pesquisadores brasileiros na área de compostos bioativos um
episódio similar ao desenvolvimento do captopril, cujas pesquisas iniciaram na Universidade de São Paulo
(USP) a partir do veneno da Bothrops jararaca, onde o Brasil assumiu o papel de exportador do protótipo
inicial para o produto final modificado. A história da descoberta do captopril teve início na Faculdade de
Medicina da USP de Ribeirão Preto-SP com o pesquisador Maurício Oscar Rocha e Silva ao estudar os efeitos
farmacológicos do veneno da B. jararaca. O médico Sérgio Henrique Ferreira, de Franca-SP, ao ingressar
no grupo de pesquisa do professor Oscar continuou esses estudos por ocasião de seu doutoramento,
analisando os efeitos de peptídeos do veneno da B. jararaca na necrose tissular e hipotermia provocada
pela picada da serpente, elucidando o fator de potencialização da bradicina, um peptídeo plasmático
vasodilatador.
Mais tarde, Sérgio Ferreira foi realizar seu pós-doc em Londres no grupo de Jonh Robert Vane da Royal
College of Surgeous, analisando os efeitos do veneno da B. jararaca como potencializador da bradicina e sua
ação sobre a enzima conversora de angiotensina, hormônio peptídico que causa vasoconstrição e aumento
da pressão arterial (Smith; Vane, 2003). Vane em um seminário apresentou os resultados promissores da
pesquisa enfatizando o efeito vasodilatador da bradicina como anti-hipertensiva. Cientistas da Squibb que
estavam na plateia, de posse desses resultados passaram a desenvolver derivados sintéticos, inspirados
59

no peptídeo purificado do veneno, com potentes efeitos sobre a angiotensina, surgindo no final a succinil-
prolina que após sucessivas modificações gerou o captopril (21), patenteado em 1976 e comercializado
um ano depois, considerado o primeiro ‘blockbuster’ da Squibb, superando a marca de 1 bilhão de vendas
anuais.
 Assim, o interesse das indústrias farmacêuticas por um conjunto de moléculas promissoras,
disponíveis em boa quantidade, com mecanismos inovadores, são boas motivações para a busca por
compostos bioativos em diversos países do mundo, em especial oriundos da biodiversidade ainda pouco
conhecida como da Amazônia.
Os principais requisitos que devem ser observados em estudos com compostos bioativos naturais
são divididas em sete regras: i) obtenção de derivados com estrutura química privilegiada; ii) potentes; iii)
seguros; iv) com alta estabilidade química e metabólica; v) propriedades físico-químicas excelentes, mas
acima de tudo; vi) em quantidade suficiente para sua comercialização. Caso o candidato passe nessas
cinco fases e não obedeça a regra sexta, o país precisa de vii) grupos de síntese de compostos bioativos
com altos rendimentos, menor número de etapas e facilidade de purificação. Finalmente, viii) ter grupos
capacitados para realizar modificações moleculares, visando a obtenção de compostos mais eficazes.
Desse modo, a proposta do NESBio/UFPA é desenvolver métodos de otimização estrutural de
moléculas bioativas naturais, através da seleção, caracterização e modificação molecular, além de indicar
suas possíveis aplicações como insumos químicos, farmacêuticos e terapêuticos.

Estratégias de modificações moleculares de compostos bioativos no planejamento de fármacos

O planejamento racional de análogos e/ou homólogos de fármacos já existentes ocorre através de
uma investigação aprofundada das propriedades físico-químicas da molécula de origem. Essa investigação
inclui o estudo estrutural com o objetivo de identificar o(s) grupos farmacofóricos e toxicofóricos, assim
como a influência destes grupos na atividade biológica da molécula. Além disso, inclui-se também o
estudo ADMETox (Absorção, Distribuição, Metabolismo, Excreção e Toxicidade) da molécula, que envolve
propriedades como solubilidade, peso molecular, afinidade com biomoléculas, entre outras propriedades
igualmente importantes (Barreiro; Fraga, 2008; Montanari, 2011). De fato, a estrutura química de uma
molécula pode fornecer informações de grande importância, que podem ser estruturais, conformacionais
60

ou eletrônicas, facilitando a compreensão da relação entre estrutura e atividade do fármaco através da

modelagem molecular (Barreiro; Fraga, 2008; Borges, 2017).
 Além disso, a simplicidade na estrutura química de um fármaco está ligada à quantidade de funções
que ele possui em sua molécula. Alguns fármacos possuem somente duas funções químicas em suas
estruturas, tornando seu mecanismo de ação mais simples de ser compreendido. Por outro lado, moléculas
que apresentam várias funções orgânicas são mais complexas, podendo conter uma variedade de funções
ligados à estrutura básica e, portanto, seu mecanismo de ação também pode ser considerado mais
complexo como é o caso de produtos naturais. No entanto, os grupamentos farmacofóricos e toxicofóricos
podem ser identificados e alterados (Borges, 2017).
Para avaliar as características eletrônicas da molécula de um fármaco, utiliza-se parâmetros
quânticos que auxiliam na compreensão do seu comportamento molecular. Um parâmetro bastante
utilizado é o estudo dos orbitais de fronteira, HOMO (Highest Occupied Molecular Orbital) e LUMO (Lowest
Unoccuppied Molecular Orbital), que mostram quais as regiões ricas ou deficientes em elétrons na estrutura
e consequentemente identificando regiões mais reativas e mais estáveis da molécula (Nogrady; Weaver,
2005).
A diferença de energia entre os valores dos dois orbitais de fronteira é chamada de GAP, o qual
fornece informações sobre a estabilidade da molécula, de modo que quanto maior seu valor, mais estável
a estrutura e, quanto menor o valor de GAP, menos estável a molécula. Os valores dos orbitais de fronteira
e GAP estão associados com a capacidade de transferência de elétrons, sendo utilizados para avaliar
estabilidade, reatividade, capacidade redox e outras características importantes do comportamento da
estrutura do fármaco (Borges, 2017; Nogrady; Weaver, 2005; Wermuth, 2008).
Outros dois parâmetros importantes para o desenvolvimento de moléculas modificadas utilizadas no
NESBio são o Potencial de Ionização (PI) e Afinidade Eletrônica (AE). O PI de um átomo ou molécula é a
energia necessária para remover um elétron de sua estrutura atômica ou molecular, enquanto que a AE
de um átomo ou molécula representa a facilidade de atuar como aceptor de um elétron em sua estrutura
atômica ou molecular. Estes dois últimos parâmetros costumam ser avaliados juntamente com os orbitais
de fronteira e GAP, por serem valores diretamente relacionados (Nogrady; Weaver, 2005).
A solubilidade e permeabilidade de um fármaco também são propriedades importantes para serem
avaliadas, tendo em vista que para uma molécula atravessar as membranas celulares é necessário que haja
afinidade química. Esta afinidade depende da solubilidade e consequentemente, da polaridade do fármaco.
Portanto, moléculas mais lipofílicas possuem maior facilidade para permeabilizar a bicamada lipídica das
membranas celulares, tornando a absorção do fármaco mais fácil (Montanari, 2011; Nogrady; Weaver,
2005). A solubilidade e o peso molecular são parâmetros essenciais para a compreensão do tempo de
resposta do fármaco e sua eficácia. Moléculas de maior peso molecular tendem a ser mais lentas em seu
processo ADME, levando um tempo maior para fornecer uma resposta ao organismo (Montanari, 2011).
A interação de um fármaco com seu alvo é de extrema importância para avaliar a eficiência da molécula.
Essa interação está diretamente relacionada com a seletividade da molécula do fármaco. A maior seletividade
é imprescindível quando é necessário reduzir os efeitos colaterais em uma molécula, pois está associada
ao comportamento que o composto vai apresentar, dependendo do seu grau de toxicidade, reatividade e
61

instabilidade. Portanto, moléculas mais seletivas são mais específicas estruturalmente (Barreiro; Borges,
2017; Fraga, 2008; Montanari, 2011).
 A busca por uma menor toxicidade, reatividade e instabilidade está ligada à necessidade de uma
maior seletividade, onde a interação da molécula bioativa é direcionada para seu alvo terapêutico apenas,
diminuindo possíveis efeitos indesejados no indivíduo. A interação fármaco-receptor, além de seletiva,
precisa ser eficaz e essa eficácia depende do encaixe estrutural com o alvo e de quão bioativa a molécula
se apresenta (Nogrady; Weaver, 2005; Wermuth, 2008).
O mecanismo de ação de uma molécula bioativa depende de diversos parâmetros, alguns deles já
citados acima. Para compreender o mecanismo de ação de uma molécula é necessário conhecer sua
capacidade nucleofílica/eletrofílica e seu comportamento eletrônico, solubilidade, afinidade e tipo de
interação que ocorre entre a molécula e seu receptor. Os estudos na área são realizados avaliando a relação
estrutura-atividade dessas moléculas e, somente dessa maneira é possível elucidar o mecanismo de ação
completo do candidato (Borges, 2017; Montanari, 2011; Wermuth, 2008)

SIMULAÇÃO COMPUTACIONAL
Relação estrutura química-atividade biológica
Estudos da relação estrutura-atividade são aplicados a diversas áreas da pesquisa, como no
planejamento de fármacos, tendo como objetivo a construção de modelos matemáticos capazes de explicar
os efeitos que a estrutura química de um composto (ligante) pode causar no decorrer de sua interação
com receptor biológico. Essa interação é determinada por forças intermoleculares, sofrendo influência de
interações lipofílicas, polares, eletrostáticas e estéricas. Substâncias com propriedades terapêuticas ao
interagirem com uma enzima, canal de íons, ácido nucléico ou com outras macromoléculas biológicas
precisam apresentar uma conformação tridimensional de modo que as disposições de seus grupos
funcionais favoreçam a complementaridade bioquímica no sítio de ligação (SILVA, 2012).
Para compreender o tipo de interação entre o ligante e o seu receptor biológico utiliza-se a química
computacional, analisando diferentes descritores moleculares, tendo em vista que são considerados
importantes ferramentas para predizer as propriedades da molécula que estão diretamente relacionadas
às forças intermoleculares, assim como nos processos de transporte e distribuição dos fármacos.
Neste sentido, a principal meta é racionalizar o tempo de procura por compostos com propriedades
desejadas aplicando-se conhecimentos químicos e farmacológicos matematicamente quantificados e
computadorizados, selecionando-se moléculas mais promissoras tanto para síntese como para a avaliação
biológica (Borges, 2017).
Com a análise dos descritores químicos-quânticos é possível correlacionar reatividade dos compostos,
coeficiente de partição octanol/água, índices de retenção cromatográfica e outras propriedades da molécula
com as possíveis atividades investigadas. Métodos da Química Quântica associados às técnicas de
modelagem molecular permitem a definição de propriedades atômicas e moleculares através de diversos
descritores associados a mecanismos eletrostáticos – atração, repulsão e transferência de cargas, assim
como à energia dos orbitais de fronteira. Dentre os descritores analisados nos estudos de relação estrutura-
atividade, podemos citar: a Energia do Orbital Molecular Ocupado de mais alta energia (eHOMO), Energia do
Orbital Molecular Desocupado de mais baixa energia (eLUMO), Diferença de energia entre os orbitais HOMO
62

e LUMO (∆e = eHOMO - eLUMO), Densidade eletrônica HOMO/LUMO (QHOMO QLUMO), Dureza absoluta
(n = eHOMO - eLUMO /2), Energia total (ET), Energia de ligação (Eb), Entalpia de formação (∆H0), Calor
de formação (∆Hf), Potencial de Ionização (PI), Afinidade eletrônica (EA), Energia de protonação (Eprot),
Energia de hidratação (EHidrat), Refratividade Molecular (RM), Eletronegatividade (χ) e Momento de dipolo
molecular (µ) (Arroio et al, 2010).
Realizar a triagem de todos os alvos nos estudos de estrutura-atividade é uma tarefa árdua, sendo
interessante analisar ainda, aqueles denominados de anti-alvos com os quais a interação geralmente é
indesejada, já que desencadeiam efeitos adversos e toxicidade (Shyu, 2009). Vale considerar ainda, a
necessidade da análise de outras variáveis como solubilidade em meio aquoso, biodisponibilidade,
permeabilidade pela barreira hematoencefálica, interações com isoformas do citocromo P450 e avaliação
da mutagenicidade que exercem influência na interação fármaco-receptor (Gleeson, 2008; Xu et al., 2012).

Propriedades farmacocinéticas e toxicidade – ADMETox

Ao contrário dos produtos naturais, que em sua maioria são rejeitados na fase pré-clínica, muitos
compostos bioativos candidatos a fármacos que chegam a fase clínica não conseguem entrar no mercado
pelo fato de apresentarem falhas relacionadas à eficácia, assim como problemas de propriedades
farmacocinéticas e toxicidade. Assim, nos estágios iniciais dos estudos voltados para elucidação
de compostos biologicamente ativos precisam ser otimizadas a potência e seletividade de protótipos,
concomitantemente com as propriedades farmacocinéticas e toxicológicas (Pereira, 2007).
A fase farmacocinética tem profundo impacto sobre o efeito farmacológico, uma vez que a
concentração e o tempo despendido pelas moléculas do fármaco no seu local de ação são determinados
pelos processos de ADME, envolvendo aquilo que o organismo faz com o fármaco. A elucidação de
propriedades correlacionadas com ADME interfere diretamente na próxima etapa de interação fármaco-
receptor no tecido alvo, fase farmacodinâmica, que inclui aquilo que o fármaco faz no organismo para
produzir um efeito (Abdel-Rahman; Kauffman, 2004).
Considerando a complexidade dos organismos biológicos, a identificação de parâmetros favoráveis
à absorção e permeabilidade dos compostos auxilia os estudos de predição de moléculas com atividades
biológicas desejadas. A regra de Lipinski é frequentemente empregada nesses estudos, tendo em vista que
identifica alguns desses parâmetros, sendo: ≤ 5 doadores de ligação de hidrogênio, ≤ 10 aceptores de
ligação de hidrogênio, massa molecular ≤ 500 Da e log P ≤ 5 (Lipinski et al., 1997). Além disso, Veber
et al. (2002) incluíram que o número de ligações rotacionáveis deveria ser ≤ 10 e a área de superfície
2
polar ≤ 140°A .
As análises do conjunto de reações enzimáticas relacionadas ao metabolismo dos compostos bioativos
são fundamentais para compreensão de sua biotransformação em metabólitos de polaridade crescente,
para que possam ser excretados. Os produtos de degradação podem ser inativos ou ativos, e em relação
ao fármaco de origem aqueles considerados ativos podem agir por mecanismos de ação similares ou
diferentes, ou até mesmo por antagonismo. Como o fígado é o principal órgão metabolizador, a depuração
hepática está diretamente relacionada com a otimização farmacocinética, já que o conhecimento da cinética
da formação dos metabólitos ativos é importante não apenas para a previsão do resultado terapêutico, mas
63

ainda para explicar a toxicidade (Pereira, 2007).

A promoção ou o bloqueio de atividades metabólicas podem ser estudados com intuito de se obter
moléculas com perfis farmacológicos mais favoráveis. Várias vantagens estão associadas ao aumento
 da estabilidade metabólica, como é o caso do aumento da biodisponibilidade que pode culminar em
doses menores e menos frequentes. Desse modo, são usadas estratégias para aumentar essa estabilidade
metabólica reduzindo-se o metabolismo através da incorporação de grupos funcionais estáveis como
os grupos de bloqueio da oxidação de posições específicas em anéis aromáticos através da introdução
de grupos retiradores de elétrons, introdução de N-t-butil para prevenir a N-desalquilação, troca de uma
ligação éster por um grupo amida, restringir a molécula em uma conformação desfavorável para a via
metabólica. Outra estratégia que pode melhorar a estabilidade metabólica é a redução da lipofilicidade (log
P, log D) da estrutura, introduzindo grupos polares ou removendo grupos lipofílicos (Lin, 1997).
A avaliação de propriedades farmacocinéticas absorção, distribuição, metabolismo e excreção,
juntamente com toxicidade (ADMETox) in vitro e in vivo é realizada há décadas, mas ainda são experimentos
que demandam tempo e custos elevados. Além disso, existe uma crescente pressão pública e política no
que diz respeito ao uso de animais em laboratório (Rollin, 2006). Desse modo, métodos de predições in
silico, como estudos de relação quantitativa entre estrutura e atividade ou propriedade (QSAR/QSPR) estão
sendo frequentemente empregados na avaliação de substâncias que carecem de dados experimentais (Xu
et al., 2012).

Desenho de fármacos
Para a proposta de novos fármacos, faz-se necessário realizar um reconhecimento molecular do alvo
que está envolvido na fisiopatologia em questão e da parte da molécula que se liga ao alvo. Para isso,
faz-se necessário um estudo de ligantes que são responsáveis pela interação com o alvo, onde se utiliza o
método SAR. Depois desse estudo, realiza-se o processo de proposta de um novo fármaco, onde analisa-
se alterações estruturais para aumentar sua interação com o alvo, melhorando sua ação. Para isso, os
métodos mais utilizados são os desenhos de análogos e bioisosterismo, além do uso do método de SAR
(Barreiro; Fraga, 2008).
Análogos são estruturas similares aos compostos de origem, já que qualquer modificação neles
representa a garantia de propriedades farmacodinâmicas e farmacocinéticas similares, mas que podem
aumentar a ação farmacológica e diminuir a toxicidade e, por conseguinte reduzir os efeitos colaterais.
Os análogos podem ser de três tipos: estruturais, farmacológicos, estruturais e farmacológicos. Os
estruturais são compostos com estrutura química semelhante e propriedades farmacológicas diferentes;
os farmacológicos são compostos com estrutura química diferente e de semelhante propriedade
farmacológica; já os estruturais e farmacológicos são os com estrutura e propriedades farmacológicas
semelhantes (Silva, 2013).
O bioisosterismo é uma técnica baseada na troca de ligantes e grupos funcionais de um fármaco por
outros que apresentem semelhanças nas propriedades físicas e químicas, sem que haja danos aos seus
efeitos farmacológicos com o objetivo de melhorar sua a farmacocinética e farmacodinâmica (Barreiro;
Fraga, 2008).
Assim, com o desenho de fármacos é possível definir a função de cada grupo functional, geralmente
64

buscando-se a relação estrutura-atividade (SAR) e a relação estrutura atividade quantitativa (QSAR). SAR
é um método em que se busca os efeitos dos ligantes e sua interação com o receptor biológico, onde se
determina através das forças intermoleculares quais ligantes são responsáveis pela atividade do fármaco.
Na descrição dos tipos de interações entre um ligante e o seu receptor biológico utiliza-se as propriedades
moleculares, já que estão relacionadas às forças intermoleculares envolvidas na interação do ligante com
o receptor, além de estarem relacionadas ao transporte e distribuição dos fármacos (Arroio et al., 2010).
A QSAR é descrita como uma relação matemática permitindo que haja a correlação entre a atividade
biológica do fármaco com suas características químicas e tridimensionais. Elas são utilizadas quando
houver alteração estrutural dos compostos bioativo seja na conformação da estrutura ou estereoquímica
(Arroio et al., 2010).
Para o desenho de fármacos utiliza-se ligantes que possam ser mais reativos para que haja menor
taxa de toxicidade da molécula proposta, já que necessitaria de uma quantidade menor de doses e menos
frequentes, dessa forma aumentando sua biodisponibilidade no organismo, facilitando o tratamento da
fisiopatologia em questão (Pereira, 2007). Acima de tudo, essa é uma parte importantíssima, onde a
criatividade é essencial para a obtenção do sucesso, aliada a uma boa estratégia de planejamento e
modificação molecular.

Aplicações de modificação molecular em estudos de produtos naturais na Amazônia

Alguns dos recentes resultados do Núcleo de Estudos e Seleção de Moléculas Bioativas (NESBio)
foram gerados usando as metodologias de pesquisa descritas acima envolvendo a aplicação de técnicas
de modelagem molecular em estudos de produtos naturais na Amazônia. O NESBio foi criado em 2007
e está vinculado ao Instituto de Ciências da Saúde da Universidade Federal do Pará (ICS/UFPA), sob a
coordenação do professor Dr. Rosivaldo dos Santos Borges. Atua nas áreas de Tecnologia e Inovação
Químico-Farmacêutica de fármacos e medicamentos, com ênfase em modificação molecular de fármacos
e moléculas bioativas por via sintética e biotecnológica, seleção de produtos naturais e seus derivados com
atividades antioxidantes, anti-inflamatória, anticâncer e neuroprotetora.
Entre as moléculas estudadas pelo NESBio, destaca-se a trans-desidrocrotonina (22), o composto
majoritário com rendimento superior a 1%, extraído das cascas do caule de Croton cajucara Benth, espécie
nativa do Brasil com domínio fitogeográfico a floresta Amazônica (Maciel et al., 1998). Na medicina popular
as cascas de C. cajucara são utilizadas para o tratamento de distúrbios hepáticos, redução de colesterol e
das taxas de açúcar (Maciel et al., 2002). Nos últimos 20 anos, diversos estudos elucidaram importantes
ações biológicas da trans-desidrocrotonina como os efeitos anti-inflamatórios (Carvalho et al., 1996),
hipoglicemiante (Farias et al., 1997) e antiulcerogênico (Brito et al., 1998), porém a molécula apresentou-
se como hepatotóxica, o que pode estar relacionado ao seu anel furano.
Os estudos de derivação molecular já propostos para a molécula não apresentaram modificação no
anel furano, com isso nossas propostas de modificação molecular concentram-se principalmente nesse
grupo com o objetivo principal de otimizar suas propriedades farmacológicas reduzindo a toxicidade. Atra-
vés do estudo in silico para avaliar a influência do grupo furano na ação tóxica da trans-desidrocrotonina,
analisando-se características estruturais e eletrônicas da molécula como Potencial de Ionização (PI), Orbi-
tal Molecular Ocupado de maior energia (HOMO), Orbital Molecular Desocupado de menor energia (LUMO)
65

e Densidade de spin, dentre suas três posições reativas destacadas em vermelho, foi possível identificar
que o grupo furano é uma região altamente elétron-doadora, demonstrando que este representa a porção
nucleofílica da molécula. Além disso, nossos estudos propuseram um mecanismo de hepatoxicidade para
 a molécula, verificando a ocorrência de intermediários tóxicos provenientes da abertura do anel furano (Ne-
ves et al., 2017). Este estudo culminou na geração de dois derivados deste composto que apresentaram
uma significativa redução de toxicidade.
Outra molécula oriunda de produto natural que vem sendo estudada pelo grupo é o sesamol (23),
1,3-benzodioxol-5-ol, obtido a partir do óleo da semente de gergelim (Sesamum indicum L. - Pedaliaceae)
amplamente usada por comunidades da Amazônia com fins alimentares e terapêuticos. Essa molécula
é reconhecida pelo seu potencial antioxidante, citoprotetor, antimutagênico e hepatoprotetor (Rodríguez
et al., 2013). Essas atividades estão intimamente relacionadas pela combinação de seus dois grupos
funcionais destacados em vermelho.
Diferentes derivados foram propostos pelo NESBio para o sesamol, no entanto, com aumento
significativamente superior do efeito antioxidante. Em nossos estudos inicialmente foram realizadas
diferentes modificações moleculares nesse composto, como a abertura do anel éter, a simplificação
molecular e hidroxilação, com o intuito de compreender suas características estruturais como antioxidante,
comparando-o com a vitamina E. Temos concluído que o sesamol é um antioxidante comparável ao trolox
e que o mecanismo de transferência direta de hidrogênio mostrou melhor relação estrutural quanto ao efeito
antioxidante quando comparada à transferência de elétrons. Além disso, as modificações moleculares que
vem sendo propostas e analisadas para a molécula estão resultando em derivados com superior capacidade
antioxidante e sua aplicação como antioxidante em alimentos e no tratamento do câncer apresenta-se
como promissora (Palheta; Borges, 2017).
A piperina (24), um amida-alcalóide piperidínico obtido a partir das sementes de Piper nigrum L.,
também tem sido alvo de nossos estudos como molécula inspiradora para obtenção de derivados com
potencial antimicrobiano e antioxidante. Através da análise conformacional da piperina, obtendo-se as
variações de energias que a molécula sofre com seus grupos girando em torno de uma ligação simples,
foi possível elucidar os confôrmeros mais estáveis e com menor barreira de energia para o sistema
butadieno. Além disso, analisou-se a influência do anel piperidínico na estabilidade e reatividade química
da molécula, propriedades importantes para a predição das interações fármaco-receptor e consequente
resposta biológica (AGUIAR et al., 2018). As modificações moleculares propostas visam a aplicação deste
composto e seus derivados na terapia fotodinâmica.

Finalmente, apresenta-se as modificações propostas para cada um destes quatro últimos compostos.
A primeira é a modificação molecular no ponto reativo do nitrofeniletano (25), principal constituinte do óleo
essencial de Aniba canellila (Kunth) Mez, um composto natural com baixa toxicidade, quando comparado
com outros nitroderivados. Alguns derivados planejados e sintetizados a partir desta molécula se mostraram
66

promissores em diversos modelos biológicos.

 A segunda estratégia é o estudo de correlação estrutural da mangiferina (26) isolada de Mangifera indica
L. que apresentou uma atividade promissora nos ensaios de neuroproteção e mostrou uma característica
estrutural similar a vitamina C. A terceira estratégia foi a modificação estrutural desenvolvida com os
derivados da riparina (27) obtida a partir de Aniba riparia (Nees) Mez como potenciais anti-inflamatórios,
antimicrobianos e anticâncer. A última estratégia foi a utilização de compostos planejados a partir do ácido
anacárdico (28) composto majoritário de Anacardium occidentale L. objetivando a obtenção de derivados
com potencial terapêutico, mas desprovido da toxicidade comumente associada ao ácido anacárdico,
usando apenas como modelo de bioinspiração para planejar os novos derivados.

CONCLUSÃO
Compostos bioativos isolados de espécies vegetais nativas ou aclimatadas na região Amazônica
apresentam-se como importantes ponto de partida para o planejamento e obtenção de protótipos a fármacos
através das técnicas de modificação molecular em conjuto aos métodos de modelagem molecular. Os
estudos desenvolvidos e publicados pelo NESBio apontam que esses métodos são fundamentais para a
realização de transformações químicas nos produtos naturais, objetivando aumentar a potência, eficácia,
segurança e seletividade, ajustando com isso, as propriedades farmacocinéticas, reduzindo a toxicidade,
e consequentemente otimizando a aplicação terapêutica. Espera-se em um futuro próximo contribuir para
o desenvolvimento de produtos e processos químicos e farmacêuticos com fins terapêutico e comercial
capazes de agregar valor aos produtos naturais da Amazônia, promover a industrialização acelerando a
economia no estado e formando recursos humanos qualificados, com elevada capacitação técnica para o
monitoramento e aproveitamento estrutural, a fim de evitarmos patentes por pesquisadores estrangeiros
de moléculas bioativas da Amazônia.
67
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70
 Capítulo 4

CHEMICAL AND PHARMACEUTICAL SELECTION ON NATURAL

PRODUCTS FROM AMAZON

SELEÇÃO QUÍMICA E FARMACÊUTICA EM

PRODUTOS NATURAIS DA AMAZÔNIA

Christiane Patrícia Oliveira de Aguiar 1,2

Sirlene Sayuri Barros Ota1,3
Rakhel Dayanne Damasceno Silva1
Rosivaldo dos S. Borges1,2,3

ABSTRACT
The discovery of new molecules from Brazilian biodiversity means a hope for regional development
and the possibility of applications in different industrial segments. This chapter was conducted by a
literature review about natural products (NPs), in their conceptual aspects, applications, related problems
and selection rules. In addition, a brief history of the Center for Studies and Selection of Bioactive Molecules
of the Amazon (NESBio) and the adopted requirements for the selection are showed. The natural resources
availability and their physic-chemical aspects are the crucial point used for selected molecules. NESBio has
been act in design and synthesis of bioproducts from Amazonian and expected products can be providing,
more efficient and less toxic drugs for pharmaceutical companies. Some natural products researched by
the group are reported. In conclusion, the availability of natural products in the country together to policy
and research strategy changes may increase the competitiveness of Brazilian molecules on international
market.
Keywords: Biodiversity, Molecular design, NESBio.

RESUMO
A descoberta de novas moléculas a partir da biodiversidade brasileira representa uma esperança
para o desenvolvimento regional e a possibilidade de aplicações em diferentes seguimentos industriais. O
presente capítulo foi conduzido por uma revisão bibliográfica acerca dos produtos naturais (PNs) em seus

1
Núcleo de Estudos e Seleção de Moléculas Bioativas – NESBio, Faculdade de Farmácia, Instituto de Ciências da Saúde, Universidade Federal
71

do Pará, 66075-110, Belém, PA, Brasil;

2
Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade e Biotecnologia – Rede Bionorte, Instituto de Ciências Biológicas, Universidade Federal do
Pará, 66075-110, Belém, PA, Brasil;
3
Programa de Pós-Graduação em Química Medicinal e Modelagem Molecular, Instituto de Ciências da Saúde, Universidade Federal do Pará,
66075-110, Belém, PA, Brasil
 aspectos conceituais, aplicações, problemas relacionados e regras de seleção. Em seguida, um breve
histórico do Núcleo de Estudos e Seleção de Moléculas Bioativas da Amazônia (NESBio) e os critérios
adotados para a seleção dos mesmos são apresentados. A disponibilidade dos recursos naturais e os
aspectos físico-químicos são pontos cruciais usados na seleção de protótipos bioativos. O NESBio tem
atuado no planejamento e síntese de bioprodutos provenientes da Amazônia com expectativa de fornecer
fármacos mais eficientes e menos tóxicos para a indústria farmacêutica. Alguns produtos de origem
natural pesquisados pelo grupo são descritos. A disponibilidade de produtos naturais no país, mudança
de políticas e metodologia de pesquisa podem aumentar a competitividade de moléculas brasileiras no
mercado internacional.
Palavras-chave: Biodiversidade, Modelagem molecular, NESBio.1

INTRODUÇÃO
Produtos Naturais
Os produtos naturais (PNs) são moléculas orgânicas oriundas do metabolismo secundário de
diferentes fontes da natureza, especialmente, animais e vegetais e, historicamente, têm sido usados para
o alívio e tratamento de diferentes enfermidades, sendo reconhecida pela humanidade desde antigas
civilizações (David et al., 2015). Desde então, o estudo destes compostos tem permitido a descoberta
e o desenvolvimento de drogas naturais e derivadas pelas indústrias de cosméticos, higiene, alimentos,
nutracêuticos, biotecnológicos e, em particular, farmacêuticos (Borges, 2017; Mathur; Hoskins, 2017).
Segundo Mora et al. (2011), no planeta são estimados cerca de 10 milhões de espécies, das quais
um pouco mais de 1,4 milhões (cerca de 1,1 milhões de espécies animais e 220 mil espécies vegetais,
excetuando-se as algas) foram catalogadas. O Brasil, considerado um dos países com maior biodiversidade
do planeta, concentra aproximadamente 13% da biota catalogada, podendo chegar a mais de 210 mil
espécimes (Lewinsohn; Prado, 2005).
A flora brasileira congrega mais de 51 mil espécies dentre angiospermas, gimnospermas, briófitas e
pteridófitas, das quais 15.455 seriam endêmicas (Figura 1). Apesar de não ser considerado o mais rico
em biodiversidade, o bioma amazônico concentra mais de ¼ de toda vegetação do território nacional, com
quase 13.000 espécies catalogadas e o maior número de gimnospermas nativas (The Brazil Flora Group,
2015; Costa; Peralta, 2015; Prado et al., 2015).
72
 Figura 1. Distribuição da biodiversidade vegetal por bioma no Brasil.

Fonte: Adaptado de The Brazil Flora Group (2015).

A Amazônia, segundo Silva (2013), abriga 427 mamíferos, 1294 aves, 427 anfíbios e 378 répteis,
além de mais de 3000 espécies de peixes e 40 mil espécies de plantas. Contudo, Fioravanti (2016) estima
um adicional de 20.000 espécies vegetais para a região, uma vez que o número de expedições para coleta
de amostras nesta é bem menor quando comparada a outras regiões brasileiras como o Sul e Sudeste.
O uso dos PNs, especialmente os derivados da biodiversidade vegetal, tem fornecido uma ampla
diversidade de metabólitos com estrutura privilegiada de baixo peso molecular, servindo de fonte para
a descoberta e desenvolvimento de novos fármacos (Yang et al., 2016; Fokoue, 2014). Assim, apesar
do pequeno número de drogas obtidas a partir de PNs quando comparado ao total de drogas aprovadas
pelo Food and Drug Administration (FDA), observamos um aumento expressivo na sua produção nos
últimos dez anos. De 1999 a 2008, dos 244 compostos liberados pelo FDA, 37 (15,16%) tiveram sua
73

origem em fontes naturais. Por sua vez, das 356 drogas publicadas pela entidade no período de 2009 a
2018, 85 (23,88%) procederam do meio ambiente (Mullard, 2019). O aumento de 57,5% na fabricação
de medicamentos que tem sua atividade farmacológica proveniente de princípios ativos naturais, revelam
 o crescente interesse pela indústria farmacêutica por produtos oriundos da biodiversidade. A oferta de
novas tecnologias para a triagem de estruturas naturais com atividade biológica se soma a essa expansão
(Koparde; Doijad; Magdum, 2019).

Aplicações
A pesquisa envolvendo PNs tem permitido a descoberta, o desenvolvimento e a aplicação de diferentes
compostos em áreas como perfumaria, cosmética, alimentícia, nutracêutica e farmacêutica, dentre outras.
São condimentos, corantes, gomas, fibras, pectinas, ácidos graxos, óleos essenciais, alcaloides e taninos,
dentre outros, além de bioativos e nutracêuticos que possuem grande potencial econômico mundial (Khan,
2018).
A extração direta ou por síntese química de fontes oriundas da fauna e flora tem fornecido uma gama
de aromas e sabores para as indústrias de perfumaria, cosméticos, alimentos, químicos e medicamentos
(Gupta et al., 2015; Poornima; Preetha, 2017). Propriedades antioxidantes e antimicrobianas dos bioativos
tem se mostrado extremamente interessantes para a produção de cosméticos e alimentos (FONSECA-
Santos et al., 2015; Kourkoutas et al., 2015). Na agricultura, protótipos naturais têm contribuído para o
desenvolvimento de agroquímicos herbicidas, fungicidas e inseticidas na proteção a lavouras e combate
a pragas resistentes, a exemplo da fisostigmina, hidantoína e piretro, que deram origem ao carbofurano
(carbamato), clorpirifós (organosforado) e deltametrina (piretróide), respectivamente (Loiseleur, 2017;
Sparks et al., 2017).
As substâncias bioativas naturais também tem sido considerada uma fonte exequível e de menor custo
para a descoberta de drogas com potencial terapêutico, e material de partida para o desenvolvimento de
novos fármacos por síntese química parcial ou total pela indústria farmacêutica (Khan, 2018; Wangchuk,
2018). Segundo Newman e Cragg (2016), 73% das 1562 drogas descobertas no período entre 1981 e
2014, foram oriundas de PNs ou derivadas destes, aplicadas especialmente como antimicrobianos e no
tratamento do câncer. Considerando que apenas menos 20% da diversidade biológica do planeta recebeu
algum tipo de investigação (Wangchuk, 2018), há uma infinidade de PNs a serem descobertos e explorados
do ponto de vista científico e tecnológico.
Uma das mais recentes aplicações para os PNs são alimentos com propriedades funcionais capazes
de prevenir e tratar doenças, conhecidos como nutracêuticos (Shah; Mudassar, 2019). Dietas com
vitaminas antioxidantes (C, D, E, etc.), fitoquímicos (flavonoides, antocianinas, isoflavonas, flavanonas,
etc.), estilbenos, silimarina, ácidos graxos polinsaturados, probióticos, frutas (uva, ameixa, romã, etc.)
e vegetais (couve-flor, brócolis, tomate, rabanete, etc.), incluindo especiarias, sementes, grãos e cereais
fornecem constituintes ativos isentos de efeitos colaterais que agregam benefícios médicos ou de saúde
através da suplementação natural (Shah; Mudassar, 2019). Ainda, esses compostos são capazes de
melhorar a biodisponibilidade e/ou potencializar a atividade de outros compostos e medicamentos, a
exemplo do resveratrol, curcuminoides, quercetina e piperina (Peterson et al., 2019; Jantarat et al., 2018;
Chopra et al., 2016).
74

O mercado de PNs tem se mostrado promissor para os diferentes seguimentos comerciais. A indústria
global de suplementos medicinais de origem vegetal está estipulada em US$ 11 bilhões e tem crescido a
uma taxa de 3 a 12% ao ano, em um mercado que prevê US$ 737,8 milhões em exportação para o período
entre 2017 e 2022 (Cagle; Hillon; Salido, 2018). O setor de produtos de beleza e cosméticos movimentou
US$ 53 bilhões de receita mundial em 2017, das quais a formulação orgânica de produtos de beleza
registrou US$ 11,6 bilhões de vendas em 2016, com previsão de crescimento de US$ 15,98 bilhões e
US$ 21,78 bilhões para os anos de 2020 e 2024, respectivamente (Cagle; Hillon; Salido, 2018). Segundo
Calixto (2019) o mercado de medicamentos chegou a cerca de US$ 1,1 trilhão no mundo, dos quais 35%
tiveram origem em PNs. Considerando que Brasil o possui a maior biodiversidade do planeta (Valli et al.,
2018), temos um enorme potencial de bioativos a serem investigados com vistas ao mercado interno
e externo. Por outro lado, o país continua limitado a posição de mero fornecedor de matérias-primas e
consumidor dos produtos manufaturados (Torracca; Castilho, 2015). Além disso, a biopirataria se soma
aos problemas de controle e preservação da biodiversidade (Gomes; Sampaio, 2019).
Apesar da vasta biodiversidade brasileira, o desenvolvimento de produtos a partir de constituintes
ativos derivados da biodiversidade brasileira no país ainda é escasso. Nesse sentido, a Química de Produtos
Naturais (QPN) tem contribuído de forma significativa para o resgate dos PNs e sua expansão científica e
econômica (Khan, 2018).

Problemas relacionados
Técnicas para o isolamento, purificação e elucidação estrutural, química computacional, estudos
biomecânicos, fotoquímicos, proteômicos, genômicos, metabolômicos, toxicológicos e de ecologia
química e meio ambiente tem permitido a compreensão de aspectos ligados desde a estrutura química da
molécula a rotas biossintéticas e papel desempenhado por este, até a possibilidade de sua aplicação como
bioativo pelas indústrias em diferentes seguimentos (Khan, 2018), mas ainda não são suficientes para
produzir os resultados finais de desenvolvimento.
Os PNs são fonte de uma gama de compostos com atividade biologica para diferentes áreas de aplicação,
em especial, como arsenal terapêutico. Contudo, existem moléculas que estão ligadas aos problemas nos
aspectos físico-químicos, de metabolismo e toxicológicos, e que necessitam ser estudados e modificados
estruturalmente para que possam reduzir riscos de efeitos colaterais, tóxicos ou mutagênicos, ou melhorar
a sua atividade frente a algum campo industrial. A solubilidade ou toxicidade tornam alguns metabólitos
inviáveis para a terapia caso não sejam alterados quimicamente. O carvacrol é um bom exemplo disso.
Esse monoterpeno é considerado tóxico mas, ao sofrer reações de acetilação, possui menor toxicidade e
maior efetividade contra o Haemonchus contortus, um helminto gastroinstetinal de ruminantes (ANDRE
et al., 2016). A piperina, apesar de uma variedade de efeitos biológicos, possui problemas ligados a sua alta
lipofilicidade (Gorgani et al., 2017). Vale ressaltar, que a toxicidade de algumas moléculas naturais podem
ser bem aproveitadas pelas indústrias farmacêutica, alimentícia e agrícola, no combate a microorganismos,
células canceríenas, parasitas e pragas (Yan et al., 2018; Newman; Cragg, 2016).
As limitações ligadas ao estudo de produtos biológicos no Brasil estão tanto ligadas ao acesso a
laboratórios estruturados e com equipamentos adequados a demanda, especialmente quando falamos
da região Norte quanto pela forma como os produtos naturais são abordados. De fato, os resultados são
75

semelhantes nos centros de excelência na pesquisa de compostos oriundos da diversidade biológica que
possuem maior infra-estrutura e as maiores fábricas de produção de medicamentos do país. O sudeste
(São Paulo, Rio de Janeiro e Belo Horizonte) e o sul (Paraná) são as regiões eleitas por grande parte das
 empresas do ramo farmacêutico (Abbott, Aché, Bayer, Medley, Pfizer, Lilly, Merck, Sanofi-Aventis e Novartis,
dentre outras) para a implantação de pólos de pesquisa e desenvolvimento (P&D). A disponibilidade de
estrutura apropriada somada a mão-de-obra em quantidade e qualificada, em particular, de instituições de
ensino e pesquisa, se agrega aos pontos positivos para investimento por parte de grandes companhias,
mas o Brasil não tem elaborado produtos para competir no mercado internacional e ajudar a reverter o
saldo negativo causado pela importação de insumos farmacêuticos.
As condições das regiões Centro-Oeste e Nordeste são relativamente favoráveis em alguns estados
no que diz respeito a infra-estrutura, formação de recursos humanos e/ou grupos de pesquisas (Costa
et al., 2014). No entanto, o Norte por sua vez, convive em situação oposta. A insuficiência de espaços
apropriados e equipados destinados a pesquisas se soma ao reduzido número de profissionais preparados
para atuar na área de química de PNs. Problemas de ordem logística e a falta de incetivos fiscais tornam
as regiões pouco atrativas para a instalação de fábricas ou escritórios administrativos (Milanez et al.,
2014). Tal situação limita o progresso da ciência pelos pesquisadores locais que veem nas parcerias,
uma possibilidade de dar continuidade aos estudos de diversos ativos naturais. Contudo, esse tipo de
solução resolve parte do problema, pois a região permanece limitada a mero fornecedor de princípios-
ativos, dependendo dos recursos tecnológicos dos grandes centros. Investimentos em tecnologia são
necessários, mas este deve acontecer de forma planejada para que não ocorra aquisições de equipamentos,
sem espaço físico ou sem mão-de-obra qualificada para utilizá-los.

Critérios para seleção

A produção da maioria das substâncias orgânicas conhecidas atualmente é proveniente, principalmente,
da natureza, das quais as plantas apresentam a maior contribuição no fornecimento de metabólitos onda
há um grande valor agregado, podendo ser utilizados nas áreas de medicamentos e cosméticos. Além
disso, tais substâncias também podem ser constituintes de modelos no desenvolvimento de modernos
fármacos e derivados sintéticos (Pinto et al., 2002).
Diante da modernização dos equipamentos e técnicas nas pesquisas, os custos no isolamento e
identificação de compostos naturais reduziu, consideravelmente, quando comparado com a década
passada. Dessa forma, as plantas medicinais despertaram grandes interesses nos pesquisadores pela
busca de fármacos com novas propriedades (Silva, 2004). Os produtos naturais podem ser tão eficientes
quanto os produzidos pela síntese química, e isso ocorre devido a presença de princípios ativos na
planta, que são elementos-chaves responsáveis pela ação terapêutica de um medicamento, sendo assim
fundamentais no preparo de produtos eficientes. Com base nisso, a produção de novos fármacos que
utiliza os produtos naturais como modelo deve preservar a integridade química e farmacológica do vegetal,
garantindo a sua ação biológica, além de valorizar seu potencial terapêutico (Toledo et al., 2003). Dessa
forma, existem diversos critérios para a escolha de uma espécie botânica a ser utilizada na preparação de
novos medicamentos.
O principal critério usado na escolha de uma planta medicinal na preparação de medicamentos é a
76

eficácia, ou seja, a espécie vegetal deve apresentar atividade farmacológica comprovada. Além disso, é
importante que a planta apresente baixa toxicidade, sendo segura com alto índice terapêutico (DE50/DL50)
(Fonsêca, 2005). Outro critério de seleção importante é a facilidade na extração do princípio ativo, e isso
está relacionado com a constituição de compostos na planta, sendo necessário no mínimo 1% do princípio
ativo na composição química total e o mesmo deve apresentar estabilidade química e estabilidade às
condições operatórias. Geralmente, a extração ocorre principalmente através de uma solução extrativa,
sendo dependente fundamentalmente da seletividade do solvente utilizado para cada substância de inte-
resse terapêutico. A facilidade de obtenção da espécie também é fundamental, onde preferencialmente
escolhe-se plantas nativas da região, já adaptadas ao clima, de modo que a utilização e multiplicação seja
economicamente viável (Fonsêca, 2005). Os compostos fenólicos também estão inclusos nos critérios de
seleção devido a suas atividades antioxidantes. Estes são originados a partir dos metabolitos secundários
de plantas e podem ser encontrados em grande quantidade nas plantas, especiarias, frutas, legumes, ce-
reais, grãos, sementes e óleos (Angelo; Jorge, 2007; Ahmad et al., 2016).
Diante disso, para que novos medicamentos sejam inseridos no mercado, é necessário que haja um
planejamento com as fases de identificação, de seleção e de otimização de moléculas, onde na seleção,
os critérios citados possuem pesos fundamentais na escolha de um produto natural para que, consequen-
temente, ocorra o desenvolvimento de novos fármacos.

Núcleo de Estudos e Seleção de Moléculas Bioativas da Amazônia (NESBio)

O Núcleo de Estudos e Seleção de Moléculas Bioativas (NESBio) foi criado em 2007 pelo Professor
de Química Farmacêutica Experimental e Química Medicinal, Dr. Rosivaldo dos Santos Borges, da
Faculdade de Farmácia do Instituto de Ciências da Saúde da Universidade Federal do Pará (UFPA). O
principal propósito do núcleo foi o de preencher a lacuna existente nas áreas de química e biologia com
a química farmacêutica e medicinal, de forma a consolidá-la e incorporá-la ao estudo e desenvolvimento
de Fármacos e Medicamentos na região norte. Apesar de mais de 115 anos de existência do curso de
farmácia da UFPA, a Química Farmacêutica padece de problemas vinculados a falta de investimento e
apoio administrativo, capacitação técnica e formação na área, adequação de projetos pedagógicos, bem
como pela dificuldade de integração com outros setores das ciências farmacêuticas. Assim, num trabalho
árduo e pioneiro, marcado pelo desinteresse, preconceito e incompreensão local. O fraco sucesso foi
alcançado pelas parcerias estabelecidas com pesquisadores dos estados do Amapá, Amazonas, Ceará,
São Paulo e Santa Catarina. No entanto, isso não é um problema local, pois há menos de 10 anos, a área de
Química Farmacêutica e Medicinal foi reconhecida pelo Conselho Nacional do Desenvolvimento Científico
e Tecnológico (CNPq). Antes disso, os pesquisadores se designavam para as áreas de farmacognosia ou
tecnologia farmacêutica.
O NESBio atua em diferentes seguimentos: a) no ensino de graduação em farmácia nas áreas de
Química Farmacêutica e Química Medicinal; b) na participação em Projetos de Pesquisa em Fármacos
e Medicamentos, bem como em Projetos de Extensão nas áreas de Química Terapêutica e Atenção
Farmacêutica, em especial na Aromaterapia e terapia anticâncer; c) na gestão e coordenação de grupos de
pesquisa e de Programas de Pós-Graduação. Ainda, o Núcleo elaborou e coordenou a proposta de criação do
Programa de Pós-Graduação em Química Medicinal e Modelagem Molecular, e participou na coordenação
77

regional pelo estado do Pará do Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade e Biotecnologia pela Rede
BIONORTE, que contempla todos os estados da Amazônia, mais o Maranhão e Mato Grosso.
 Atualmente, o núcleo participa de três programas de pós-graduação: a) Biotecnologia e Biodiversidade
pela Rede BIONORTE; b) Química Medicinal e Modelagem Molecular, e c) Oncologia e Ciências Médicas,
atuando em três linhas de pesquisa:
• Planejamento de Fármacos usando Modelagem Molecular.
• Síntese e Modificação Molecular de Moléculas Bioativas.
• Avaliação de Bioatividade em modelos Bioquímicos e Celulares.

As principais razões pelas quais foi estabelecido o NESBio foram:

1) Autonomia em Fármacos e Medicamentos

No mesmo período em que muitos países do mundo preparavam seu parque farmoquímico, o
Brasil deslocava a formação do profissional do medicamento para o laboratório de análises clínicas.
Posteriormente, este profissional voltou sua atenção para a área de recursos naturais e, atualmente, o
desloca para o cuidado e atenção ao paciente, com uma forte formação humanística atuando, às vezes,
dentro de outras áreas da saúde. Como resultado, o profissional voltou-se para o serviço, em detrimento
da formação de profissionais com habilidade para a busca de autonomia no setor de desenvolvimento e
produção de fármacos e medicamentos.

2) Equilíbrio entre importação e exportação

A importação de fármacos e insumos farmacêuticos representa um forte impacto na balança
comercial brasileira todos os anos. Desprovido de indústrias químicas e farmacêuticas fortes, o país
investe em exportar recursos naturais com sua economia voltada às commodities. Ele investe fortemente
na tentativa de desenvolver medicamentos a partir de sua biodiversidade, especialmente sob a promessa
de desenvolver produtos de baixo custo, mais seguros e com maior impacto econômico.

3) Produtos naturais apenas como matéria-prima

Os resultados dos últimos anos na aplicação de produtos naturais como matéria-prima para a produção
de medicamentos fitoterápicos não têm crescido na mesma proporção que o otimismo de seus defensores,
apesar do forte investimento neste setor. De fato, o investimento apenas na produção de fitoterápicos sem
investimento em química medicinal não permitirá o desenvolvimento de derivados mais potentes e/ou
seguros, inspirados apenas a partir de extratos e moléculas bioativas de nossa biodiversidade. A criação
de centros regionais é ponto chave para a verticalização da produção farmacêutica baseada em produtos
naturais.

4) Tecnologia & Inovação

O estudo dos recursos naturais e a apropriação de toda sua potencialidade são necessários para a
verticalizar a fabricação de biofármacos. Para tanto, é necessário investimentos em tecnologia pois, do
contrário, continuaremos a exportar nosso ferro da serra de Carajás sem retirar o ouro aderido nele, tal
78

como em muitos outros setores de uma economia baseada apenas na exploração de recursos naturais.
O objetivo do grupo é agregar tecnologias inovadoras na área de modificação molecular de compostos
bioativos, bem como a geração de produtos e processos para a saúde e economia do país.
5) Formação de Recursos Humanos Qualificados
A tecnologia e inovação não se faz apenas com máquinas e equipamentos. Profissionais qualificados
e com mentes preparadas para atender a todas as demandas capazes de promover as transformações em
produtos e serviços são necessárias. Há um déficit de profissionais neste setor, comparado ao número de
crianças que sonham ser jogador de futebol. A formação de recursos humanos precisa ser aumentada e
melhor qualificada para atendimento a demanda criada.

6) Fomentar a implantação de Indústrias Farmacêuticas

As Indústrias Farmacêuticas são um passo importante para a exploração racional e sustentável da
biodiversidade amazônica, uma vez que esta vem sendo comercializada clandestinamente em sua forma original
ou em extratos, contrabandeada por biopiratas ou estudada por pesquisadores de outros países. Contudo, de
nada adiantará a implantação de indústrias enquanto o perfil de formação dos profissionais estiver focado ao
atendimento comunitário, em sua maioria. A formação farmacêutica deve ter uma visão ampliada que congregue
o empreendedorismo ao seu leque de atuação. Da mesma forma, o governo deve ser capaz de criar políticas que
atraiam estudantes, empresários e investidores para o fortalecimento deste seguimento.

7) Desenvolver metodologias de baixo custo e alto desempenho químico e farmacêutico

O mercado de medicamentos é competitivo, assim precisamos desenvolver metodologias de baixo
custo e alto rendimento. O grande diferencial para se estabelecer no mercado é desenvolver um produto
com eficácia e segurança, com baixo custo e menor tempo. Todas as atividades do grupo são mantidas
com pouco mais que R$ 10.000,00 por ano, nos últimos doze anos, tendo desenvolvido um grande
número de protótipos, que se perdem pelo caminho por falta de maiores estudos. As limitações estruturais
e tecnológicas existentes tem levado a improvisação do trabalho para a obtenção de algum resultado. O
grupo tem se limitado a produções de artigos, perdendo oportunidades de gerar compostos inéditos e
melhores para grupos mais estruturados. O NESBio continuará primando pela qualidade para as futuras
gerações de químicos e farmacêuticos, como um grupo pioneiro na Amazônia com possibilidade real de
plantar as sementes de uma indústria farmacêutica brasileira nesta região.
Em 2005, o Laboratório de Química Farmacêutica herdado para a implantação do núcleo, estava
há dez anos sem professor efetivo responsável pelas atividades de ensino, pesquisa e extensão. O local
estava fisicamente sucateado, sem reagentes e vidrarias, servia como depósito de sucata, enquanto que
outras partes eram divididas para pesquisas de fitoquímica e farmacologia.
As atividades do grupo iniciaram com reagentes doados pelo grupo de química e doação de vidrarias
por colegas de outros laboratórios. Equipamentos, passíveis de conserto, foram utilizados para as práticas
de química farmacêutica. Os estudos de modelagem e simulação computacional começaram a ser efetuados
com o uso de um computador pessoal e dois outros obtidos junto ao Instituto de Ciências da Saúde.
Os primeiros trabalhos publicados foram na área de antioxidantes. Dois anos depois, o primeiro projeto
universal foi aprovado, permitindo a compra de mais computadores, reagentes e solventes, bem como de
placas aquecedoras com agitação magnética para síntese orgânica, geladeira, aparelho de ponto de fusão.
Nesse momento, um laboratório simples, mas adequado ao ensino e pesquisa, de fato foi implantado.
O NESBio visa o atendimento às atividades de pesquisa do Laboratório de Química Farmacêutica. A
79

logomarca mostra um orbital molecular p, com px, py e pz em diferentes cores, simbolizando a necessidade
de cooperação com diferentes áreas tais como a química, farmacologia, toxicologia, bioquímica, físico-
química e tecnologia farmacêutica. Hoje, o núcleo possui colaborações locais, regionais, nacionais e
 internacionais nas áreas de planejamento e desenvolvimento de fármacos, isto é, modelagem molecular,
síntese e avaliação biológica e se distribui em três laboratórios com atividades distintas:
O Laboratório de Farmacologia Quântica (Figura 2) foi o primeiro a ser implementado em 2005. O
laboratório dispõe de um espaço com oito computadores e duas ‘workstations’, com capacidade para
receber entre máxima de 20 alunos para atividades de ensino e pesquisa. Os computadores e servidores
possuem alta velocidade de processamento e são usados exclusivamente para os cálculos de modelagem e
simulação computacional, visando o planejamento e seleção de moléculas bioativas, estudo do mecanismo
de ação molecular de fármacos e moléculas bioativas, estudo do metabolismo teórico e formação de
intermediários reativos para predição ou elucidação da toxicidade, bem como o estudo da relação entre
estrutura química versus atividade biológica. O maior desafio nesse momento é a implantação e publicação
da primeira Farmacopeia Quântica Brasileira.

Figura 2. Logo do Laboratório de Farmacologia Quântica

Fonte: Os autores.

O Laboratório de Inovação Terapêutica (Figura 3) começou suas atividades em 2007. Até o momento,
diversos padrões de estruturas bioativas tem sido desenvolvidos e foram divulgados em publicações
internacionais ou protegidas por pedidos de patentes. Reagentes, vidrarias e equipamentos para síntese e
purificação de compostos bioativos, com três capelas para síntese e um sistema de cromatografia flash
para até 20g de substância química compõe o ambiente.
A metodologia sintética está baseada em reações clássicas aliadas a métodos de planejamento
racional de fármacos, cujos principais derivados são os fenólicos e os heterocíclicos. Outro foco do
laboratório são produtos derivados do metabolismo, em especial os de fase 1, oxidação, redução e
hidrólise para a produção de pró-fármacos ou compostos bioativos a partir de seus metabólitos. Outros
compostos com excelente potencial industrial são os obtidos por vias biotecnológicas clássicas que, após
sua purificação, é submetido a modificações moleculares, sendo em seguida avaliados quanto ao seu
potencial farmacêutico.

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Figura 3. Logo do Laboratório de Inovação Terapêutica.

Fonte: Os autores.
 O Laboratório de Análise Biomolecular (Figura 4) tem a missão de realizar estudos de farmacologia
e toxicologia molecular, usando sistemas enzimáticos e reações químicas em modelos enzimáticos ou
celulares. Dentre as técnicas implantadas no momento, destacamos a forma de triagem molecular e
avaliação do potencial biológico usando os métodos antioxidantes tanto químicos quanto biológicos, de
estresse oxidativo e de avaliação em células do sistema hematopoiético, tais como plaquetas e leucócitos.
Essa será a última área de ensino e pesquisa a ser implementada.

Figura 4. Logo do Laboratório de Análise Biomolecular.

METODOLOGIA
A seleção de moléculas bioativas começa pelo levantamento bibliográfico sobre as propriedades
químicas e biológicas dos produtos naturais buscando algum parâmetro que seja aplicável a pesquisa
farmacêutica. Nosso propósito é agregar valor para todas as fases de pesquisa de moléculas bioativas
qualificadas, iniciando pelas propriedades químicas, farmacológicas, toxicológicas, farmacêuticas
e terapêuticas, dentre os quais, origem preferencialmente de alimentos ou condimentos, facilidade de
obtenção, rendimento do processo de extração, estabilidade química, potência nos testes biológicos,
propriedades físico-químicas, baixa toxicidade e capacidade de formação de intermediários reativos e
mecanismo de ação definido. Em seguida, um estudo comparativo com outros derivados já conhecidos
com estrutura similar é realizado, visando determinar que receptores ela interage, seguindo pela obtenção
química e avaliação biológica.
81
 Aplicação dos Métodos de seleção no NESBio
Alguns dos trabalhos desenvolvidos no NESBio são apresentados de forma detalhada:

Mangiferina
A Mangifera indica L. (Anacardiaceae - Figura 5), conhecida como manga no Brasil, é utilizada no tratamento
de processos diarréicos, desordens gástricas, infecções do trato urinário, anemia, reumatismo (Wauthoz et
al., 2007; Moreira et al., 2002). Os estudos farmacognósticos e fitoquímicos desta espécie demonstraram
a presença de ácido triterpênicos manglanostenóico (A, B, C e D), ácido 29-hidroximangiferônico, ácido
3-oxo-lanostano-26-oico, 3-oxo-20S,24R-epoxi-dammarane-25ξ-26-diol, 5-(12-heptadecenil)-resorcinol;
triterpenos tetracíclicos: cicloart-24-en-3β,26-diol, 3-ceto dammar-24(E)-en-20S,26-diol; mangiferina entre
outras substâncias (Ansari et al., 2014; Barreto et al., 2008; Scartezzini; Speroni, 2000; Anjaneyulu et al.,
1994; Anjaneyulu et al., 1993; Cojocaru et al., 1986).
A mangiferina (Figura 5) é uma xantona promissora, tanto por suas atividades biológicas como pela
viabilidade de sua obtenção em grande escala, sendo sua presença detectada em folhas, frutos e caule
(Montañez, 2014; Severi et al., 2009; Bhatia et al., 1967). O composto possui um padrão molecular
diferenciado pela presença de sistemas bifenólicos diferentes entre o anel cromona, sendo um catecol e
outro resorcinol, com um açúcar ligado por uma ligação Carbono-Carbono, que conferem a este composto
alta estabilidade química.

Figura 5. Mangifera indica L. e estrutura química da mangiferina.

82

Fonte: Wauthoz (2007).

 O projeto avaliou a correlação estrutural entre a mangiferina e diversos compostos correlatos
incluindo o ácido ascórbico através dos estudos de estabilidade e reatividade química usando métodos
de modelagem computacional com a perspectiva de desenvolver um insumo ativo com propriedades que
favoreçam sua incorporação deste a produto farmacêutico ou alimentício.

Piperina
O Piper nigrum Linn (Figura 6), conhecido popularmente como pimenta-do-reino ou pimenta preta, é
considerada uma das especiarias mais famosas utilizadas na dieta humana, mas também empregada em
medicamentos, conservantes e perfumaria (Derosa; Maffioli; Sahebkar, 2016). A piperina (Figura 6) é o
amida-alcaloide majoritário encontrado em frutos da espécie. Ela exibe uma gama de atividades biológicas:
analgésica, antinflamatória, antimicrobiana, antidepressiva, anticonvulsivante, antipararsitária, antiprolife-
rativa, antitumoral, imunomoduladora, citoprotetora, hepatoprotetora, neuroprotetora e antioxidante, dentre
outras (Gorgani et al., 2017). O bioativo também possibilita a melhoria da atividade funcional de órgãos,
a prevenção de patologias e pode potenciar a biodisponibilidade de compostos (curcumina, β-caroteno,
quercetina, etc.) e fármacos (rifampicina, sulfadiazina, fenitoína, etc.) (Gorgani et al., 2017). Apesar das
diferentes possibilidades de aplicação, a alta lipossolubilidade da molécula se torna um limitante por per-
mitir sua circulação por diferentes órgãos.

Figura 6.Frutos verdes, maduros e secos do Piper nigrum Linn e estrutura química da piperina

Fonte: Os autores.

A trans da 1-piperoilpiperidina, também conhecido como (E,E)-1-[5-(1,3-benzodioxol-5-il)-1-oxo-2,4-

pentadenil]piperidina, apresenta 3 subunidades: um grupo 1,3-benzodioxola, chamado núcleo piperonal,
unido a uma cadeia de butadieno com função cetona β-insaturada e, este, ligado ao fragmento amida. O
alcaloide possui a possibilidade de formar quatro isômeros geométricos: piperina (isômero trans-trans),
83

isopiperina (isômero cis-trans), chavicina (isômero cis-cis) e isochavicina (isômero trans-cis) (Ravindran,
2003) e juntamente com a chavicina, são responsáveis pela pungência do Piper nigrum L. (Meghwal;
Goswami, 2013).
 A literatura voltada a atividade inseticida da piperina para o mosquito Aedes aegypti ainda é escassa,
em especial quando reporta-se a síntese de análogos e modificações estruturais. Ainda, considerando a
ação inseticida da amida, deve-se considerar que este efeito é devido ao composto ou aos seus metabólitos
oriundos de sua metabolização? Nesse contexto, o trabalho avaliou o potencial inseticida da piperina e
metabólitos, através do estudo in silico, com vistas a síntese de novos derivados a partir da piperina extraída
do Piper nigrum Linn, candidatas a protótipos com potencial antioxidante e larvicida contra A. aegypti.

Sesamol
No óleo da semente de gergelim (Sesamum indicum L. - Pedaliaceae) é encontrado o sesamol (Figura
7), o qual é considerado altamente resistente à deterioração oxidativa em comparação com outros óleos
vegetais (Etsuo, 2011). Formado a partir da decomposição das lignanas sesamina e sesamolina durante
o processamento do óleo de S. indicum, o sesamol apresenta atividade citoprotetora, antimutagênica,
hepatoprotetora, além de induzir apoptose em cancro de células pulmonares, reduzir os níveis séricos de
colesterol, inibir a peroxidação lipídica e potencializar a atividade da vitamina E (Amić et al., 2016; Niki et al.,
2016). Como antioxidante natural é amplamente utilizado na dieta humana e na produção de cosméticos, com
a perspectiva de proteger o organismo dos danos causados pelos radicais livres (Lobo et al., 2010).
O sesamol ou 1,3-benzodioxol-5-ol é um composto que devido à presença dos grupos fenol e éter
cíclico na posição para do anel aromático possui potente ação antioxidante. Estudos sobre a modificação
molecular do sesamol reportaram a obtenção de derivados sintéticos que apresentaram atividade
antioxidante, no entanto, nenhum deles demonstrou maior capacidade no sequestro de radicais livres.

Figura 7. Sesamum indicum L. e estrutura química do sesamol.

84

Fonte: Ogasawara; Chiba; Tada (1988).

 A adição de grupamentos através de reações de substituição eletrofílica no anel aromático é
frequentemente empregada no desenvolvimento de moléculas antioxidantes mais potentes (Shiragami
et al., 1994). Diante do exposto, a pesquisa, ainda em andamento, tem como objetivo principal realizar
o planejamento, síntese e avaliação biológica de derivados do sesamol, através do estudo teórico por
modelagem molecular para a compreensão de suas características estruturais em comparação com a
vitamina E, além da análise da influência de diferentes grupos substituintes na atividade antioxidante do
sesamol.

Bixina
O Urucum (Bixa orellana) possui na superfície externa de suas sementes, a bixina (Figura 8), um
apocarotenóide e principal carotenoide responsável pela pigmentação constituinte. Está presente 80%
em comparação aos demais carotenoides como fitoeno, geranil, geraniol, qb.-caroteno, apo-ψ-caroteno,
criptoxantina, fitoeno, luteína, zeaxantina entre outros (Ferreira et al., 1999). Ela é derivada de outros
carotenoides como β-caroteno e licopeno, que podem atuar biologicamente como antioxidante, pelo
deslocamento de energia no sistema p-conjugado para fotoproteção. O licopeno considerado um potente
antioxidante (Krinsky, 2001; Shami; Moreira, 2004). O Food and Drug Administration (FDA) aprovou a
utilização da bixina como corante em finalidades alimentícias, farmacêuticas e cosméticas. Sendo utilizada
no cosmético, como um dos componentes para formulações de filtros UV, na alimentação como corante,
onde é bastante utilizada na América Latina, sob o nome de “colorau” (Tay-Agbozo et al., 2018; De-Oliveira
et al., 2003).
A bixina possui 25 átomos de carbono com 9 ligações duplas conjugadas e peso molecular de
394,5g/mol. Sua forma empírica e molecular é C25H30O4 e seu nome IUPAC é methyl(9-cis)-hydrogen-
6,6’-diapo-psi,psi-carotenedioate. Possui duas configurações químicas: a cis-bixina e a trans-bixina, onde
a configuração cis é caracterizada pela tonalidade alaranjada, apresentando a maior instabilidade ao ser
exposta à luz e ao calor, transformando-se em trans-bixina, seu isômero mais estável, caracterizado pela
coloração vermelha com considerável solubilidade em óleos vegetais, o oposto da cis-bixina (Rivera-
Madrid et al., 2016; Scotter, 2011; Scotter, 2009).
A lipossolubilidade é sua característica molecular mais marcante devido ao éster metílico
presente na molécula. Por outro lado, a hidrossolubilidade é evidenciada na norbixina devido a existência
do grupamento carboxila no sítio de interações com moléculas de água (Lima et al., 2001). Pesquisas
científicas deduzem que seu mecanismo pode estar vinculado a processos celulares, exemplificando a
regeneração de glutationa e metabolização por enzimas hepáticas, além dos carotenoides reduzirem a
concentração de oxigênio no meio, diminuindo, consequentemente, a quantidade de radical peróxido,
assim, ocasionando a inibição da auto-oxidação (Takamoto, 2015).
Nosso objetivo é compreender as propriedades estruturais e moleculares deste composto visando
novas aplicações químicas, biológicas, farmacêuticas ou terapêuticas.
85
 Figura 8. Bixa orellana e estrutura química da bixina.

Fonte: Os autores.

CONCLUSÃO
O desenvolvimento de produtos com aplicações em diferentes seguimentos da indústria tendo como
fonte primária moléculas a partir da biodiversidade brasileira ainda são insignificantes. A disponibilidade
de recursos oriundos da flora e fauna, bem como aspectos físico-químicos relacionados às moléculas
bioativas são critérios cruciais a serem considerados na seleção de protótipos capazes de atuar em
terapias medicamentosas. Aspectos químicos e biológicos de algumas moléculas naturais podem causar
efeitos colaterais, tóxicos ou mutagênicos, sendo necessário um amplo estudo de caracterização destes
efeitos. Criterios de seleção devem ser adotados, pois a insuficiência ou ausência de estudos químicos
dificultam etapas posteriores de planejamento e síntese a partir de produtos naturais. O Núcleo de Estudos
e Seleção de Moléculas Bioativas tem atuado na seleção e desenvolvimento de bioprodutos inspirados em
moléculas bioativas da Amazônia na expectativa de fornecer fármacos mais eficientes e menos tóxicos
para a indústria farmacêutica. Apesar da disponibilidade de produtos naturais no país, a falta de uma nova
política governamental para a exploração da Amazônia, associada ao desinteresse da iniciativa privada,
enfraquece a possibilidade do país atuar de maneira competitiva no mercado internacional.

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WAUTHOZ, N.; BALDE, A.; BALDE, E. S.; DAMME, M. V.; DUEZ, P. Ethnopharmacology of Mangifera indica
L. Bark and pharmacological studies of its main c-glucosylxanthone, mangiferin. International Journal of
Biomedical and Pharmaceutical Sciences, v. 1, n. 2, p. 112-119, 2007.

91
 Capítulo 5

BIOTECHNOLOGY AND BIODIVERSITY CONSERVATION IN CAXIUANÃ FLONA:

ITS IMPORTANCE IN THE MEDICINAL AROMATIC FLORA OF THE ORDER
LAMIALES BROMHEAD

A BIOTECNOLOGIA E A CONSERVAÇÃO DA BIODIVERSIDADE NA FLONA DE

CAXIUANÃ: SUA IMPORTÂNCIA NA FLORA AROMÁTICA MEDICINAL DA ORDEM
LAMIALES BROMHEAD

Mônica de Nazaré Furtado Costa1,2

Lidiane Diniz do Nascimento3
Eloisa Helena de Aguiar Andrade1,3

ABSTRACT
In the present work, expeditions to the Caxiuanã National Forest were carried out in June 2015 and
February 2017, with the objective of conducting a survey of the occurrence of aromatic species belonging
to the order Lamiales Bromhead. After collection, the botanical material was subjected to drying, grinding
and extraction of essential oil by means of hydrodistillation during 3h at the Adolpho Ducke Laboratory
(Museu Paraense Emílio Goeldi, Belém, PA). In this survey we identified species of the genus Bignoniace-
ae Juss (Mansoa standleyi and Bignonia Nocturna), Lamiaceae (Ocimum campechianum and Scutellaria
agrestis), Plantaginaceae (Bacopa monnirioides, Conobea scoparioides and Scoparia dulcis) and Verben-
aceae (Lippia thymoides). It was possible to describe for the first time the chemical composition of the
essential oils of Scuttelaria agrestis and Lippia thymoides collected in Caxiuanã, which presented as major
constituents oct-1-en-3ol (54%) and thymol (34.7 to 41.87%), respectively. According to the literature data,
the Lamiales species described in this study present high biological potential, because their essential oils
are associated with different biological activities.
Keywords: essential oils, chemical composition, biological activity.

RESUMO
No presente trabalho foram realizadas expedições à Floresta Nacional de Caxiuanã em junho de 2015
e fevereiro de 2017, com o objetivo de realizar um levantamento da ocorrência de espécies aromáticas
pertencentes a ordem Lamiales Bromhead. Após a coleta, o material botânico foi submetido a secagem,
moagem e extração do óleo essencial por meio de hidrodestilação durante 3h, no Laboratório Adolpho
Ducke (Museu Paraense Emílio Goeldi, Belém, PA). Neste levantamento foram identificadas espécies do
gênero Bignoniaceae Juss (Mansoa standleyi e Bignonia nocturna), Lamiaceae (Ocimum campechianum
e Scutellaria agrestis), Plantaginaceae (Bacopa monnirioides, Conobea scoparioides e Scoparia dulcis) e
Verbenaceae (Lippia thymoides).1
92

1
Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade e Biotecnologia-Rede Bionorte (pólo Pará)
2
Universidade da Amazônia
3
Laboratório Adolpho Ducke-Coordenação de Botânica, Museu Paraense Emilio Goeldi
 Foi possível descrever pela primeira vez a composição química dos óleos essenciais de Scuttelaria
agrestis e Lippia thymoides coletadas em Caxiuanã, as quais apresentaram como constituintes majoritá-
rios oct-1-en-3ol (54%) e timol (34,7 a 41,87%), respectivamente. Conforme o levantamento bibliográfico
realizado, as espécies de Lamiales descritas neste trabalho apresentam elevado potencial biológico, pois
seus óleos essenciais são associados a diferentes atividades biológicas.
Palavras-chaves: óleos essenciais, composição química, atividade biológica.

INTRODUÇÃO
A utilização de produtos naturais, particularmente da flora, com fins medicinais, nasceu com a hu-
manidade. Todo esse conhecimento foi acumulado pelas sociedades tradicionais através de séculos de
convivência com a natureza, desempenhando um papel importante para a valorização deste conhecimento
e conservação da biodiversidade (Firmo et al., 2011). A origem do conhecimento das plantas esteve e está
voltada a própria necessidade básica do homem, através das suas casualidades, tentativas e observações
empíricas, pois o homem primitivo dependia totalmente da natureza para sua sobrevivência, o que levou
a busca pelas plantas para curar-se (Almeida, 2011). Esse comportamento empírico do homem em rela-
ção às plantas, fez com que ele conhecesse mais sobre o potencial de cura desses vegetais, e que esse
conhecimento fosse repassado de geração em geração através da cultura deixada pelos povos antigos.
Muito além da dimensão ecológica e do valor econômico, o conhecimento tradicional possui um valor
intrínseco à sua dimensão cultural, assim como é um componente ativo da rotina de milhões de pessoas,
sobretudo nos países em desenvolvimento. A medicina tradicional atende às necessidades de uma parcela
razoável da população desses países, onde o acesso aos serviços de cuidado da saúde quase sempre é
limitado por razões econômicas (Rigolin, 2011). Rego et al. (2010) destacam que grande parte da biodi-
versidade brasileira se encontra em lugares habitados por comunidades indígenas que, antes do encontro
com a civilização, já conheciam formas sustentáveis de uso dos recursos naturais. Desta forma, o acesso
a biodiversidade e, portanto ao conhecimento tradicional, precisa ser devidamente regulamentado, a fim
de garantir os direitos e a manutenção deste conhecimento intrínseco a uma determinada população e
que pode ser de grande importância para o desenvolvimento de novos processos e produtos diretamente
relacionados a biodiversidade. Neste contexto, tem-se a definição fornecida por Almeida (2008) para Bio-
tecnologia, a qual representa qualquer aplicação tecnológica que utilize sistemas biológicos, organismos
vivos, ou seus derivados, para fabricar ou modificar produtos ou processos para utilização específica
(Almeida, 2008).
O uso dos recursos biológicos passou a ser aplicado em processos biotecnológicos, a fim de se obter
novos produtos para bens e serviços da sociedade. Como exemplo, pode-se citar o eucalipto (Eucalyptus
globulus Labill.) da família Myrtaceae como uma planta medicinal bastante empregada em preparações
farmacêuticas com indicação no tratamento de problemas respiratórios, sendo seu óleo volátil constituído
pela substância cineol, amplamente usado por sua ação expectorante, antisséptica e flavorizante (Heinz-
mann et al., 2017). Portanto as plantas aromáticas e medicinais estão diretamente relacionadas a proces-
sos biotecnológicos, uma vez que são fontes naturais de substâncias bioativas com propriedades interes-
santes em diferentes processos tecnológicos, tais como indústria farmacêutica, alimentícia e cosmética.
93

Na natureza, as plantas aromáticas são geralmente identificadas pela presença de aroma agradável
ou não, que liberam e atuam como fontes atrativas para animais, polinizadores e também para o próprio
homem. Estas plantas são descritas em rituais religiosos, na produção de perfumes para banhos, assim
 como temperos condimentares. Plantas aromáticas são descritas em práticas milenares, nas quais povos
associavam os aromas destas plantas com purificação (Cunha et al., 2012).
Segundo Machado et al. (2013) as plantas aromáticas são especiarias possuidoras de substâncias
aromáticas ou picantes de origem tropical e que são formadas por compostos químicos como os álcoois,
ésteres, aldeídos, terpenos, fenóis, ácidos orgânicos e muitos outros elementos. A presença destes com-
postos químicos é fundamental para as aplicações medicinais (Judd et al., 2009). Os óleos essenciais são
formados por substâncias lipossolúveis e voláteis que podem ser extraídos de vários órgãos das plantas
como flores, folhas, cascas, sementes, rizomas e frutos que servem como matéria-prima para a sua
produção, apresentando grande aplicação na perfumaria, cosmética, alimentos e como coadjuvantes em
medicamentos (Bizzo et al., 2009).
Biologicamente os óleos essenciais destacam-se pelo seu potencial bioativo, pois são misturas com-
plexas de diferentes substâncias químicas, cujas atividades biológicas podem ser atribuídas aos vários
constituintes e ao comportamento sinérgico que estes possuem. Diferentes atividades biológicas têm
sido atribuídas aos óleos essenciais e seus isolados, tais como antibacteriana, antifúngica, larvicida, e
antiacetilcolinesterásica (Osanloo et al., 2018; Becker et al., 2017; Galucio et al., 2019; Silva et al., 2019;
Kim et al., 2015).
Porém vale destacar que muitas espécies aromáticas e/ou medicinais se encontram ameaçadas tanto
culturalmente, pois seu valor a cerca do conhecimento cultural por muitas comunidades tradicionais tem
se perdido aos longos dos anos, quanto pelos intensos impactos que geram degradação nas floras das
unidades de conservações, sobretudo nos últimos anos. Diante deste cenário é imprescindível investigar
a flora da Biodiversidade Amazônica e então produzir inovação biotecnológica. A caracterização do perfil
aromático de plantas aromáticas e medicinais da Ordem Lamiales ocorrentes na Flona de Caxiunã é uma
importante etapa para valoração e conservação destas espécies, em benefício da própria sociedade e da
comunidade.
O presente estudo teve como objetivo descrever a composição química de espécies da Ordem
Lamiales Brohmead (Bignoniaceae Juss., Lamiaceae Martinov., Plantaginaceae Juss. e Verbenaceae
J.ST.-Hil) coletadas na Flona de Caxiuanã. Além disso, foi realizado um levantamento bibliográfico sobre
a caracterização química, etnofarmacológica e atividades biológicas atribuídas a essas famílias botânicas
com o intuito de destacar a representatividade aromática e medicinal das espécies da Flona e assim
contribuir com o Projeto de Inventário das Plantas Aromáticas da Amazônia desenvolvido no Laboratório
Adolpho Ducke, o qual integra a Coordenação de Botânica do Museu Paraense Emílio Goeldi.

MATERIAL E MÉTODOS
Área de estudo
O presente estudo foi realizado na Floresta Nacional de Caxiuanã, uma unidade de conservação que
integra o Sistema Nacional de Unidades de Conservação, instituída pelo Governo Federal conforme De-
creto-lei nº 239, de 28 de novembro de 1961. A Flona de Caxiuanã está localizada a 400 km de Belém,
nas proximidades da baía de Caxiuanã, entre os rios Xingu e Anapu. A Floresta Ombrófila Densa (Floresta
Tropical Submontana) cobre 85% da área, o restante é coberto por Igapó (19%) e manchas de vegetação
94

aberta (Mesquita et al., 2012).

 Em Caxiuanã situa-se a Estação Científica Ferreira Penna (ECFPn) do Museu Paraense Emílio Goel-
di (MPEG), com uma área de 33.000 hectares, localizada no município de Melgaço (1º44.14’49.5”S e
51º27.19’73”W, numa elevação de 27 m). A Flona de Caxiuanã está localizada no estado do Pará, onde
ocupa uma área de 324.060 hectares. Corresponde a aproximadamente 70% do município de Portel e 30%
do município de Melgaço, PA.

Coleta do material botânico e identificação taxonômica

As coletas ocorreram em expedições nos meses de junho de 2015 e fevereiro de 2017. As amostras
botânicas foram coletadas conforme proposto por Fidalgo e Bononi (1989) e identificadas através da com-
paração do material depositado em herbários e consulta nos sites com imagens digitalizadas por especia-
listas das famílias (Flora do Brasil). As exsicatas foram incorporadas na Coleção de Plantas Aromáticas do
Acervo do Herbário João Murça Pires do Museu Paraense Emílio Goeldi, Belém, Pará.

Obtenção dos componentes voláteis e análise da composição química

O material botânico destinado à extração de voláteis foi submetido a secagem por cerca de 7 dias em
sala com controle de temperatura e umidade. Após a secagem o material foi moído e submetido à técnica
de hidrodestilação.
Os óleos essenciais foram obtidos das folhas, folhas/ramos e planta inteira (folhas, ramos, flores e
frutos), por hidrodestilação utilizando sistema de vidro do tipo Clevenger modificado, acoplado a sistema
de refrigeração para manutenção da água de condensação entre 10-15°C, durante 3 h. Após a extração,
os óleos foram centrifugados durante 5 min a 3000 rpm, desidratados com sulfato de sódio anidro e
novamente centrifugados nas mesmas condições. Em seguida, o rendimento de óleo foi calculado em
mL/100g. Os óleos foram armazenados em ampolas de vidro âmbar, vedadas com chama e acondiciona-
dos em geladeira.
A composição química foi realizada através de cromatografia em fase gasosa acoplada à espectrome-
tria de massas (CG/EM) em sistema Shimadzu QP-2010 Plus equipado com coluna capilar RTx-5MS (30 m
× 0,25 mm; 0,25 μm de espessura de filme) nas seguintes condições operacionais: gás de arraste: hélio,
em velocidade linear de 36,5 cm/s; tipo de injeção: sem divisão de fluxo (1 μL da solução preparada com
2 μL do óleo essencial e 1 mL de hexano UV/HPLC 99%); temperatura do injetor: 250°C; programa de tem-
peratura do forno: 60–250°C (3°C/min); espectrômetro de massas: impacto eletrônico, 70 eV; temperatura
da fonte de íons e partes de conexão: 220°C. A identificação química foi realizada através da comparação
dos espectros de massas e índices de retenção com os de substâncias padrão existentes nas bibliotecas
do sistema e com dados da literatura (Adams, 2007). Os índices de retenção foram obtidos utilizando a
série homóloga dos n-alcanos.

RESULTADOS E DISCUSSÃO
Durante as expedições realizadas na Flona de Caxiuanã, foram levantadas cerca de 45 espécies com
representatividade aromática, classificadas em diferentes famílias botânicas (Costa, 2018). Dentre estas
95

foram registradas quatro famílias botânicas, sendo elas Bignoniaceae, Lamiaceae, Plantaginaceae e Verbe-
naceae, representadas por oito espécies (Tabela 1).
 Tabela 1. Espécies aromáticas e medicinais da Ordem Lamiales coletadas na Flona de Caxiuanã em 2015
e 2017.
Família Espécie Registro de Herbário (N° MG)
Bignoniaceae Juss. Mansoa standleyi (Steyerm.) A.Gentry 221773

Bignonia nocturna (Barb. Rodr.) L.G. Lohmann 221766

Ocimum campechianum Mill.
216255
Lamiaceae Mart.
Scutellaria agrestis A.St.-Hil. Ex. Benth. 216246
Bacopa monnirioides (Cham.) B.L.
Plantaginaceae Juss. 221764

Conobea scoparioides (Cham. & Schltdl.) Benth. 221765

Scoparia dulcis L. 221767

Verbenaceae J. St.-Hil. Lippia thymoides Mart.& Schauer. 216245

Fonte: Os autores.

Bignoniaceae na Flona de Caxiuanã: caracterização química

O principal constituinte identificado no óleo essencial das folhas de Bignonia nocturna (Barb. Rodr.)
L.G. Lohmann (cipó-curimbó) (Figura 1A) foi o componente benzaldeído variando de 77,47 a 94,79%
(Tabela 2). Os elevados teores de benzaldeído quantificados neste trabalho destacam a importância desta
espécie. Rocha et al. (2013) relataram a propriedade medicinal de Bignonia nocturna assim como sua
indicação terapêutica e valor etnofarmacológico na comunidade de Caxiuanã.

Figura 1.Hábito lianescente de Bignonia nocturna (A) e Mansoa stlandeyi (B).

96

Fonte:Os autores.
 A composição do óleo de M. standleyi (Figura 1B) referente ao mês de junho de 2015 foi predomina-
da por dissulfeto de dialila (DSDA), com 19,91% e oct-1-en-3-ol (13,81%). No entanto, oct-1-en-3-ol foi
o constituinte de maior percentual nas folhas de M. standleyi, coletadas em fevereiro de 2017 (41,4%),
enquanto dissulfeto de dialila foi o segundo principal constituinte identificado, com teor igual a 19,6%. Os
compostos ditiaciclopenteno, tritiaciclohexeno, trissulfeto de dialila (TSDA) e derivado de fitol foram quan-
tificados apenas para a coleta realizada em 2015.

Tabela 2. Compostos majoritários ( ≥1,5%) nos óleos essenciais das espécies de Bignoniacea coletadas
em diferentes períodos na Flona de Caxiuanã (PA).
IR Componente Junho 2015 Fevereiro 2017
Bignonia nocturna (Barb. Rodr.) L.G. Lohmann
971 benzaldeido 77,47 94,79
978 oct-1-en-3-ol 4,00
1407 metileugenol 2,4
1771 benzoato de benzila 1,63 3,79
Mansoa standleyi (Steyerm.) A.Gentry
961 ditiaciclopenteno 5,36
983 oct-1-en-3-ol 13,81 41,4
1090 dissulfeto de dialila (DSDA) 19,91 19,6
1204 tritiaciclohexeno 2,84
1304 trissulfeto de dialila (TSDA) 2,09
2123 derivado de fitol 9,32
Fonte: Os autores.

Caracterização química, etnofarmacológica e atividades biológicas atribuídas a Bignoniaceae

Cipriani et al.(2012) descrevem que nas últimas décadas, as espécies de Bignoniaceae foram exten-
samente estudadas no ponto de vista fitoquímico, porém ainda são poucos os estudos que empregam o
conhecimento químico como ferramenta nos estudos taxonômicos. Estes autores determinaram para a
família o perfil químico caracterizado pela ocorrência de terpenoides, quinonas, derivados aromáticos es-
peciais e flavonoides, apresentando como o verdadeiro marcador taxonômico para a família, os iridoides,
sendo que a biossíntese dos seus metabólitos especiais se baseia principalmente na via do ácido acético.
Diferentes autores têm avaliado a composição química de óleos essenciais de espécies da família
Bignoniaceae. Pimentel et al. (2008) caracterizaram quimicamente o óleo essencial das folhas, ramos
e raízes de Bignonia nocturna (Barb. Rodr.) após secagem a 30 e 40°C. Benzaldeído foi o componente
majoritário em todos os órgãos analisados, alcançando seus maiores teores nas raízes (83,65±0,79
a 87,65±0,49%). Zoghbi et al (2010) avaliaram o óleo essencial de espécimes de Mansoa standleyi
(Steyerm.) A.H.Gentry coletadas em quatro Municípios do Pará, e identificaram um alto teor de compostos
de enxofre em diferentes partes das plantas (folha, ramos, raízes, sementes, polpa do fruto e casca do
fruto). Dissulfeto de dialila apresentou maiores teores nas sementes (78,1%), polpa do fruto (70,2%) e
folhas e ramos (60,2%). Os menores teores foram quantificados no óleo das raízes (51,1%). Souza-Filho
et al. (2009) caracterizaram a atividade alelopática do extrato hidroalcoólico e óleo essencial de Mansoa
standleyi. De acordo com os autores tanto o extrato hidroalcoólico quanto o óleo essencial apresentaram
potencial para inibir a germinação e o desenvolvimento da radícula e do hipocótilo de malícia (Mimosa
97

pudica). Compostos sulfurados, como o dissulfeto de dialila (42,15%) e o trissulfeto de dialila (11,25%),
isoladamente ou em associação, estão envolvidos nos efeitos alelopáticos promovidos pelo óleo essencial.
Ensaios com o objetivo de avaliar a atividade biológica de óleos essenciais desta família têm sido descritos
na literatura (Tabela 3).
 Tabela 3. Espécies da família Bignoniaceae e suas atividades biológicas.
Indicação terapêutica Atividade
Nome científico Nome popular Classe química/substância Referência
(uso) biológica
Pseudocalym-
ma alliaceum Toxidade, tratamento Echegoyen
Cipó-d´-alho Triglicerídeos,
[Mansoa alliacea de leucemia et al (2015)
Alanina leucemia,
(Lam.)A.H.Gentry glicose
(interno)

Pseudocalym-
ma alliaceum Inibidor de crescimento
Cipó-d´-alho
[Mansoa alliacea de larvas Dissulfeto de dialila, sulfureto Atividade lar- Echegoyen
Lam.)A.H.Gentry] de dialila vicida et al (2014)
(externo)

Mansoa stlandeyi Cipó-d´-alho Dissulfeto de dialila, Atividade Souza-Filho

(Steyerm.) A.H.
alelopática et al (2009)
Gentry Trissulfeto de dialila
Fonte: Os autores.

Lamiaceae na Flona de Caxiuanã: caracterização química

Ocimum campechianum Mill. (Figura 2A) apresentou a substância eugenol como componente ma-
joritário no óleo essencial das folhas, tanto no mês de junho de 2015 quanto fevereiro de 2017, com teor
médio equivalente a 24,53% (Tabela 4).

Figura 2. Hábito subarbustivo de Ocimum campechianum (A) e inflorescência em panícula de Scutellaria

agrestis (B).

Foto A: Figueiredo, P.B.

O óleo essencial das folhas e ramos da espécie Scutellaria agrestis A.St.-Hil. ex. Benth (Figura
2B) coletada em fevereiro de 2017 foi caracterizada principalmente por oct-1-en-3-ol (54,0%) e linalol
(16,02%). Até o atual estudo ainda não foi encontrado relatos na literatura sobre a composição química de
98

voláteis de S. agrestis.
Tabela 4. Principais constituintes ( ≥5%) identificados nos óleos essenciais das espécies de Lamiaceae
coletadas em diferentes períodos na Flona de Caxiuanã (PA).
IR Componente Junho 2015 Fevereiro 2017
Scutellaria agrestis
846 2E-hexenal 6,53
974 oct-1-en-3-ol 54,00
1067 acetofenona 6,37
1100 linalol 16,02
1424 (E)-cariofileno 5,72
Ocimum campechianum
1034 1,8-cineol 9,07 16,96
1130 (Z)-β-ocimeno 5,5
1376 eugenol 24,78 24,28
1400 β-elemeno 8,46 8,42
1429 (E)-cariofileno 7,93 11,53
Fonte: Os autores.

Caracterização química, etnofarmacológica e atividades biológicas atribuídas a Lamiaceae

A família Lamiaceae caracteriza-se quimicamente pela presença dos flavanoides, os quais têm sido
muito utilizados em estudos quimiotaxonômicos (Vieira; Simon, 2000). De acordo com a literatura, o óleo
essencial da inflorescência de Ocimum gratissimum L. coletada em Santa Maria, RS, apresentou eugenol
(81,94%) e γ-muuroleno (12,58%) como constituintes majoritários (SILVA et al., 2010), enquanto que
os óleos essenciais das folhas secas de espécimes de Ocimum basilicum L. coletadas em Lavras, MG,
apresentaram linalol como constituinte majoritário (78,3 a 84,3%.) (Rosado et al., 2011); amostras de
folhas de Ocimum canum Sims. coletadas em Jequié, BA, em dois períodos do ano (agosto e fevereiro)
apresentaram metilchavicol (56,78% e 63,34%) e linalol (30,81% e 23,93%) como constituintes majoritá-
rios. Também é relatada a presença de eugenol (38,95% e 37,27%) e 1,8-cineol (18,68% e 21,02%) no
óleo das partes aéreas de um espécime de O. selloi Benth (Nascimento et al, 2011); Ocimum basilicum L.
obteve como constituintes principais linalol (75,82% a 77,16%) e geraniol (10,56% a 12,18%) na produ-
ção de óleos essenciais em diferentes épocas, sistema de cultivo e adubações (Luz et al., 2014); Zoghbi
et al. (2007) descreveram três quimiotipos para o óleo essencial de O. campechianum Mill. cultivados no
estado do Pará, ricos em fenilpropanoides: elemicina, eugenol e metileugenol. Figueiredo et al. (2018)
descreveram a influência da sazonalidade na composição química, atividade antifúngica e a capacidade
antioxidante de um quimiotipo de O. campechianum caracterizado por metileugenol, com teores que varia-
ram entre 80,0 a 87,0% nas folhas/ramos e 75,3 a 83,5% nas inflorescências.
Para o gênero Mentha L. têm-se os estudos de determinação do tempo de hidrodestilação e do horário
de colheita no óleo essencial de Mentha piperita var citrata (Ehrh.) Briq. (Var.) que apresentou nas folhas
secas os constituintes majoritários α-fenchol (40,98% a 50,43%)e cis-mirtanol (25,94% a 29,16%) (Oli-
veira et al., 2012); Mentha piperita L. apresentou como constituintes majoritários as substâncias acetato
de mentila (27,75% a 41,89%), mentofurano (20,62% a 38,75%) e mentol (9,43% a 20,96%) obtidos dos
99

óleos essenciais das folhas sob diferentes malhas (Costa et al., 2012); a composição química do óleo
essencial de Mentha arvensis L. cultivada sob pleno sol e sob sombreamento com malhas teve como
constituinte majoritário mentol (90,29% a 95,08%) (Chagas et al. 2013).
 No caso do gênero Scutellaria L., o estudo realizado até o atual momento foi com extrato da planta, o
qual é usado para o tratamento de dor de ouvido pela população ribeirinha residente ao longo do rio Soli-
mões (Amazonas), segundo Oliveira (2011). Espécies pertencentes à família das Lamiaceas apresentam
uso medicinal, cosmético e culinário, principalmente as que pertencem ao gênero Ocimum L. e Mentha L.
A Tabela 5 apresenta exemplos de atividades biológicas atribuídas à esta família.

Tabela 5. Espécies da família Lamiaceas e suas atividades biológicas.

Indicação terapêutica Classe química/ Atividade
Nome científico Nome popular Referência
(uso) substância Biológica

Contra depressão e Antidepressivo e

ansiedade ansiolitica Ferreira
Mentha piperita L. Hortelã Mentol e mentona (2010)
(interno)
Contra bactérias de Mentol, neoiso-mentol,
origem alimentar Valeriano et al
M. piperita L. hortelã-pimenta mentona, acetato de Antibacteriana (2012)
(interno) metila

Mentha vilosa Contra tumores rotundifolona (óxido de Amaral

Hortelã Antitumoral
Huds. (interno) piperitenona) e limoneno (2015)

Antiséptico local
Ocimum gratissi- contra fungos e Silva et al
Alfavaca bactérias Eugenol Antibacteriana
mum L. (2010)
(externo)
Antimicrobiana
Ocimum canum Nascimento et
Elixir paregórico (externo) Metilchavicol, linalol Antibacteriana
Sims. al (2011)

Anti-inflamatória e
antiespamódica Nascimento et
O. selloi Benth. Elixir paregórico Eugenol, 1,8-cineol Antibacteriana al (2011)
(externo)
O. campechianum Antiseptico
Alfavaca Metileugenol Antibacteriana Moura (2015)
Mill. (externo)
Alfavaca de Gripe, tosse, sinusite,
O. campechianum Antioxidante
galinha ou febre, banhos Figueiredo
Metileugenol e atividade
Mill. alfavaca do (2018)
(externo) fungicida
campo
Dores de ouvido,
Scutellaria agrestis febre, diarreia, pressão Fenóis, terpenos, ácidos, Analgésico e Oliveira
trevo-roxo alta
A.St.-Hil.Ex.Benth. proteínas, lipídios totais antiinflamatório (2011)
(externo)
Fonte: Os autores.

Plantaginaceae na flona de Caxiuanã: caracterização química

No mês de junho de 2015, para a espécie Bacopa monnierioides (Cham.) B.L.Rob. (Figura 3A), me-
tileugenol foi o principal constituinte, seguido de cânfora, com teores iguais a 34,47 e 20,08%, respectiva-
mente. Comportamento inverso foi observado na coleta de fevereiro de 2017, na qual cânfora apresentou
100

31,38% e metileugenol 28,01% (Tabela 6).

Figura 3. Inflorescência e botões florais fechados de Bacopa monnirioides (A), flor lilás solitária, emergindo
das axilas das folhas de Conobea scoparioides (B) e flores alvas de Scoparia dulcis.

Fonte: Os autores.

O óleo essencial obtido da planta inteira de Conobea scoparioides (Cham. & Schltal.) Benth. (Figura 3B)
apresentou como constituintes majoritários, nas coletas de junho de 2015 e fevereiro de 2017: timol (37,54 e
34,53%), éter metílico do timol (25,81 e 35,77%) e α-felandreno (15,27 e 18,47%), respectivamente.
O óleo essencial de Scoparia dulcis L. (Figura 3C), planta inteira, coletada em junho de 2015,
apresentou (E)-cariofileno (8,9%), α-humuleno (6,43%) e linalool (5,71%) como constituintes principais.
Já em fevereiro de 2017, o óleo foi caracterizado também por (E)-cariofileno (24,71%) linalool (19,87%) e
α-humuleno (13,76%), mas com teores mais elevados.
Estas espécies apresentam grande importância para a região Amazônica, pois são descritas por
seu valor etnofarmacológico na Comunidade de Caxiuanã (Rocha, 2013) e seus óleos essenciais são
caracterizados por substâncias com atividades biológicas já descritas na literatura.
Tabela 6. Compostos majoritários ( ≥6%) nos óleos essenciais das espécies de Plantaginaceae coletadas
em diferentes períodos na Flona de Caxiuanã (PA).
IR Componente Junho 2015 Fevereiro 2017
Bacopa monnierioides
1032 limoneno 6,66 11,13
1143 cânfora 20,08 31,38
1406 metileugenol 34,47 28,01
Conobea scoparioides
1011 α-felandreno 15,27 18,47
1249 Éter metil timol 25,81 35,77
1309 timol 37,54 34,53
Scoparia dulcis
1100 linalol 5,71 19,87
1363 eugenol 1,81 14,89
1425 (E)-cariofileno 8,9 24,71
1459 α-humuleno 6,43 13,76
101

1486 germacreno D 4,28 9,76

Fonte: Os autores.
 Caracterização química, etnofarmacológica e atividades biológicas atribuídas a Plantaginaceae
Um estudo pioneiro na Amazônia, realizado por Maia et al. (2000), analisou os óleos essenciais de
espécimes de Conobea scoparioides (Cham. & Schltal.) Benth. coletadas no Amapá, Pará e Maranhão,
obtendo como principais constituintes timol 17,9% (PA), 52,0% (AP) e 57,5% (MA), metiltimol 36,0%
(AP), 42,4% (PA) e ausente no MA, e p-cimeno 0,9% (AP), 7,3% (PA) e 26,7% (MA). Rebelo et al. (2009)
analisaram a capacidade antioxidante do óleo essencial de C. scoparioides. Neste estudo foram utilizados
os óleos essenciais extraídos da planta inteira in natura e seca, caracterizados por éter de metiltimol (39,6
e 47,7%), timol (40 e 26,4%), α-felandreno (12,1 e 14,3%) e p-cimeno (1,5 e 1,7%), respectivamente. A
atividade antioxidante do óleo extraído da planta in natura foi 46,7 ± 3,6 µgmL-1 e para a planta seca o
valor foi igual a 56,1 ± 2,4 µgmL-1. Apesar do valor encontrado para a atividade antioxidante dos óleos
essenciais ter sido menor que o padrão equivalente trolox (TEAC, 144,1 ± 4,9 mg TE por g), os óleos
essenciais de C. scoparioides são importantes fontes antioxidantes.

Verbenaceae na Flona de Caxiuanã: caracterização química

No óleo essencial obtido das folhas/ramos de L. thymoides (Figura 4) provenientes da coleta de ju-
nho de 2015 3 fevereiro de 2017 foram predominantes: timol (41,87% a 34,7%), seguido de γ-terpineno
(18,66% a 8,41%),p-cimeno (17,8% e 8,74%), e (E)-cariofileno (6,39 e 7,38%) (Tabela 7). Até o presente
estudo, não foi identificado nenhum registro de composição química dos voláteis desta espécie relacio-
nada a Flona de Caxiuanã, portanto o presente trabalho apresenta tal resultado pela primeira vez. Lippia
thymoides é uma espécie que apresenta importância medicinal, pois há relatos de seu óleo essencial
apresentar atividade antimicrobiana.

Figura 4. Folhas e ramos de Lippia thymoides.

102

Foto: Silva, S.G.

Tabela 7. Compostos majoritários ( ≥6%) no óleo essencial de Lippia thymoides coletada em diferentes
períodos na Flona de Caxiuanã (PA).
IR Componente Junho 2015 Fevereiro 2017
1026 p-cimeno 8,74 17,8
1061 γ-terpineno 8,41 18,66
1309 timol 34,7 41,87
1428 (E)-cariofileno 7,38 6,39

Fonte: Os autores.

Caracterização Química, Etnofarmacológica e Atividades Biológicas atribuídas a Verbenaceae

Verbenaceae é uma das famílias mais representativas da ordem Lamiales, principalmente pela presen-
ça de espécies de valor econômico, ornamental e medicinal. Os óleos essenciais obtidos das espécies de
Lippia têm sido amplamente avaliados quanto seu potencial bioativo, uma vez que há anos suas espécies
são descritas na medicina popular. A Tabela 8 elenca uma série de atividades biológicas atribuídas à
diferentes espécies do gênero Lippia, entre elas L. alba, L. gracilis, L. gracilis, L. origanoides, L. sidoides,
L. thymoides e L. triplinervis.

Tabela 8. Estudos etnofarmacológicos e atividade biológica de algumas espécies do gênero Lippia.

Classe
Indicação terapêutica Atividade
Nome científico Nome vulgar química/ Referência
(uso) Biológica
substância

L. alba (Mill.)NE. Br. erva-cidreira dores intestinais carvona, limo- Ehlert et al.
brasileira (externo) neno (2013)
L. alba (Mill.)NE. Br erva cidreira parasita no solo citral, carvona, nematicida Gonçalves
linalol et al (2016)
L. gracilis Schauer alecrim- Inflamações de Limoneno, antifungica, Gomes et al.
da-chapada garganta, gripe, β-cariofileno, antibacteriana (2011)
infecções vaginais, cânfora, linalol,
acnes, pano branco e timol
outros.
(externo)
L. origanoides Salva-do- dores do aparelho carvacrol e antifungicida e Ribeiro
(Kunth.) marajo digestório timol antioxidante (2014)
(interno)
Alimentos contaminados
L. origanoides por bactérias (carne e Queiroz et al.
leite bovinos) timol antibacteriana
(Kunth.) (2014)

alecrim contra larvas de insetos carvacrol, Guimarães

L. sidoides (Cham.) antimicrobiana
pimenta (externo) 1,8-cineol et al. (2014)
L. sidoides (Cham.) alecrim candidíase timol Antifúngico Brito et al.
103

pimenta (2015)
L. thymoides manjerona timol anticolinesterásica Silva et al.
(2019)
Fonte: Os autores.
 CONCLUSÃO
A Floresta Nacional de Caxiuanã abriga fauna e flora específicas, e possui um papel ambiental es-
tratégico para a região amazônica. Nesse contexto, a descrição de espécies aromáticas nesta unidade de
conservação é uma contribuição não apenas científica, mas também socioeconômica. Conhecer a Flora
Aromática da Região Amazônica faz-se necessário, pois os estudos de plantas aromáticas nesta região
ainda são poucos diante da variedade de espécies disponíveis.
As espécies de Lamiales registradas neste estudo confirmam a riqueza sobre a diversidade de plantas
aromáticas ocorrentes na flona. No presente trabalho, foi possível descrever pela primeira vez a composi-
ção química dos óleos essenciais de Scuttelaria agrestis e Lippia thymoides coletadas em Caxiuanã, as
quais apresentaram como constituintes majoritários oct-1-en-3ol (54%) e timol (34,7 a 41,87%), respec-
tivamente.
Conforme os dados da literatura, as espécies de Lamiales aqui descritas apresentam enorme poten-
cial biológico, pois seus óleos essenciais são associados a diferentes atividades, tais como antifúngica,
antibacteriana, anticolinesterásica, larvicida, alelopática, entre outras.

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 Capítulo 6

CHEMICAL CHARACTERIZATION OF “FOSANGUE” (JUSTICIA SECUNDA

VAHL) LEAVES USED IN TRADITIONAL MEDICINE TO TREAT AMEMIA BY
THE COMMUNITY ALONG THE ARUANÃ RIVER (PORTEL-PA)

CARACTERIZAÇÃO QUÍMICA DAS FOLHAS DE “FOSANGUE” (JUSTICIA

SECUNDA VAHL) UTILIZADA NA MEDICINA TRADICIONAL PARA
TRATAMENTO DE ANEMIA PELA COMUNIDADE DO RIO ARUANÃ (PORTEL-PA)

Kelly Davis 1,2

Danielly de Oliveira Guimarães3
Timothy Davis4
Raimundo Júnior da Rocha Batista1,5
Anderson de Santana Botelho3
Mara Silvia Pinheiro Arruda3
Willison Eduardo Oliveira Campos1
Cristine Bastos do Amarante1
ABSTRACT
The Amazon possesses a diversity of plant species with potential medicinal use, as well as a vastness
of traditional knowledge acquired over the years by the traditional people which inhabit the region. The goal of
this study was to investigate phytochemical compounds as well as metal concentrations present in Justicia
secunda Vahl leaves and compare results with the ethnopharmacological knowledge. Ethanolic extract was
obtained by percolation through the leaves, being filtered and concentrated in a rotary evaporator. For the
chromatographic profile, two different polarity eluents were used to evaluate terpenes, flavonoids, alkaloids,
coumarins, phenolic compounds and antioxidant activity, using a specific developer for each metabolite.
The samples were developed and photo documented. Metal analysis was conducted by acid digestion
of the leaves using HNO3 and HClO4, at the proportion of 3:1, using the conventional open vessel heating
system. Atomic absorption spectrometry analysis revealed high values for iron, zinc, copper, chromium,
manganese, calcium and magnesium. Phytochemical screening confirmed the presence of flavonoids,
terpenoides, alkaloids, and phenols. The results from this study support the traditional medicinal use of J.
secunda leaves in the treatment of anemia.
Keywords: Ethnopharmacological knowledge, Iron, Anemia
1

1
Museu Paraense Emílio Goeldi
108

2
Universidade da Amazônia
3
Universidade Federal do Pará
4
University of North Georgia
5
Programa de Pós-graduação em Biodiversidade e Biotecnologia-Rede Bionorte-pólo Pará
RESUMO
A Amazônia possui diversas espécies vegetais potenciais para uso medicinal, e um vasto conhec-
imento tradicional acumulado ao longo dos anos pelos povos tradicionais. O objetivo desse trabalho foi
investigar a composição química e mineral das folhas da Justicia secunda Vahl e confirmar presença
de metabólitos com propriedades medicinais atribuídas pela população. O extrato etanólico das folhas,
obtido por maceração, foi filtrado e concentrado em evaporador rotativo. O perfil químico do extrato foi
desenvolvido por cromatografia em camada delgada de alta eficiência (CCDAE) para avaliar presença de
terpenos, flavonoides, alcaloides, cumarinas, compostos fenólicos e atividade antioxidante por autografia
com DPPH. A determinação dos metais foi realizada por digestão ácida na folha com HNO3 e HClO4, na
proporção 3:1 em bloco digestor. Os digeridos foram filtrados e transferidos para balões volumétricos. A
leitura dos elementos foi realizada por Espectrometria de Absorção Atômica, cujos resultados constataram
elevadas concentrações de ferro, zinco, cobre, cromo, manganês, cálcio e magnésio. A análise fitoquímica
indicou que o extrato é rico em flavonoides e compostos fenólicos, conferindo ao extrato alto potencial anti-
oxidante em teste por autografia, além da presença de terpenos e alcaloides. Os resultados desse trabalho
corroboram com o uso tradicional desta planta no tratamento da anemia.
Palavras-chave: Conhecimento etnofarmacológico, Ferro, Anemia

AGRADECIMENTOS
À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) e ao Conselho Nacional de
Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) pelas bolsas, à Financiadora de Estudos e Projetos (FINEP)
e ao Ministério da Ciência, Tecnologia, Inovação e Comunicações (MCTIC) pelos provimentos de material de
consumo de laboratório e de recursos humanos, ao Laboratório Central de Extração da Universidade Federal
do Pará, a University of North Georgia pela elaboração do mapa e a Universidade da Amazônia.

INTRODUÇÃO
Plantas medicinais são usadas como um recurso medicinal em praticamente todas as culturas.
Sociedades humanas estiveram em contato próximo com seus ambientes desde sua formação, tendo
utilizado os ingredientes do ambiente para obter alimento e remédio (Jamshidi-Kia et al, 2018). Para
tratamento de algumas doenças e manutenção da saúde, as práticas relacionadas ao uso de plantas
medicinais muitas vezes são a única alternativa viável a comunidades ribeirinhas devido às influências
culturais, ao hábito das pessoas buscarem a cura das enfermidades usando recursos existentes em seu
meio ambiente e ao alto custo dos produtos farmacêuticos (Guerra et al, 2010). Em muitas comunidades
tradicionais, como as comunidades ribeirinhas, o conhecimento e uso das plantas representam o principal,
se não o único, recurso terapêutico para a manutenção da saúde e/ou tratamento de doenças (Ribeiro
et al, 2017). Na Amazônia as plantas medicinais são um dos principais recursos para o tratamento de
diversas doenças. Um levantamento etnofarmacológico no município de Marapanim, Pará, mostrou como
as plantas medicinais são largamente empregadas para tratar diversas doenças, como o capim marinho
(Cymbopogon densiflorus (Steud) Stapf) para pressão alta, a arruda (Ruta graveolens L.) para dor de
cabeça e o cajú (Anacardium occidentale L.) como cicatrizante para ferimentos (Flor; Barbosa, 2015). Na
109

Amazônia Equatoriana, a espécie Justicia pectoralis Jacq., é empregada na medicina tradicional para tratar
diarreia e tosse (Caballero-Serrano et al, 2019). Um levantamento etnobotânico de plantas medicinais
utilizadas utilizadas por ribeirinhos do rio São Francisco, mostrou que a malva branca (Sida cordifolia
 L.) é utilizada em processos inflamatórios e diarreia (Pio et al., 2019). Comunidades quilombolas em
Oriximiná, Pará, utilizam a saracuramirá (Ampelozizyphus amazonicus Ducke), uma planta nativa, para o
tratamento da malária (Oliveira et al., 2015). Comunidades ribeirinhas no rio Mazagão, Amapá, utilizam
diversas espécies nativas no tratamento de doenças, como a andiroba (Carapa guianensis Aubl.) para
inflamação, pracaxi (Pentachletra macroloba Willd) para inflamação e verminoses e a verônica (Dalbergia
monetaria L. f) para inflamação, diarreia e infecções intestinais (Sarquis et al., 2019).
As plantas medicinais são as fontes mais comuns das drogas empregada na medicina tradicional.
Justicia é o maior gênero da família Acanthaceae, com aproximadamente 600 espécies, sendo uma fonte
importante de drogas terapêuticas. A espécie Justicia secunda Vahl tem mostrado diversos usos popu-
lares em diferentes locais como Suriname, Colômbia, Barbados, Congo, Nigéria e Costa do Marfim, onde
a espécie tem sido empregada na medicina tradicional para o tratamento de anemia, hipertensão e como
antimicrobiana. Estudos dos componentes químicos de extratos da espécie, mostraram importantes pro-
priedades farmacológicas como anti-inflamatória, antinociceptiva, antioxidante, antifalcização, antianêmica
e antimicrobiana (Corrêa; Alcântara, 2012; Mpiana et al, 2010; Osioma et al, 2017; Rojas et al, 2006)
Justicia secunda é uma erva nativa da América do Sul e América Central, conhecida popularmente como
“fosangue” pelas comunidades ao longo do Rio Aruanã, onde suas folhas são utilizadas em decoctos no
tratamento de anemia, males do fígado em geral e malária (Figura 1).

Figura 1. Erva fosangue em flor (Justicia secunda)

110

Fonte: Os autores.
 O presente trabalho tem por objetivo analisar a composição química do extrato etanólico das folhas
obtidas por maceração etanólica com a finalidade de se conhecer as classes de substâncias presentes
em suas folhas. Também foram determinados na massa seca das folhas os teores de ferro, cobre, zinco,
manganês, cromo, cálcio e magnésio a fim de avaliar a composição mineral das folhas para o preparo do chá
com ação terapêutica, sobretudo na prevenção da anemia. Foram também determinadas as concentrações
de chumbo e cádmio, elementos potencialmente tóxicos, para verificar se estas folhas podem representar
risco de intoxicações para as pessoas que consomem o chá obtido destas.

MATERIAL E MÉTODOS
Área de Estudo
O estudo foi conduzido ao longo do Rio Aruanã, no município de Portel, a sub-região do arquipélago
do Marajó no estado do Pará, Brasil. O que compõe o município de Portel hoje, foi território dos índios
Nheengaíba em 1653, assim atribuindo para uma rica cultura, atualmente tendo uma área de 25.384,96
km2, equivalente à 2,03% do estado do Pará (IBGE, 2019) (Figura 2). As comunidades ao longo do rio
moram aproximadamente 110 km da cidade de Portel, cerca de 18 horas por barco. Estas apresentam um
perfil de vida precário, tendo como doenças mais comuns o alto índice de malária e difícil acesso à atenção
básica de saúde, o transporte sendo exclusivamente fluvial para os mesmos. Os moradores ribeirinhos
ao longo do Rio Aruanã, vivem exclusivamente do açaí, da pesca e do cultivo da mandioca, sendo estas
as únicas fontes de renda para as famílias. Pelo fato de os cuidados com atenção básica de saúde serem
precários ou quase inexistentes, a medicina tradicional, por vezes, é a única alternativa viável para as co-
munidades na manutenção da saúde. Para tratar as doenças mais prevalentes, as comunidades fazem uso
de plantas medicinais e partes de plantas cultivadas em quintais ou coletadas na floresta.

Coleta do material botânico e preparo das amostras

Inicialmente a pesquisa foi cadastrada no Sistema Nacional de Gestão do Patrimônio Genético e
do Conhecimento Tradicional Associado (SISGEN) N°A8B7E72. As folhas de Justicia secunda, foram
coletadas às margens do Rio Aruanã (22M 0557182 UTM 9681607), localizado no Município de Portel,
na região Norte do estado do Pará. Uma exsicata foi depositada no Herbário João Murça Pires do Museu
Paraense Emílio Goeldi (MG 236144). As folhas foram dessecadas em estufa Modelo SX 1.5 DTMS,
marca Sterilifer, a 45 °C por 12 horas e trituradas em liquidificador industrial Modelo BL.2.201, marca
Marchesoni e, armazenadas para etapas posteriores.
111
 Figura 2. Área de estudo.

Fonte: Os autores .

Obtenção do Extrato
Uma massa de 51,28 g de amostra seca e triturada das folhas foi submetida à extração via maceração
exaustiva a frio com etanol. A solução extratora foi filtrada em papel de filtro qualitativo e em seguida, con-
centrada em evaporador rotativo Modelo Q344M2, com banho ultratermostático Modelo Q214M2, marca
QUIMIS®.
Após a concentração, o extrato foi levado à capela de exaustão onde eliminou-se o solvente residual e
112

o extrato seco obtido foi armazenado em frasco de vidro até análise de prospecção fitoquímica preliminar
por cromatografia em camada delgada de alta eficiência (CCDAE).
Perfil químico
O perfil fitoquímico do extrato etanólico das folhas de J. secunda foi obtido por Cromatografia em
Camada Delgada de Alta Eficiência em cromatógrafo HPTLC (CAMAG, Muttenz, Switzerland) composto pe-
los módulos de aplicação Automatic TLC Sample 4 (ATS4) e o fotodocumentação TLC Visualizer utilizando
cromatoplacas de sílica gel F-254 60 Å com suporte de alumínio da marca SILICYCLE (Quebec, Canadá)
como fase estacionária e solventes orgânicos grau HPLC (Tedia®) como fase móvel.
Para a análise, alíquotas de 50 µg/inóculo do extrato foram aplicados sobre cromatoplacas de di-
mensões 4x10 cm em modo spray band juntamente com 0,2 µg/inóculo do respectivo padrão de classe
de metabólitos avaliada. As cromatoplacas foram eluídas com percurso cromatográfico de
70 mm em cuba de vidro CAMAG (Muttenz, Switzerland) nos sistema isocráticos de diclorometa-
no:metanol:ácido fórmico (97:2:1) para avaliação da presença de terpenos/esteroides e diclorometa-
no:metanol:água:ácido fórmico (75:15:5:5) para avaliação da presença de flavonoides, compostos fenóli-
cos, cumarinas e alcaloides, assim como o potencial antioxidante por autografia.
Após eluídas, as cromatoplacas foram fotodocumentadas nos comprimentos de onda 254 nm, 366
nm e visível, pulverizadas sobre as mesmas reveladores seletivos para cada classe de metabólitos a ser
avaliada e novamente fotodocumentadas. Para o tratamento das imagens utilizou- se o software WinCats
1.4.6. A identificação foi baseada por comparação da coloração das bandas do extrato com a dos padrões
frente aos reveladores e pela coloração de característica das classes frente os mesmos (Wagner; Bladt,
2001). Dados sobre padrões, reveladores seletivos e classes avaliadas, assim como o modo de identifi-
cação, estão apresentados na Tabela 1.

Tabela 1. Parâmetros para identificação de classes de metabólitos.

Classe/Atividade Padrão Revelador Visualização Identificação/Coloração
Seletivo
Terpenos/Esteroides β-amirina VAS Visível Roxa
Cumarinas Esculina KOH %5 366 nm Azul Cintilante
Verde/Amarelo/Alaranjado
Flavonoides Kaempferol NP/PEG 366 nm
Compostos Fenólicos Ác. Gálico FBS Visível Marrom-Vemelho
Alcaloides Brucina Dragendorf Visível Alaranjado
Ác.
Antioxidante Ascórbico DPPH 75µM Visível Amarelo
Fonte: Os autores.

Determinação da Composição Mineral

Para a determinação de Ferro (Fe), Cobre (Cu), Zinco (Zn), Manganês (Mn), Cromo (Cr), Chumbo
(Pb), Cálcio (Ca) e Magnésio (Mg) de Justicia secunda, amostras de matéria seca das folhas foram digeri-
113

das em bloco digestor. Foi realizada a digestão nitro-perclórica 3:1 (HNO3 + HClO4), segundo a metodolo-
gia de Silva (2009), onde 500 mg de amostra foi pesada e, em seguida transferida para tubos de digestão,
no qual adicionou-se 8 mL da solução nitro-perclórica.
 As amostras contendo a solução, permaneceram em repouso a frio por um período de 3 a 4 horas no
bloco digestor e em seguida foi realizado o aquecimento até 120ºC, mantendo-a até o término da liberação
do vapor castanho de NO2 dos tubos. Aumentou-se a temperatura do bloco para 200ºC por um período de 3
a 4 horas, até a total decomposição da matéria orgânica, indicada pela mudança da coloração castanha da
solução para transparente. As análises foram realizadas em triplicata. Após a digestão, as amostras foram
filtradas, transferidas para balões volumétricos de 50 mL e aferidos até a marca com água deionizada.
As amostras foram armazenadas sob refrigeração até a determinação dos elementos, realizado em
Espectrofotômetro de Absorção Atômica – ICE 3300 com forno de grafite, Modelo Thermo Scientific. A
composição mineral foi determinada no Laboratório de Análises Químicas do Museu Paraense Emílio Goeldi.

RESULTADOS E DISCUSSÃO
Perfil químico
A análise do perfil fitoquímico do extrato etanólico das folhas de J. secunda permitiu avaliar a presença
de classes de metabólitos importantes a complexidade do mesmo. Nas Figuras 3 e 4 estão apresentadas
as cromatoplacas fotodocumentadas em 254 nm, 366 nm e visível, assim como as reveladas. O extrato se
mostrou rico e variado em substâncias da classe dos terpenos/esteroides identificados pela formação de
várias bandas de coloração roxa entre os Rf 0,1 e 0,9 ao serem pulverizadas com solução de VAS (Figura
3D). Do mesmo modo, o extrato se mostrou rico em flavonoides, averiguado pelo aparecimento de ban-
das verdes (Rf 0,55-0,75) e alaranjadas (Rf 0,05- 0,25) quando pulverizadas com NP/PEG (Figura 4E), e
compostos fenólicos, percebido pelo aparecimento de bandas alaranjadas-vermelhas quando pulverizadas
com FBS (Figura 4F). Também foi possível observar uma banda fraca de alcaloide próximo ao Rf 0,64
(Figura 4H) ao serem pulverizadas com solução de Dragendorff. Não foi possível identificar a presença de
cumarinas (Figura 4D).
O extrato se mostrou com alto potencial antioxidante em teste por autografia (Figura 4G) constatado
pelo aparecimento de bandas de coloração amarela intensas que indicam a redução do radial DPPH• pelos
constituintes do extrato, principalmente próximo ao Rf 0,1 onde aparecem a maior abundância de flavonoi-
des (Figura 4F) e compostos fenólicos (Figura 4F), indicando que estes são os principais responsáveis por
tal atividade no extrato.
A presença dos metabólitos secundários identificados nessa pesquisa, corroboram com trabalhos
semelhantes na mesma espécie (Tabela 2), justificando o uso dessa espécie na medicina tradicional. Há
evidências de que esses flavonoides observados são os principais responsáveis pela atividade antioxidante,
assim, possivelmente justificando o uso tradicional das folhas de Justicia secunda Vahl pelas comunidades
ao longo do Rio Aruanã no tratamento de anemia. Há relatos na literatura que comprovam a presença de
flavonoides, polifenóis e alcaloides nas folhas de Justicia secunda Vahl. A presença destes metabólitos
conferem atividade antioxidante. Os compostos antioxidantes proporcionam proteção às células por
sequestrar radicais livres, podendo prevenir doenças crônicas que envolvem estresse oxidativo. Testes in
vitro dos extratos aquoso e metanólico das folhas de J. secunda, mostraram atividade antifalcização, como
114

também atividade sequestrante de radicais livres (Akakpo-Akue et al, 2018; Onoja et al, 2017; Osioma et
al., 2017; Mora; Pesantes, 2017).
Figura 3. Cromatoplaca eluída em diclorometano:metanol:ácido fórmico (97:2:1) e derivatizada. A) 254
nm. B) 366 nm. C) Visível. D) VAS.

Fonte: Os autores.

Figura 4. Cromatoplaca eluída em diclorometano:metanol:água:ácido fórmico (75:15:5:5) e derivatizada.

A) 254 nm. B) 366 nm. C) Visível. D) KOH. E) NP/PEG. F) FBS. G) DPPH. H) Dragendorff.

115

Fonte: Os autores.
 Tabela 2. Constituintes fitoquímicos do extrato etanólico das folhas de Justicia secunda Vahl em
comparação com outros trabalhos.
Mpiana et Theiler et al., Osioma et Akakpo-Akue Neste
al., 2010 2016 al., 2017 et al, 2018 Trabalho
Flavonoides + + + + +
Terpenos _ _ + + +
Alcalóides + + + _ +
Antocianinas + + + _ *
Quinonas + + _ + *
Saponinas _ _ + + *
Taninos + + + _ *

(+) presença; (-) ausência.; (*) não avaliado

Fonte: Os autores.

Determinação da Composição Mineral

As concentrações de Ferro (Fe), Cobre (Cu), Zinco (Zn), Manganês (Mn), Cromo (Cr), Chumbo (Pb),
Cálcio (Ca) e Magnésio (Mg) estão apresentados na Tabela 3. Os resultados foram comparados com
trabalhos semelhantes na mesma espécie, com a recomendação diária estabelecida pela Organização
Mundial de Saúde (OMS) e o nível máximo de ingestão dietética diário estabelecido pelo Institute of Medi-
cine dos Estados Unidos e a Agência Health Canada. Os teores de ferro, cobre, zinco, manganês, cromo,
cálcio e magnésio detectados nas folhas de Justicia secunda foram considerados elevados em relação ao
recomendado pela OMS.

Tabela 3. Composição mineral das folhas de Justicia secunda

Metais Folhas Folhas Folhas e OMS DRI*
Mg/kg Neste trabalho Maffo Maffo Caule 1998 2001
et al, 2016 Koné et al, 2012 Recomentação UL**
diária (mg/dia) mg/dia
Ferro 65,96 ± 4,08 - 26,6 20 45
Cobre 7,32 ± 0,25 66,46 ± 0,04 - 3 10
Zinco 48,30 ± 1,32 5,26 ± 0,03 - 27,4 40
Manganês 57,01 ± 0,89 - - 11 11
Cromo 7,10 ± 0,51 2,46 ± 0,02 - 2 0, 1
Chumbo 2,74 10,45 ± 0,03 - 10 0,24
Cádmium Não detectado 8,61 ± 0,59 - 0,3 0,068
Cálcio 12.915,13 ± - - 500 2.500
2.572,79
Magnésio 2.566,47 ± 1.822,84 - - 300 350
116

Fonte: Autores
2

*DRI: Dietary reference intakes (Consumo dietético de referência)

**UL: Tolerable Upper Intake Level (Nível máximo de ingestão tolerável)
 A concentração de ferro encontrada neste trabalho corrobora com o uso tradicional das folhas para
o tratamento de anemia. O ferro é o metal mais presente no corpo humano e participa de todas as fases
da síntese proteica e dos sistemas respiratórios, oxidativos e anti-infecciosos do organismo (SBP, 2018).
O ferro absorvido da dieta é exportado dos enterócitos, na mucosa intestinal, via ferroportina e transpor-
tado na corrente sanguínea pela transferrina, a principal molécula de transporte para o ferro. A transferrina
distribui o ferro ao fígado para ser armazenado e à medula óssea para a produção de células vermelhas,
sendo fundamental na composição dos glóbulos vermelhos e um componente principal da hemoglobina
(Deloughery, 2017; Yamagishi et al., 2017). Koné et al. (2012), também encontraram altos valores de ferro
nas folhas e caule da Justicia secunda, que também são utilizadas na forma de um chá para tratamento de
anemia na Costa do Marfim. Segundo a WHO (2017), a deficiência de ferro é a deficiência nutricional mais
comum que resulta em anemia. A ingestão dietética inadequada dos micronutrientes necessários para a
produção de células vermelhas e hemoglobina, é uma via primária que leva à anemia (WHO, 2017).
As concentrações de cobre, zinco e manganês presentes nas folhas de Justicia secunda, também re-
forçam o alegado efeito terapêutico contra a anemia por possuírem atividade antioxidante. De acordo com
o VKM (2017), o cobre é um componente central de muitas enzimas, sendo um antioxidante e importante
para o metabolismo e crescimento celular, a deficiência do mesmo pode resultar em anemia. O zinco, por
sua vez, também possui atividade antioxidante por retardar processos oxidativos (Jarosz et al, 2017). De
acordo com Li e Yang (2018), manganês está envolvido na síntese e ativação de muitas enzimas, além
de ser um antioxidante por reduzir o estresse oxidativo. Nesse sentido, este chá pode ser considerado um
suplemento de cobre, zinco e manganês para a comunidade e, consequentemente, auxiliar no tratamento
da anemia.
De acordo com Bissinger et al. (2019), o estresse oxidativo contribui no desenvolvimento da anemia.
Estresse oxidativo é um distúrbio metabólico no qual moléculas instáveis, também denominadas espécies
reativas, ocasionam danos e até perda da função celular quando sua produção excede a capacidade an-
tioxidante do organismo. Tais espécies são formadas constantemente na fisiologia celular normal e geram
as espécies reativas do oxigênio (EROS), sendo assim, mecanismos de proteção, como agentes antiox-
idantes, entram em ação para neutralizar esses compostos e impedir o prejuízo celular (Campos; Leme,
2018). Espécies reativas de oxigênio são definidas como pequenas espécies químicas altamente reativas,
com um ou mais elétron desemparelhado, capaz de oxidar outros componentes como proteínas, lipídeos
da membrana, ácidos nucleicos e polissacarídeos, resultando em dano celular (Remigante et al., 2020).
Ainda conforme as autoras, componentes antioxidantes na dieta, podem prevenir, efetivamente, efeitos
prejudiciais de condições oxidativas. Conforme Imam et al. (2017), a adição de antioxidantes para tratar a
deficiência de ferro, sugere uma abordagem terapêutica viável para minimizar danos teciduais causado por
estresse oxidativo. Sendo assim, muitos componentes bioativos derivados de plantas são eficientes antiox-
idantes exógenos, podendo regular o metabolismo do ferro e gerir o estresse oxidativo (Imam et al., 2017).
Maffo Maffo et al. (2016), encontraram altas concentrações de cobre e zinco nas folhas, caule e raiz
de Justicia secunda, na localidade de Douala, Camarões na África, onde o uso tradicional desta planta tam-
bém é para o tratamento da anemia. Nas comunidades no Rio Aruanã a J. secunda também é utilizada para
117

tratar a malária, possivelmente, devido à correlação existente entre a malária e anemia. A malária é uma
das causas primárias da anemia, causando distúrbios no metabolismo do ferro por múltiplas maneiras,
podendo estar relacionada ao aumento da hemólise como também a diminuição da produção de células
 vermelhas. Além da malária, de forma global, nutrição, doenças e distúrbios genéticos da hemoglobina são
as principais responsáveis pela anemia, sendo uma doença ligada à pobreza (WHO, 2017).
Cromo é um elemento que está envolvido no metabolismo da glicose auxiliando na regulação da
insulina no organismo. Embora a comunidade do Rio Aruanã não relatar nenhum uso desta planta para o
tratamento do diabetes, existe na literatura relatos do uso tradicional do extrato aquoso desta planta para o
diabetes em populações africanas, o qual é considerado um antidiabético na Farmacopeia Africana (Kitadi
et al., 2019; Mea et al., 2017).
Chumbo é um metal pesado altamente tóxico que causa danos ao cérebro, rins, sistemas biológicos
e outros órgãos, seus efeitos podendo variar de falha renal, dano hepático e até anemia (Liu et al., 2019).
Neste trabalho, os teores de chumbo encontrado nas folhas de Justicia secunda Vahl, estão dentro da faixa
considerada segura pela OMS.
Cádmio é um metal pesado que causa danos aos rins, conhecido como um metal nefrotóxico (Shi
et al., 2016). Neste trabalho, não foi detectado concentração que possa ser considerada tóxica, estando
abaixo do limite de detecção do equipamento. E, portanto, inferior ao recomendado pela OMS.
Cálcio é um nutriente essencial para a manutenção da saúde óssea, contribuindo para a mineralização
e rigidez do esqueleto, também participa na formação de fibrina no processo de coagulação sanguínea e da
regulação da contração muscular (Assumpção et al., 2016). Magnésio, o quarto mineral mais abundante
no corpo humano, possui papel importante por regular a pressão sanguínea, a excitabilidade cardíaca, a
adenosina trifosfato (ATP) e o metabolismo da insulina (Han et al., 2017). Nas folhas as concentrações
foram superiores ao recomendado pela OMS.
Embora a água não seja capaz de extrair integralmente a concentração desses elementos do material
botânico durante o processo de decocção, faz-se necessário analisar as concentrações destes elementos
no chá preparado com estas folhas para avaliar se a concentração desses metais nesta bebida, podem
atingir teores considerados tóxicos e, portanto, apresentar riscos de possível intoxicação por metais.

CONCLUSÃO
A presença de flavonoides nas folhas corrobora com o uso tradicional do chá das folhas de Justicia
secunda pelas comunidades no tratamento de anemia, por serem poderosos antioxidantes e já confirma-
dos na literatura como antianêmicos. As folhas de Justicia secunda são uma boa fonte dos minerais Fe, Zn,
Mn e Cr, portanto o uso destas folhas no preparo de um chá para o tratamento de anemia nas comunidades
do rio Aruanã é corroborado. Não foi detectada a presença de cádmio nas folhas e o teor de chumbo está
em níveis muito baixos, dentro do considerado seguro pela OMS e DRI. Ainda são necessários estudos
complementares no extrato aquoso (chá) a fim de mensurar as concentrações dos metais estudados no
chá, assim como dosar o teor de flavonoides no mesmo para avaliar se esta planta pode ser um potencial
candidato a fitoterápico.
118
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

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121
 Capítulo 7

CLIMATE INFLUENCE IN THE CHEMICAL COMPOSITION OF IPECA

(PSYCHOTRIA IPECACUANHA BROT. STOKES) CULTIVATED IN BELÉM/ PA

INFLUÊNCIA CLIMÁTICA NA COMPOSIÇÃO QUÍMICA DA IPECA (PSYCHOTRIA

IPECACUANHA BROT. STOKES) CULTIVADA EM BELÉM/PA

Christian Neri Lameira1

Afonso Rafael Nascimento e Silva2
Sant’ Clair Silva dos Santos3
Giselle Rachid Maria Viana4
Osmar Alves Lameira5
Maria Fany Dolabela6

ABSTRACT
Psychotria ipecacuanha is a medicinal species with great prevalence in dark and humid regions of the
tropical forests of America. It has several chemical substances such as emetine and cephalin, widely used
in antidiarrheal, amoebicide, expectorant and anti-inflammatory treatment. The study aimed to to evaluate
whether the qualitative chemical composition of the roots of P. ipecacuanha is influenced by rainfall and
average temperature. The samples were collected during periods od greater and lesser rainfall and submit-
ted to the washing, dehydration, grinding and extraction process in alcoholic solution, for later qualitative
analysis of their secondary metabolites. The results obtained showed that the qualitative tests evidenced
the presence of alkaloids and tannins in the extracts of both periods evaluated. It was concluded that in the
evaluated period and in the methodology used there is no influence of rainfall and average temperature on
the qualitative composition of secondary metabolites in roots of P. ipecacuanha.
Keywords: Carapichea ipecacuanha; secondary metabolites; vegetable extract.
1

1
Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade e Biotecnologia –Rede Bionorte-Pólo Pará
122

2
Graduando do décimo período do curso de Farmácia na Faculdade Integrada Brasil Amazônia- FIBRA
3
Farmacêutico da Farmácia Drogasil
4
Instituto Evandro Chagas (IEC)
5
Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária (EMBRAPA)
6
Universidade Federal do Pará (UFPA)
RESUMO
A Psychotria ipecacuanha é uma espécie medicinal com grande prevalência em regiões sombrias e
úmidas das florestas tropicais da América. A mesma possui diversas substâncias químicas, como a emeti-
na e cefalina, bastante utilizadas no tratamento antidiarreico, amebicida, expectorante e anti- inflamatório. O
estudo objetivou avaliar se a composição química qualitativa das raízes de P. ipecacuanha sofre influência
da precipitação pluviométrica e temperatura média. As amostras foram coletadas durante os períodos de
maior e menor precipitação pluviométrica e submetidas ao processo de lavagem, desidratação, moagem
e extração em solução alcoólica, para posterior análise qualitativa de seus metabólitos secundários. Os re-
sultados obtidos demonstraram que os ensaios qualitativos evidenciaram a presença de alcaloides e tani-
nos nos extratos em ambos os períodos avaliados. Concluiu-se que no período avaliado e na metodologia
utilizada não ocorre influência da precipitação pluviométrica e da temperatura média sobre a composição
qualitativa de metabólitos secundários em raízes de P. ipecacuanha.
Palavras-chaves: Carapichea ipecacuanha; metabólitos secundários; extrato vegetal

INTRODUÇÃO
O hábito de usar plantas com finalidade terapêutica é tão antigo quanto à espécie humana. Ao longo
da história, a humanidade sempre buscou amenizar suas dores ou tratar suas moléstias através da ação
dos princípios ativos existentes nas plantas, muitas vezes de modo empírico ou por descobertas ao acaso
(Lameira; Pinto, 2008). Uma grande parcela da população ainda não tem acesso aos serviços de saúde
básica e nem aos medicamentos essenciais, isso acontece principalmente em países emergentes como o
Brasil. Desta forma, a baixa renda e o difícil acesso a estes medicamentos, tornam as plantas medicinais
como a alternativa terapêutica principal para muitas comunidades. Assim, desde 1999, a World Health
Organization (WHO) vem publicando monografias selecionadas de plantas medicinais a fim de contribuir
com o uso e pesquisa sobre as mesmas (WHO, 2005).
A ipeca (Psychotria ipecacuanha) também conhecida como, ipeca-verdadeira, poaia, poaia cinzenta,
dentre outras, é nativa das regiões sombrias e úmidas. Possui grande prevalência em regiões de florestas
tropicais da América Sul, com ocorrência no Brasil, Colômbia, Venezuela, Peru, Equador, Bolívia, Guianas
e também na América Central. É uma espécie que pode chegar a ter até 30 cm de altura sendo reconhecida
por suas propriedades farmacológicas e uso popular (Huther et al., 2018).
A P. ipecacuanha (Figura 1) é um subarbusto da Família Rubiaceae, sua raiz apresenta coloração
amareladas ou esbranquiçadas, quando são coletadas frescas, e acinzentadas, quando desidratas (SAN-
CHEZ, 2006). Uma característica bem visível da raiz da ipeca é a torção enquanto as raízes crescem e
ramificam-se com o tempo. Sua parte inferior é carnosa e fibrosa, apresentando um odor fraco, quando
frescas, e um sabor amargo e nauseante (Lameira, 2002).
Seus ramos aéreos, emitidos a partir de nós em seu rizoma, são cilíndricos, com 0,6 a 1,9 cm de
diâmetro, e os entrenós, de 0,2 a 7,0 cm de comprimento. As folhas têm características lisas e persistentes
123

na parte superior dos ramos, ovais, elípticas e oblongadas. Sua inflorescência terminal é envolvida por
brácteas ovais, agudas e lobadas de coloração esverdeada apresentando pedúnculo ereto ou deflexo com
1,2 a 3,5 cm de comprimento. As flores são hermafroditas sésseis e são encontradas em um número de
 12 a 150 por inflorescência, geralmente encontradas nas colorações creme ou branca e raramente viná-
ceas. Seu fruto é uma baga, elíptico, com 1,0 cm x 0,7 cm, apresentando epicarpo vermelho a vináceo,
com duas sementes (Brasil, 2011).

Figura 1. Planta adulta de P. ipecacuanha

Fonte: Lameira, Osmar.

Seu centro de origem é o Brasil, onde pode ser encontrada na floresta, sob árvores de grande porte,
nos Estados de Mato Grosso, Rondônia, Pará, Rio de Janeiro, Minas Gerais, Espírito Santo, Pernambuco
e Bahia (Oliveira et al., 2010). É uma espécie ameaçada de erosão genética e extinção, ocasionada pelo
processo de extrativismo nos dois séculos passados, ocasionando abertura de novas fronteiras agríco-
las. Devido à ipeca ser uma espécie de fácil adaptação a um sistema de cultivo economicamente viável,
a planta também é utilizada como modelo para o estudo de sistemas economicamente aproveitáveis da
biodiversidade em áreas florestais que estão sobre alta pressão econômica (Rocha; Lameira, 2011).
Nas raízes da P. ipecacuanha são encontradas várias substâncias, como: amido, açúcares, resinas,
tanino, ácido málico, ácido cítrico, ácido ipecacuanhico e os alcaloides. Os alcaloides são os que estão rel-
acionados às propriedades terapêuticas da planta, como: antidiarreico, amebicida, expectorante e anti-in-
flamatório (Botero et al., 2015). Os alcaloides são o principal metabólito secundário, sendo predominante a
emetina, cefalina e psicotrina. Os metabólitos secundários são moléculas ativas de uma planta que podem
possuir diversas funções, entre elas a medicamentosa. Estes são extraídos e purificados de uma planta à
produção de um medicamento. Para validar uma espécie como medicinal é necessário realizar vários es-
tudos como o botânico, o químico e os farmacológicos (Brandão, 2009). A emetina é o principal princípio
124

ativo presente em suas raízes a mesma também pode ser produzida sinteticamente a partir da metilação
da cefalina, sendo a dihidroemetina seu análogo sintético, distinta em apenas uma ligação dupla ao lado
do substituinte etil, que confere a forma sintética menor efeito colateral (Silva, 2014).
 Os relatos sobre as normas para a coleta de plantas medicinais ocorrem desde o quarto século a.C.
quando, por exemplo, os carrascos gregos coletavam as amostras do veneno cicuta (Conium maculatum)
sempre pelo período da manhã, pois os níveis de colina eram maiores (Lopes; Gobbo-Neto, 2007). Outro
fator que também influencia é o estresse hídrico, capaz de alterar os metabólitos secundários em plantas,
pois pode levar um aumento na produção de vários tipos de metabólitos secundários (Selmar; Kleinwäch-
ter, 2013). O déficit hídrico, por exemplo, podem alterar de modo significativo a produção de óleos essen-
ciais e flavonoides, como observado no estudo realizado com Lippia sidoides (Alvarenga et al., 2011) e
estas alterações são dependentes da intensidade e da duração do estresse, além da espécie submetida
(Lelis et al., 2016).
O excesso de chuva pode resultar na perda de substâncias hidrossolúveis nas folhas e raízes por
lixiviação, sabe-se que isto é aplicado às plantas produtoras de alcaloides, glicosídeos e até mesmo óleos
vegetais (Evans, 1996). A variação na composição dos metabólitos também está associado a espécie
medicinal, como observado em Pseudobombax marginatum e Guapira graciliflora, onde as concentrações
dos polifenóis e dos flavonoides se mostraram diferentes nos períodos avaliados (Chaves et al., 2013).
O teor de alcaloides pode ocorrer pelos fatores de origem da planta, luminosidade, temperatura que é
cultivada e idade da planta, sendo que na ipeca apresenta-se em maior concentração em plantas com 16
meses de idade (Silva, 2014).
Assim, é importante avaliar o período em que uma planta está sendo coletada, pois os metabólitos
secundários desta podem sofrer alteração quantitativa e qualitativa. Estas alterações podem ser atribuídas
à variação de intensidade luminosa, da temperatura, da disponibilidade de nutrientes no solo, estação
climática, pluviosidade, estágio de desenvolvimento da planta e sazonalidade, sendo este último, um dos
fatores que mais interferem em relação a variações dos constituintes ativos de uma espécie (Martins,
2012).
Sabe-se que uma grande parcela de todos os princípios ativos utilizados na terapêutica é extraída de
produtos naturais, principalmente de espécies comumente utilizadas pela população na medicina tradicio-
nal. Os extratos são preparações encontradas em variadas consistências, obtidas a partir de matérias-pri-
mas vegetais desidratadas e preparadas por percolação, maceração, infusão ou outro método adequado e
validado, utilizando como solvente etanol, água ou outro adequado (Brasil, 2013).
Os extratos são soluções concentradas obtidos a partir do contato da droga vegetal com um solvente,
à temperatura ambiente ou não, por tempo determinado de acordo com a espécie utilizada (Brasil, 2010).
Em um primeiro momento ocorre a separação das substâncias ativas pela ação do solvente, onde são
retiradas parcial ou totalmente da matéria prima vegetal. No segundo momento, pode ser realizada a con-
centração deste extrato por meio da eliminação do solvente utilizado no início do processo, comumente
feito por rotaevaporação (Santos, 2013). Os extratos naturais são competitivos em relação aos sintéticos,
pois são elaborados utilizando fontes naturais, além de possuírem qualidades sensoriais mais próximas às
suas matrizes vegetais de origem (Meireles, 2003).
A análise fitoquímica é importante principalmente quando não são conhecidas as substâncias quími-
125

cas presentes nas espécies utilizadas pela medicina popular. O principal objetivo dessa análise é conhecer
estes compostos e avaliar a presença de grupos de metabólitos secundários relevantes na qualidade da
planta medicinal (Simões et al., 2004).
 Diante disso o objetivo do presente trabalho foi avaliar se a composição química qualitativa das raízes
de P. ipecacuanha cultivada no horto de plantas medicinais da Embrapa Amazônia Oriental sofre influência
durante os períodos de maior e menor precipitação pluviométrica e temperatura média.

METODOLOGIA
As amostras utilizadas constituíram-se das raízes da espécie P. ipecacuanha. O material foi coletado
no horto de plantas medicinais da Embrapa Amazônia Oriental, na cidade de Belém, no estado do Pará, em
dois períodos, abril e outubro de 2018. Uma amostra do material vegetal foi analisada pelo botânico Jair
da Costa Freitas e uma exsicata depositada no Herbário IAN da Embrapa Amazônia Oriental, exsicata IAN
197984. A espécie foi identificada como Carapichea ipecacuanha (Brot.) L. Anderson, família Rubiaceae,
sendo P. ipecacuanha uma sinonímia à espécie.

Dados Climáticos
Os dados climáticos foram obtidos na estação de climatologia (Longitude: 48º 27’ WGr e Altitude:
12,8 m) da Embrapa Amazônia Oriental em Belém/PA, conforme a Tabela 1.

Tabela 1. Dados mensais de temperatura média (ºC) e precipitação pluviométrica (mm) obtidos em 2019
na estação agrometeorológica da Embrapa Amazônia Oriental.
Mês T Pp
Jan 26,3 387,1
Fev 26,2 426,8
Ma 26,3 622,2
Abr 26,7 454,4
Mai 27,0 324,7
Jun 27,1 211,9
Jul 27,0 156,6
Ago 27,2 137,2
Set 27,7 182,2
Out 27,5 204,4
Nov 27,6 220,4
Dez 27,5 346,1
T – Temperatura média, ºC
Pp – Precipitação pluviométrica, mm

Fonte: Os autores.

Obtenção dos Extratos

126

Em cada período avaliado foi coletado em torno de 840g das raízes, que em seguida foram lavadas
e retirado o excesso de água com papel toalha. Em seguida foram fragmentadas e levadas à estufa de
secagem à temperatura de 60o C. O material foi pesado a cada 2 horas até que o peso de tornasse
constante. Obtendo-se 154g ao final do processo. Posteriormente o material foi triturado e passado no
tamis até a obtenção de pó. Pesou-se 100g do pó, transferiu-se para frasco âmbar e adicionou-se 1000
mL da solução hidroalcoólica a 70%. O macerado ficou a temperatura ambiente por 10 dias, protegido da
luz e da umidade. Ao final, todo o macerado foi filtrado e obtendo-se 760 mL de extrato.

Prospecção Fitoquímica
Para os experimentos foram utilizadas técnicas simples, rápidas e seletivas para determinação dos
diferentes metabólitos secundários, os quais são baseados em reações químicas que resultam no aparec-
imento de cor ou precipitado nas amostras analisadas.
Para pesquisa de taninos, a técnica utilizada foi a reação colorimétrica pela adição de cloreto férrico
(FeCl3) (adaptado). Onde 2 mL do extrato hidroalcoólico foi homogeneizado com 10 mL de água destilada
e posteriormente adicionadas 1-2 gotas de solução alcoólica a 1% de FeCl3. Onde se observa a formação
de precipitado verde que evidencia a sua presença (Sociedade Brasileira de Farmacognosia, 2009).
A identificação de saponinas é realizada pela técnica qualitativa de espuma (adaptado). Para análise é
adicionado 2 mL do extrato hidroalcoólico em um tubo de ensaio com tampa, posteriormente adiciona-se
1 mL de álcool a 80% e depois 12 mL de água destilada. Em seguida, agita-se vigorosamente o tubo du-
rante 15 segundos. A formação de espuma estável por mais de 30 minutos é indicativo da presença do
metabólito secundário (Sociedade Brasileira de Farmacognosia, 2009).
Para a identificação de alcaloides, a técnica realizada foi a de detecção por meio dos reativos gerais
de alcaloides (RGA) – Bouchardat/Wagner (adaptado). Cerca de 2 mL de extrato foi homogeneizado com
4 mL de HCl a 5% e levado ao banho-maria. Os reagentes de Mayer e Wagner foram então adicionados à
mistura. Considera-se a turbidez do precipitado resultante como presença de alcaloides (Sociedade Bra-
sileira de Farmacognosia, 2009).
A identificação dos flavonoides se deu a partir da reação de Shinoda (adaptado). 1 mL do extrato,
foi adicionado 1 mL de solução de acetato de chumbo a 10%. Observa-se a presença de flavonoides pela
formação de precipitado amarelo (Sociedade Brasileira de Farmacognosia, 2009).
A pesquisa de cumarinas, ocorre a partir da dissolução de 2 mg do resíduo em 5 mL de éter etílico.
Concentrar até 0,5 mL em banho-maria. Gotejar a solução etérea em papel de filtro, de modo a formar man-
chas de 1 cm cada. Em seguida, adicionar uma gota de NaOH 1N. Cobrir a metade da mancha com papel
escuro e expor à luz UV. A reação positiva é indicada pela fluorescência azul na parte exposta (Sociedade
Brasileira de Farmacognosia, 2009).
Para a identificação de catequinas, dissolveu-se 2 mg do resíduo em 3 mL de metanol, caso necessário
filtrar. Adicionou-se 1 mL de solução aquosa de vanilina 1% e 1 mL de HCl concentrado. A formação de
coloração vermelha intensa indica reação positiva (Sociedade Brasileira de Farmacognosia, 2009).
Para a identificação de terpenos, cerca de 2 mL do extrato orgânico foram dissolvidos em 2 mL
de clorofórmio e evaporados até à secura. Foi adicionado então 2 mL de ácido sulfúrico concentrado e
127

aquecido durante 2 minutos. O desenvolvimento de uma cor acinzentada indica a presença de terpenoides
(Sociedade Brasileira de Farmacognosia, 2009).
 RESULTADOS E DISCUSSÃO
Na identificação dos compostos químicos no extrato alcoólico líquido, foi possível observar a pre-
sença de alcaloides e taninos nos ensaios realizados (Tabela 2).

Tabela 2. Prospecção fitoquímica da raiz da Psychotria ipecacuanha, do banco ativo de germoplasma

(BAG) da Embrapa Amazônia Oriental, coletadas em períodos com maior e menor precipitação (ppt) plu-
viométrica.
AMOSTRAS
Prospecção fi- Menor ppt Maior ppt pluviométrica
toquímica pluviométrica
1 2 3 1 2 3
Alcaloides + + + + + +

Carboidratos - - - - - -

Catequinas - - - - - -

Cumarinas - - - - - -

Flavonoides - - - - - -

Taninos + + + + + +

Terpenos - - - - - -

Saponinas - - - - - -

(+) = Presente; (-) = Ausente

Fonte: Os autores

A região Amazônica é caracterizada por períodos climatológicos distintos: período com maior pre-
cipitação pluviométrica, de transição e o período com menor precipitação, estudo que avalia os efeitos
de longo prazo do desmatamento progressivo da Amazônia sobre a precipitação no Brasil, revelam que
em qualquer projeção os maiores índices pluviométricos ocorrem no primeiro quadrimestre do ano, com
maior pico em março, e nos dois últimos meses do ano, com índices superiores a 7mm/dia (Amorim et al.,
2019). No presente estudo observa-se que no primeiro quadrimestre de 2019 a precipitação foi superior a
12mm/dia. Nestes meses a diferença chegou a ser superior a 45% de precipitação pluviométrica. Durante
o período de menor precipitação os índices não foram inferiores a 4,5mm/dia, e comparando os períodos
de coleta (abril e outubro) a diferença chegou a ser superior 122% de precipitação. Entretanto estas dif-
erenças na precipitação não interferem, de modo qualitativo, no metabolismo da planta, pois nos períodos
avaliados o resultados das análises mostram-se semelhantes. Para Bastos et al. (1993) a chuva influencia
diretamente nos estágios de desenvolvimento das plantas, bem como nos processos de produção vegetal
128

e na organização do espaço, diferentemente do observado por Monteiro et al. (2019) em seus estudos
com café (Coffea arabica), onde a restrição hídrica favoreceu o acúmulo de aminoácidos, fato não obser-
vado na concentração de compostos fenólicos.
 No estudo fitoquímico qualitativo realizado, observou-se a presença de alcaloides e taninos, resultado
semelhante ao verificado por Lameira (2002), onde relata que na raiz de ipeca são encontrados metabolitos
secundários com grande finalidade farmacológica, entre eles, os alcaloides e os taninos. O resultado carac-
teriza que a sazonalidade não altera qualitativamente a produção de metabolitos secundários da ipeca. Nos
estudos conduzidos por Duarte (2006), considerando os efeitos da sazonalidade das amostras oriundas
da Embrapa Amazônia Oriental e cultiva no Rio de Janeiro e usando o método de ressonância magnética
nuclear de alta resolução, observou que no outono houve uma maior quantidade de alcaloides (1,84% de
cefalina e 0,63% de emetina), o que pode caracterizar como a melhor época para se coletar a planta. Fato
que talvez não se observe em nosso estudo, pois na região sudeste as quatro estações climáticas são bem
definidas, diferentemente das condições encontradas na região Norte.
Nas análises de identificação dos demais metabolitos secundários são semelhantes aos observados
por Duarte, 2006; Lameira, 2002; Viegas et al., 2014, que não relatam em seus estudos a presença
destes, isto nos leva a crer que tanto as condições ambientais, quanto o cultivo não alteram a fisiologia da
espécie que poderia acarretar no surgimento de novos metabólitos. Para Larcher (2000) a brotação da P.
ipecacuanha, há uma relação entre as condições climáticas e a percentagem da mesma, visto que há um
mecanismo de regulação que evita a brotação em condições desfavoráveis.
A temperatura média máxima e mínima do ar, no período chuvoso foi 32,01 ºC e 23,45 ºC e no período
de estiagem 35,1 ºC e 22,7 ºC. Em regiões úmidas o seu desenvolvimento é mais acentuado em relação às
regiões secas, pois sua espécie exige um equilíbrio entre a temperatura e umidade do ar, ou seja, a espécie
necessita da troca de água com a atmosfera e o solo para que ocorra o bom Índice de velocidade de bro-
tação (IVB) da mesma. O trabalho conduzido por Coelho et al., (2012) mostraram que durante um período
de sete dias, temperaturas abaixo de 25°C em experimento na fase de campo, ocasionam danos às estacas
de raiz da ipeca. A estratificação das estacas em baixas temperaturas inibe a formação de raízes e impede
a brotação. Segundo Lameira (2002), a ipeca é uma planta que se propaga em determinadas condições,
e a temperatura elevada é um exemplo de condições energéticas que a espécie exige e tolera bem. No en-
tanto, os fatores endógenos também influenciam na sobrevivência das estacas, como por exemplo, o teor
de carboidrato (Dias et al., 2013).

CONCLUSÃO
No período avaliado e na metodologia utilizada não ocorre influência da precipitação pluviométrica e da
temperatura média sobre a composição qualitativa de metabólitos secundários em raízes de ipecacuanha.

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 Capítulo 8

GASTEROID FUNGI (BASIDIOMYCOTA) IN AREAS OF THE AMAZON

RAINFOREST IN WESTERN PARÁ, BRAZIL
FUNGOS GASTEROIDES (BASIDIOMYCOTA) EM ÁREAS DE
FLORESTA AMAZÔNICA NO OESTE PARAENSE, BRASIL

Marcos Diones Ferreira Santana1

Sheyla Regina Marques Couceirro2

ABSTRACT
Gasteromycetes or gasteroid are fungi whose main characteristic is the endogenous formation of ba-
sidioma and the passive release of basidiospores after maturation. Due to the limited number of studies on
gasteroids in the Amazon, there is little knowledge about the diversity of these fungi in the region. Thus, the
objective was to document the richness and abundance of gasteroids through taxonomic reports of genera
collected in areas of the Amazon rainforest in western Pará, between 2015 and 2019. It was sampled 289
specimens, distributed in four orders, five families and 11 genera. Among them, Geastrum was the most
representative in the samples, while Clathrus, Calvatia and Sphaerobolus make new records for the state
of Pará. Areas with less anthropogenic disturbance and periods with greater precipitation were more likely
to occur gasteroids, favoring the colonization of different substrate types, especially litter and wood. This
study represents 79.2% of the data on paraense gasteroid fungi and prompted the creation of the fungal
collection of the HSTM Herbarium in Santarém, PA, recognized and available for wide consultation. The
number of new records for the state reinforces the need for greater attention and intensification of studies
on fungal diversity in the Amazon.
Keywords: Amazon, Gasteromycetes, Mycobiota.

RESUMO
Gasteromicetos ou gasteroides são fungos cuja principal característica é a formação endógena do ba-
sidioma e a liberação passiva dos basidiósporos após a maturação. Devido ao número limitado de estudos
sobre gasteroides na Amazônia, tem-se um escasso conhecimento sobre a diversidade desses fungos na
região. Assim, objetivou-se documentar a riqueza e a abundância de gasteroides através de relatos taxo-
nômicos dos gêneros coletados em áreas de floresta amazônica no Oeste paraense, entre 2015 e 2019.
133

Foram amostrados 289 espécimes, distribuídos em quatro ordens, cinco famílias e 11 gêneros.
1

1
Programa de Pós-graduação em Biodiversidade e Biotecnologia-Rede Bionorte, pólo Pará.
2
Universidade Federal do Oeste do Pará (UFOPA).
 Dentre eles, Geastrum foi o mais representativo nas amostragens, enquanto Clathrus, Calvatia e
Sphaerobolus perfazem novos registros para o estado do Pará. Áreas de menor perturbação antrópica e
períodos com maior precipitação foram mais propícios a ocorrência de gasteroides, favorecendo a coloni-
zação de diferentes tipos de substrato, sobretudo serapilheira e madeira. Este estudo representa 79,2% dos
dados sobre os fungos gasteroides paraenses e impulsionou a criação da coleção de fungos do Herbário
HSTM, em Santarém, PA, reconhecida e disponível a ampla consulta. O número de novos registros para
o estado, reforçam a necessitade de maior atenção e intensificação de estudos em diversidade de fungos
na Amazônia.
Palavras-chave: Amazônia, Gasteromycetes, Micobiota.

AGRADECIMENTOS
Os autores agradecem a Pró-reitoria de Pesquisa, Pós-graduação e Inovação Tecnológica (PROPPIT),
da Universidade Federal do Oeste do Pará (UFOPA), pelo apoio logístico, especialmente para viagens de
campo.

INTRODUÇÃO
A biodiversidade é um dos temas de maior relevância na atualidade, especialmente por sua relação
com o funcionamento dos ecossistemas e serviços ambientais (Hooper et al., 2005; Caliman et al., 2010),
assim como pela potencialidade de uso das espécies como bioprodutos (Albagli, 1998; Odalia-Rímoli et
al., 2000). Nesses aspectos, fungos são reconhecidamente importantes por sua fascinante diversidade
biológica, aparentemente infinita (Kowalchuk et al., 2006), estando entre os organismos mais importantes
do mundo (Mueller; Bills, 2004). A maioria dos fungos vive como sapróbio, encontrados associados a
uma grande variedade de substratos, em diferentes biomas e desempenhando diversos papeis ecológicos.
Sendo a decomposição da matéria orgânica e a reciclagem de nutrientes o papel de maior relevância à
natureza (Cortez et al., 2011). Ao homem, esses organismos contribuem significativamente, a exemplo da
Penicilina, antibiótico mais utilizado do mundo (Pereira; Pita, 2005) e a Ciclosporina, droga que possibilita
o transplante cardíaco desde 1972 (Silva, 2008), além da indústria alimentícia e possibilidades biotecno-
lógicas (Melo; Azevedo, 2008; Santana et al., 2016).
Os fungos são pouco conhecidos e frequentemente efêmeros e enigmáticos, o que os torna difíceis
de inventariar (Mueller et al., 2004). Dessa forma, tem sido um desafio contínuo para os micologistas
entenderem a magnitude e os padrões de diversidade desse grupo. Embora diversas estimativas tenham
sido propostas (e.g. Hawksworth, 2001; Mueller; Schmit, 2007; Blackwell, 2011; Hawksworth, 2012),
incluindo a possibilidade de existirem até 3,8 milhões de espécies de fungos no mundo (Hawksworth;
Lücking, 2017), a estimativa mais aceita é de existirem 1,5 milhão de espécies (Hawksworth, 1991). Des-
proporcionalmente a essas estimativas, se conhece apenas 144 mil espécies (Willis, 2018), demonstrando
o descompasso entre a diversidade de fungos e as pesquisas desenvolvidas em micologia, principalmente
134

em regiões tropicais e subtropicais onde acreditam estar as espécies ainda não conhecidas pela Ciência
(Hawksworth, 1991; Hawksworth, 2001; Rinaldi et al., 2008; Hawksworth, 2012).
 Das espécies de fungos conhecidas, os basidiomicetos constituem o segundo maior grupo em nú-
mero de espécies (Kirk et al., 2001; Kirk et al., 2008), cerca de 50 mil espécies (Wills, 2018), também
conhecidos como cogumelos (subfilo Agaricomycotina) por formarem corpo de frutificação. Entre estes,
encontram-se os fungos da antiga classe Gasteromycetes, atualmente agrupados em diferentes táxons de
Agaricomycetes, constituindo assim um grupo polifilético (Binder; Bresinsky, 2002). Apesar de desprovido
de valor taxonômico, essa terminologia originou o termo popularmente conhecido como fungos gasteroi-
des (Sunhede, 1989), oriundo da combinação de duas palavras gregas, ‘gaster’ que significa estômago
e faz referência ao himênio do basidioma que permanece fechado durante a maturação dos esporos e,
‘mycetes’ que significa fungos (Alexopoulos et al., 1996). Com esse hábito, a principal característica do
grupo é a permanência de esporos no interior do corpo de frutificação até a maturação e dispersão não
ativa, mediada por agentes externos como insetos, ventos etc. (Miller; Miller, 1988).
Em relação ao seu potencial de uso, pode-se destacar relevante contribuição dos gasteroides na
medicina, em atividade anticancerígena (Coetze; Van Wyk, 2009), antimicrobiana, anti-inflamatória, ads-
tringente e anti-hemorrágica (Dore et al, 2007). Na área da biotecnologia, destacam-se na produção de
compostos bioativos (Liu; Zhang, 2004) e também na produção de compostos úteis à biorremediação
(Melo; Azevedo, 2008; Santana et al., 2016). Embora não seja de uso comum, gasteroides da família
Lycoperdaceae e da ordem Phallales são apreciados na culinária quando ainda estão no estágio imaturo,
apresentando gleba carnosa e auto potencial nutricional (Liu, 1984). Ecologicamente, os gasteroides são
sapróbios e alguns estabelecem relações micorrízicas com plantas acelerando o desenvolvimento vegetal
(Karun; Sridhar, 2014; Clasen et al., 2018), conferindo ao grupo importante potencial de aplicação na
silvicultura.
No Brasil, gasteroides são amplamente distribuídos (Rick, 1961; Baseia, 2007; Meijer, 2010; Trier-
veiler-Pereira, 2014; Alves; Cortez, 2016), porém sua diversidade ainda é subestimada, uma vez que a
maior parte dos estudos sobre esses fungos foram conduzidos em regiões de Floresta Atlântica (BASEIA;
Galvão, 2002; Leite et al., 2007; Trierveiler-Pereira et al, 2009; Trierveiler-Pereira; Baseia, 2009; Cortez
et al., 2011; Trierveiler-Pereira et al., 2013; Silva et al., 2013; Alves et al., 2018), bioma com maior pro-
ximidade dos grandes centros de pesquisa em micologia no país. Na Amazônia, os estudos com esse
grupo datam do século XIX com Berkeley e Cooke (1876) e do século XX com Hennings (1904) e embora
tenham iniciado antes que na Floresta Atlântica (Baseia; Calonge, 2005), a diversidade conhecida ainda é
desproporcionalmente baixa.
A micodiversidadade da Amazônia foi pouco amostrada, dentre outros motivos, devido à sua exten-
são territorial e escassez de profissionais sediado na região Norte do país. No entanto, esse conhecimento
tem-se mostrado crescente nos últimos anos (Trierveiler-Pereira et al., 2012; LEITE et al., 2011; Alfredo
et al., 2012; Cruz et al., 2012; Silva et al., 2013; Cabral et al., 2014; 2015).
Ainda assim, é um conhecimento fragmentado devido as poucas áreas amostradas em relação a
extensão territorial desse bioma. Assim, na tentativa de incrementar o conhecimento sobre gasteroides na
Amazônia paraense, foram realizadas coletas e são descritos relatos taxonômicos dos gêneros encontra-
135

dos na região do Oeste do Pará.

 METODOLOGIA
Área de estudo
A região do Oeste do Pará apresenta uma área de 529.742 km2, é formada por 22 municípios, sendo
limitada ao Norte pelo Suriname e pela Guiana, a Leste pelos estados do Amapá e municípios remanescen-
tes do Pará, ao Sul pelo estado do Mato Grosso e a Oeste pelos estados do Amazonas e Roraima (Coimbra,
1996). A cobertura vegetal é representada por um complexo tipológico, contudo a predominância é de flo-
resta ombrófila densa de terra firme (ICMBIO, 2004) nas áreas amostradas. O clima na região é equatorial
úmido (SUDAM, 1984). A precipitação pluviométrica anual fica em torno de 2.000 mm, com temperatura
média anual de 25,6°C. Essa área apresenta duas estações climáticas bem definidas, uma com chuvas
abundantes (dezembro a julho) e, outra com estiagem (agosto a novembro).
Foram realizadas incursões para coleta de fungos gasteroides em quatro áreas amazônicas na região
Oeste do Pará, sendo estas a Floresta Nacional do Tapajós, Reserva Extrativista Tapajós- Arapiuns, Entorno
da Hidrelétrica Silvio Braga (Curuá-Una) e cidade de Santarém (Figura 1).

Figura 1. Localização das áreas de estudo. ∆ = Floresta Nacional do Tapajós, ○ = Reserva Extrativista
Tapajós-Arapiuns, □ = Hidrelétrica de Curuá-Una, ⌂ = Santarém.

Fonte: Os autores

A Floresta Nacional do Tapajós possui aproximadamente 600.000 ha (IBAMA, 2004), com cobertu-
ra florestal densa, pluvial tropical e predominantemente nativa, sendo considerada uma unidade de uso
136

sustentável (Brasil, 2000). A área no entorno da hidrelétrica Curuá-Una apresenta coberta vegetal já com
algumas alterações humanas visto o uso para caça e abertura de estradas e passagem de rede elétrica. A
Reserva Sustentável Extrativista Tapajós-Arapiuns é uma unidade de conservação federal, com uma área
de 647.610 ha (ICMBIO, 2014), também uma área de floresta densa, pluvial tropical e ainda nativa.
Coleta e processamento das amostras
Foram realizadas 21 excussões a campo (Flona=6; Curuá-Una=7; Santarém=4; Resex=4) no perío-
do de janeiro de 2015 a novembro de 2019 nos períodos de chuvas e estiagem. Para coleta e preservação
dos espécimes, foi adotada a metodologia proposta por Lodge et al., (2004), que recomenda fotografar os
espécimes antes de serem removidos do substrato (Figura 2) e realizar remoção manual. Os basidiomas
foram acondicionados em caixas plásticas com compartimentos individualizados (Figura 2), devidamente
identificados com data, local de coleta, tipo de substrato, hábito (forma), tamanho e cor do basidioma.
Foram coletados vários basidiomas da mesma espécie em diferentes fases de desenvolvimento para pro-
porcionar uma completa descrição e facilitar a identificação. Após transporte ao laboratório, os espécimes
foram mantidos em estufa com circulação de ar a 38°C (±2°C), por 24 a 48 horas para secagem completa
do material, para então, serem realizadas as análises macroscópicas e microscópicas.

Figura 2. Coleta e fotodocumentação de fungos gasteroides. A) Basidiomas de G. lloydianum Rick em

campo. B) Basidiomas de G. schweinitzii (Berk. & M.A. Curtis) Zeller em diferentes fases de desenvolvi-
mento. C-D) Condicionamento de amostras de fungos gasteroides.

Fonte: Os autores

Identificação dos fungos

Na análise macroscópica, características dos basidiomas como dimensões, cor, características do
perídio e da gleba foram observadas e anotadas. A análise foi realizada a olho nu ou sob microscópio
137

estereoscópico, quando necessário. A denominação das cores foi estabelecida conforme a carta de cores
de Kornerup e Wanscher (1978). Para análise microscópica, pequenas porções da gleba ou do perídio
foram destacadas e inseridas entre lâminas e lamínula imersas em corantes vermelho congo 1% ou azul
de algodão para visualização em microscópio óptico (Miller; Miller, 1988).
 Para identificação e terminologia, foram utilizadas, principalmente, bibliografia especializada para gas-
teroides (Miller; Miller, 1988; Sunhede, 1989; Calonge, 1998; Sarasini, 2005; Cabral et al., 2014; Sousa
et al., 2014), sendo a nomenclatura e o sistema de classificação, seguidos como indicado por Kirk et al.
(2008), além das bases de dados relacionadas, como Index Fungorum (www.indexfungorum.org) e Myco-
bank (www.mycobank.org). Após a identificação, os basidiomas desidratados foram mantidos em freezer
durante sete dias e em seguida incorporados à coleção de fungos do Herbário HSTM, em Santarém, PA, da
Universidade Federal do Oeste do Pará (Ufopa). A ocorrência de cada gênero no território brasileiro seguiu
as listas continuamente atualizadas da Flora do Brasil 2020 (http://floradobrasil.jbrj.gov.br) e SpeciesLink
(http://splink.cria.org.br).
Uma curva de acumulação de gêneros foi construída para avaliar o esforço amostral na região estu-
dada. Para isso, a riqueza dos gêneros foi obtida através do uso do procedimento Jackknife de primeira
ordem (Heltshe; Forrester, 1983), com auxílio do programa EstimateS (Colwell, 2000) com intervalos de
confiança a 95% associados ao valor estimado pelo Jackknife.

RESULTADOS E DISCUSSÃO
Foram coletadas 289 amostras de fungos gasteroides com as mais variadas formas e cores, distribuídos
em quatro ordens, cinco famílias e 11 gêneros, estes listados na Tabela 1 com os respectivos números de espé-
cimes coletados por área estudada. A área do entono da Hidrelétrica de Curuá-Una e a Flona do Tapajós foram
as mais representativas da diversidade dos gasteroides. Os espécimes de Geastrum foram os mais abundantes
nas coletas, compondo 54,3% das amostras e os gêneros Clathrus (0,7%), Calvatia (0,7%) e Sphaerobolus
(0,3%) foram os menos abundantes, porém são novos registros de ocorrência para o estado do Pará.

Tabela 1. Gênero de fungos gasteroides amostrados na Floresta Nacional do tapajós (FNT), Reserva Ex-
trativista Tapajós-Arapiuns (RETA), Hidrelétrica de Curuá-Una (HCU) e áreas da cidade de Santarém, no
Oeste do Pará.
Ordem Família Gênero Áreas de estudo Total

FNT RETA HCU STM

Agaricales Agaricaceae Calvatia Fr. * * * 2 2
Cyathus Haller 12 7 51 1 71
Morganella Zeller 2 * 22 * 24
Lycoperdon Pers. 1 * 5 * 6
Geastrales Geastraceae Geastrum Pers. 70 5 72 10 157
Sphaerobolaceae Sphaerobolus * * 1 * 1
Tode
Phallales Phallaceae Clathrus P. Micheli 2 * * * 2
ex L.
Mutinus Fr. 1 * * * 1
Phallus Junius ex 1 2 7 5 15
L.
Xylophallus 1 1 5 * 7
(Schltdl.) E. Fisch.
138

Boletales Sclerodermataceae Scleroderma Pers. 1 * 2 * 3

Total 91 15 165 18 289

*Gênero não encontrado na área amostrada.

Fonte: Autores
 As amostras são predominantemente oriundas de importantes Unidades de Conservação ou de áreas
prioritárias para conservação, tornando-as de grande importância no monitoramento e conservação da bio-
diversidade dessas áreas (e.g. Briggs, 2006; Pougy et al., 2014). Principalmente diante dos serviços ecos-
sistêmicos essenciais à estabilidade das florestas que essas espécies de fungos executam, como a ciclagem
de nutrientes (Tedersoo et al., 2014) a partir da colonização e degradação de diferentes substratos como
madeira, material orgânico no solo e serapilheira, habitats mais frequentemente explorados pelos gasteroides
nesse estudo. Os gêneros ocorreram predominantemente em solo e madeira e somente Geastrum, além de
mais abundantes, como nos estudos de Lima e Baseia (2018) em áreas do Nordeste, de Trierveiler-Pereira et
al. (2013) e Alves et al. (2018) em áreas de Floresta Atlântica, foi observado colonizando todos os substratos
citados, como relatado por Alves et al. (2018), porém, com preferência por serapilheira.
A curva de acumulação de gêneros construída para avaliar a cobertura do esforço amostral das áreas
estudadas não alcançou a assíntota (Figura 3A), sendo esse um indicador de que a diversidade da região
pode ser ainda maior (estimativa de 19 gêneros) e necessita, portanto, de um número maior de amostra-
gem, a exemplo do que sugere Ferrer e Gilbert (2003) e Gibertoni (2008), sobre o aumento da diversidade
em áreas tropicais com exaustivos estudos amostrais. Quanto a abundância de gasteroides, esta pode ser
favorecida pela precipitação pluviométrica, pois o maior número de amostras dessa pesquisa (90%; 256)
foi coletada no período de chuvas (Figura 3B), assim como documentado para outros grupos de macrofun-
gos (Munguia et al., 2006; Braga-Neto et al., 2008; Gomez-Hernandez; Williams-Linera, 2011). Contudo, a
relação com a umidade parece não influenciar a diversidade de fungos gasteroides em algumas regiões de
Floresta Atlântica como apontado por Trierveiler-Pereira et al. (2013) e Alves et al. (2018).

Figura 3. Riqueza e abundância de gasteroides para as áreas de floresta Amazônica paraense. A)

Acumulação de gêneros usando o procedimento Jackknife. B) Abundância de espécimes em relação à
média de precipitação mensal (mm) para o período de 2015 a 2019. Dados do Instituto Nacional de
Meteorologia (http://www.inmet.gov.br).

A B

Fonte: Os autores.

A estabilidade dos ecossistemas florestais depende, em última análise, das taxas de colonização por
139

fungos e da composição de espécies de assembleias específicas (Tedersoo et al, 2014). Sabe-se também,
que além de plantas e animais, os fungos são afetados negativamente pela degradação ambiental (Barron,
2011). Assim, a reduzida amostragem de fungos no bioma amazônico possui implicações significantes em
 vários aspectos, como no entendimento dos padrões de distribuições e diversidade (Agerer et al., 2000),
além dos efeitos na restrição para o uso das espécies em estudos biotecnológico (Dore et al., 2007; Melo;
Azevedo, 2008; Coetze; Van Wyk, 2009; Karun; Sridhar, 2014; Santana et al., 2016; Tomaszewska et al.,
2015).
Deve-se se considerar também o conhecimento dinâmico, permanente e de extrema relevância
para a biodiversidade local, regional e nacional oriundo das coleções científicas (Barbosa et al., 2003;
Peixoto, 2013). Para gasteroides, o número de registros depositado em coleções soma 6.016 amostras
(Flora do Brasil, 2019, CRIA, 2019), dos onze gêneros encontrados no presente estudo. Destas amostras,
somente 76 têm origem paraense, ainda assim são amostras pulverizadas por coleções nacionais e uma
internacional.
Segundo o Index Herbariorum (http://sweetgum.nybg.org) existem apenas sete instituições paraenses
de plantas e fungos que mantêm suas coleções ativas, sendo a maioria delas concentradas na capital do
estado. Destas, o herbário Profa. Marlene Freitas da Silva (MFS), de Belém, PA, era, até o início dessas
coletas, a única coleção com amostras de fungos, detendo apenas 7,5% de todas as amostras de
gasteroides já depositadas em coleções nacionais (CRIA, 2019).
Diante disso, os resultados obtidos nesse estudo contribuem com um significante aumento no
conhecimento da diversidade desse grupo no estado do Pará (Tabela 2), com depósito de 119 amostras
na coleção de fungos do herbário HSTM, em Santarém, PA, as quais encontram-se disponíveis à ampla
consulta por meio do sistema Jabot (http://jabot.jbrj.gov.br) (Figura 4). O herbário HSTM é o terceiro em
número de amostras de origem vegetal e fúngica e a única coleção cadastrada em bancos de dados com
um acervo para fungos (CRIA, 2019; Thiers, 2019). Acervo este que teve início com as amostras de
fungos gasteroides desse estudo.

Tabela 2. Registros de fungos gasteroides disponíveis para o estado do Pará e a contribuição (%) das
amostras oriundas deste estudo para a riqueza do estado.
Gênero Pará Amostras desse estudo Total %
Geastrum 27 157 184 85,3
Scleroderma 15 3 18 16,7
Morganella 14 24 38 63,2
Cyathus 9 71 80 88,8
Lycoperdon 7 6 13 46,2
Calvatia 0 2 2 100
Phallus 2 15 17 88,2
Clathrus 0 2 2 100
Mutinus 2 1 3 33,3
Xylophallus 0 7 7 100
Sphaerobolus 0 1 1 100
140

Total 76 289 365 79,2

Fonte: Os autores.
Figura 4. Fungos gasteroides com registro para o estado do Pará. A) Distribuição e percentual das amos-
tras por coleção científica. B-C) Exsicatas depositadas no Herbário HSTM. D) Banco de dados da coleção
gerenciado no sistema JABOT (http://jabot.jbrj.gov.br).

Fonte: Os autores.

Breve descrição dos gêneros encontrados

Geastrum Pers., Neues Mag. Bot. 1: 85 (1794). Figura 5A-D.
Comumente conhecidos como fungos estrela-da-terra, as espécies desse gênero possuem hábito
gregário ou solitário, podendo crescer no solo, na serapilheira e em madeira. Nesse estudo, esse gênero foi
observado crescendo em todos os substratos mencionados. Sunhede (1989) descreve morfologicamente
o gênero em sua monografia apresentando basidioma globoso, subgloboso, lageniforme a piriforme,
epígeo ou tornando-se epígeo na maturidade, quando o exoperídio dividindo-se em forma de estrela,
podendo variar de quatro a 12 raios. O endoperídio é séssil ou estipitado, com um único poro apical, o
ostíolo pode ser ou não delimitado. A gleba, no interior do endoperídio, tende a ser pulverulenta geralmente
amarronzada. Gênero comumente encontrado em forma numerosa em estudo de diversidade (Caffot et
al., 2018; Trierveiler-Pereira et al., 2018), apresentando cerca de 2.782 registros em coleções científicas
(CRIA, 2019).
141

Cyathus Haller, Hist. stirp. Helv. 3: 236 (1768). Figura 5E-F

Esse gênero é conhecido comumente como fungos ninho-de-pássaros. As espécies desse grupo
são caracterizadas segundo Pegler et al., (1995), Calonge (1998), Baseia et al. (2014) por apresentam
 forma de taça, vaso ou sino invertido (com a boca virada para cima). O basidioma não ultrapassa 2 cm
de altura e geralmente possuem cobertura que remete a aparência de pelos. O perídio é estratificado com
superfície externa tomentosa, hirsuto ou escamosa, superfície interna glabra, lisa ou sulcada. Internamente,
encontram-se os peridíolos (“ovos”), estruturas discoides onde são produzidos e armazenados os
basidiósporos, que são dispersados por uma única abertura apical coberta por um epifragma quando
jovem. Estes são arremessados para fora do basidioma na maturidade com auxílio de agentes abióticos.
Gênero com 1.019 registros no Brasil (CRIA, 2019).

Morganella Zeller, Mycologia 40: 650 (1948). Figura 5G-H

As espécies desse gênero possuem hábito gregário, cespitoso, podendo ser lignícola, ocorrendo
sobre madeira morta, como as amostras encontradas nesse estudo. Ponce de Leon (1971) descreve o
grupo apresentando basidioma epígeo, depresso globoso a piriforme, com perídio duplo. O exoperídio é
furfuráceo, velutíneo, granular, verrugoso a espinhoso e o endoperídio é papiráceo, liso a reticulado. Quando
jovem, a gleba é branca tornando-se marrom na maturidade e pulverulenta. Os esporos são dispersados
pelo único poro apical irregular no basidioma. As amostras em coleções científicas somam cerca de 463
registros (CRIA, 2019).

Lycoperdon Pers., Ann. Bot. (Usteri) 15: 4 (1794). Figura 5I-J

O gênero se distingue principalmente por seu basidioma fechado subgloboso a piriforme (Bottomley,
1948), com uma subgleba e uma única abertura no ápice através da qual os basidiósporos são dispersos
(Calonge, 1998). O gênero acumula cerca de 492 registros no Brasil (CRIA, 2019).

Scleroderma Pers., Syn. meth. fung. (Göttingen) 1: xiv, 150 (1801). Figura 5L
De acordo com as descrições presentes nos trabalhos de Miller e Miller (1988) e Alexopoulos
et al, (1996), as espécies do gênero são identificadas pelas características do basidioma que pode ser
globoso a subgloboso, com presença ou ausência de escamas ou escâmulas. O perídio pode ser de
espessura fina ou espessa. Quando jovem, o basidioma apresenta uma massa de esporos de textura
compacta, transformando-se numa massa pulverulenta na maturidade. A gleba é formada por uma massa
de esporos e pode apresentar coloração variada, dependendo do seu estágio de desenvolvimento. Se
coletado adequadamente, o basidioma pode vir acompanhado de rizomorfas. Gênero com 454 registros
nos bancos de dados (CRIA, 2019; Flora do Brasil, 2019).

Phallus Junius ex L., Sp. pl. 2: 1178 (1753). Figura 5M-N

As espécies desse gênero possuem hábito solitário a gregário e crescem em solos ricos em matéria
orgânica de florestas, informação corroborada nesse estudo. No oeste do Pará, as espécies desse
gênero popularmente conhecidas como Tajá-de-cobra ou Véu-de-noiva (Santana, 2019). De acordo com
Cunningham (1944), o basidioma imaturo é ovoide de cor branca (Figura 3M), apresentando rizomorfas
142

ocasionais na base. Ao se romper o perídio permanece na base como um volva, estrutura observada em
outros basidiomicetos. Quando maduro (Figura 3N), apresenta pseudoestipe cilíndrico, oco, de cor branca,
consistência esponjosa e frágil. Na parte apical do basidioma, ocorre a presença de um receptáculo cônico,
podendo ou não possuir indúsio (rede). A gleba cobri todo o receptáculo que tem aparência mucilaginosa
de cor marrom oliva e odor fétido para atraís dispersores (Hibbett et al., 1997). Gênero ainda com pouco
registros no Brasil, cerca de 212 (CRIA, 2019), sobretudo na Amazônia.

Mutinus Fr., Summa veg. Scand., Sectio Post. (Stockholm): 434 (1849). Figura 5O
Nas descrições de Liu (1984), Pegler et al., (1995) e Calonge (1998), esse gênero é caracterizado por
apresentar basidioma imaturo globoso ou ovoide e quando atinge a maturidade, apresenta um pseudoestipe
esponjoso, cilíndrico, oco, perfurado ou não no ápice, branco a amarelo na base e rosado a avermelhado
na porção apical, onde se encontra uma gleba mucilaginosa de cor marrom oliva. Os basidiósporos
são elípticos ou cilíndricos, lisos. Esse grupo é semelhante morfologicamente a Phallus, além de poder
apresentar odor fétido na maturidade para atrair insetos (Hibbett et al., 1997), contudo, se diferenciando
pela presença da gleba sobre o receptáculo campanulado e ausência do indúsio. Com aproximadamente
88 registros encontrados no Brasil, esse gênero foi avistado no Pará apenas duas vezes (CRIA, 2019),
sendo esse, o terceiro registro.

Xylophallus (Schltdl.) E. Fisch., in Engler & Prantl, Nat. Pflanzenfam., Edn 2 (Leipzig) 7a: 96 (1933).
Figura 5P
Esse gênero é considerado o menor falóide já descrito (até 15 mm de altura). Cresce geralmente
em madeiras e galhos em decomposição como observado para todas as amostras dessa pesquisa. Seu
basidioma imaturo é globoso e apresenta superfície lisa. Quando atingem a maturidade, os basidiomas são
fusiformes ou clavados, com pseudostipes reticulados. Com apenas 30 registros (CRIA, 2019), trata-se de
um grupo mais restrito, sendo essa sua primeira deposição em herbário no estado do Pará.

Clathrus P. Micheli ex L., Sp. pl. 2: 1179 (1753)

Esse gênero é caracterizado por apresentar basidiomas com receptáculo composto de braços
tubulares e ocos, com gleba dispersa na superfície interna ou em numerosos glebíferos (pontos de acúmulo
de esporos). Foram localizadas cerca de 106 amostras nos bancos de dados das coleções científicas,
nenhum desses com registro no Pará, sendo este seu primeiro relato para o estado (Flora do Brasil, 2019;
CRIA, 2019).

Calvatia Fr., Summa veg. Scand., Sectio Post. (Stockholm): 442 (1849)
Este gênero possui hábito solitário ou gregário, podendo ser terrícola, lignícola (folhas) ou arenícola,
como os espécimes encontrados nesse estudo. Lange (1993) e Zeller e Smith (1964) descrevem
morfologicamente o grupo por apresentar basidioma epígeo, ovoide a piriforme, podendo ser pequeno
a muito grande (3–30 cm largura). O perídio é duplo, o exoperídio é liso ou ornamentado com pequenos
tufos de hifas, dando-lhe aspecto de verrugas ou espinhos. O endoperídio é liso ou rugoso e membranoso.
Quando jovem, a gleba é branca e vai adquirindo coloração amarronzada escura na maturidade. Para
143

dispersar os basidiósporos, o basidioma maduro se desfaz (se quebra/esfarela) de forma irregular a partir
da porção apical, expondo a gleba. Apesar de conter 354 registros no Brasil (CRIA, 2019), até o momento
nenhum havia sido indicado para o Pará.
 Sphaerobolus Tode, Fung. mecklenb. sel. (Lüneburg) 1: 43 (1790)
De acordo com Miller e Miller (1988), este gênero é sapróbios e cresce normalmente na matéria
orgânica morta como galhos e troncos, substrato no qual o espécime desse estudo foi documentado. O
basidioma é caracterizado por apresentar forma subglobosa a ovóide, serem sésseis, alcançando poucos
milímetros de altura e frequentemente ocorrendo em grupos. O perídio pode ser simples ou dividido ter
multicamadas. Dos gêneros listados nesse estudo, esse é o mais restrito e raro com aproximadamente 16
registros no Brasil (CRIA, 2019), sendo o primeiro do Pará.

Chaves com caracteres macromorfológicos para identificação dos gêneros encontrados nesse estudo
1Basidiomas com forma cônica, vaso ou sino investido, pequenos (não ultrapassa 2 cm de altura), esporos
no interior dos peridíolos (“ovos”)...............................................................................................Cyathus
1’ Basidiomas maduros com outras formas.............................................................................................2
2 Basidioma com forma fálica, braços ocos ausentes..............................................................................3
2’ Basidiomas com formas globosas, subglobosas, estreladas, gleba pulverulenta...................................6
3 Basidioma pequeno (até 15 mm de altura), com pseudostipe reticulado...............................Xylophallus
3’ Basidioma grande (até 15 cm de altura)................................................................................................4
4Basidioma campanulado, podendo apresentar indúsio (rede), gleba mucilaginosa de odor fétido
característico no ápice do pseudoestipe.........................................................................................Phallus
4’ Basidioma não campanulado................................................................................................................5
5 Basidioma afilado no ápice, gleba sobre a superfície externa superior do pseudoestipe.............. Mutinus
5’ Basidioma com presença de receptáculo composto de braços tubulares e ocos, gleba dispersa na
superfície interna ou em numerosos glebíferos (pontos de acúmulo de esporos) ..........................Clathrus
6 Basidioma com forma estrelada, com até 12 raios..............................................................................7
6’Basidioma maduro com forma não estrelado........................................................................................8
7Basidioma apresentando exoperídio com deiscência formando raios, de duas ou mais camadas, endope-
rídio com um único ostíolo delimitado ou não............................................................................ Geastrum
7’ Basidioma pequeno, simples ou dividido ter multicamadas...............................................Sphaerobolus
8 Basidioma com abertura no ápice sem fragmentação............................................................................9
8’ Basidioma com fragmentação............................................................................................................10
9 Basidioma delgado, flexível com gleba no interior.................................................................. Morganella
9’ Basidioma com presença de subgleba que não se fragmenta.............................................. Lycoperdon
10 Basidioma espesso e rígido, com duas ou três camadas................................................ Scleroderma

10’ Basidioma com deiscência irregular, fragmentando-se do septo.............................................. Calvatia

144
Figura 5. Fungos gasteroides encontrados nas áreas de floresta Amazônica. A-C) Geastrum em diferentes
substratos; D) Desenvolvimento morfológico de Geastrum entomophilum Fazolino, Calonge & Baseia; E-F)
Cyathus; G-H) Morganella; I-J) Lycoperdon; L) Scleroderma; M) Phallus imaturo; N) Phallus; O) Xylophallus;
P) Mutinus. Barras (cm): A-D= 1; E-F, P=0,5; G-L= 1,5; M-O=2.

145

Fonte: Os autores.
 CONCLUSÃO
Nossos resultados acrescentam novas informações sobre a distribuição da comunidade de fungos
gasteroides na região amazônica, com ênfase no Oeste do Pará, especialmente como os novos registros
dos gêneros Calvatia, Clathrus e Sphaerobolus para o Pará. Esse estudo também ampliou significativa-
mente as informações de distribuição dos demais gêneros de gasteroides, já coletados no Pará e Amazônia
a partir de depósitos em coleção científica, disponibilizando essas informações em bancos de dados para
amplo acesso. Revelamos ainda a maior ocorrência (abundância) de gasteroides no período chuvoso e
sua versatilidade no uso de habitas, sendo Geastrum, o gênero capaz de colonizar diferentes substratos,
com preferência por serapilheira.

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 Capítulo 9

DISTRIBUTION OF PIPER MARGINATUM JACQ. ASSOCIATED

WITH CLIMATIC CONDITIONS IN WESTERN PARÁ

DISTRIBUIÇÃO DE PIPER MARGINATUM JACQ. ASSOCIADA

ÀS CONDIÇÕES CLIMÁTICAS NO OESTE DO PARÁ

Caroline Gomes Macedo1

Lucieta Guerreiro Martorano2
Abílio Ohana3
José Reinaldo da Silva Cabral de Moraes4
Kelly Christina Ferreira Castro5
Edilene Oliveira da Silva6

ABSTRACT
The commitments made by the governments of developed countries and those that are signatories
of climate policies focusing on sustainable development, such as Brazil, still need to intensify discussions
about the role of biodiversity with respect to food security, production of drugs and cosmetics, maintenance
of ecosystem services and, above all, identification and valorization of endangered native species in different
biomes, such as the Amazon. Among such species Piper marginatum Jacq. stands out. This species
belongs to the Piperaceae family, and is commonly referred to as capeba, malvarisco, smelly caapeba,
bush pepper or nhandi. This species occurs in humid, hot regions, in areas of várzeas, tropical forest and
other types of vegetation, and is mainly a pioneer species. Occurrence, climatic and chemical data were
analyzed to evaluate specificities of the phenylpropanoid 3’,4’-methylenedioxypropiophenone present in
essential oils from P. marginatum Jacq. The species presents the greatest occurrence in the states of Pará,
Pernambuco and Alagoas, with predominance in western Pará. Variations in molecule concentrations are
associated with climatic conditions with strong evidence for effects on the chemical composition and yield
of the species. The mandala serves as a strategic planning tool for sustainable use of P. marginatum in
order to obtain a greater amount of active principle.
Keywords: Mandala, Amazon, Chemical Composition.

1
Doutoranda da Rede de Biodiversidade e Biotecnologia da Amazônia Legal (Rede Bionorte), Laboratório de Biologia Estrutural, Instituto de
Ciências Biológicas, Universidade Federal do Pará, Belém, Pará, Brasil. E-mail: [email protected]
2
Pesquisadora da EMBRAPA Amazônia Oriental/NAPT-MA, docente do PPGRedeBionorte e PPGSND/UFOPA, Santarém, Pará, Brasil. E-mail:
[email protected]
3
Doutorando da Rede de Biodiversidade e Biotecnologia da Amazônia Legal (Rede Bionorte), Belém, Pará, Brasil. E-mail: [email protected]
151

4
Doutorando da Universidade do Estado de São Paulo, Júlio de Mesquita Filho (UNESP), São Paulo, Brasil. E-mail: [email protected]
5
Coordenadora do Laboratório de Pesquisa e Desenvolvimento de Produtos Naturais e Bioativos (P&DBio) do Instituto de Biodiversidade e
Florestas da Universidade Federal do Oeste do Pará, Santarém, Pará, Brasil. E-mail: [email protected]
6
Orientadora, Docente do PPGRedeBionorte, Coordenadora do Laboratório de Biologia Estrutural, Universidade Federal do Pará. Instituto Nacional
de Ciência e Tecnologia de Biologia estrutural e Bioimagem, Rio de Janeiro, Brasil. E-mail: [email protected]
 RESUMO
Os compromissos assumidos por governantes de países desenvolvidos e daqueles signatários das políticas
de clima com foco no desenvolvimento sustentável, como é o caso do Brasil , ainda necessitam intensificar as
discussões sobre o papel da biodiversidade na segurança alimentar, produção de fármacos e cosméticos, garantia
de manutenção dos serviços ecossistêmicos e, sobretudo identificar e valorar espécies nativas de diferentes
biomas, como na Amazônia. Entre essas espécies destaca-se a Piper marginatum Jacq., pertencente à família
Piperaceae, com denominação vernacular de capeba, malvarisco, caapeba cheirosa, pimenta do mato ou nhandi
que ocorrem em lugares úmidos, quentes, em áreas de várzeas de florestas tropicais e todos os tipos de vegetação,
principalmente, a vegetação conhecida como pioneira. Dados de ocorrências, climáticos e químicos foram analisados
para avaliar especificidades da molécula. A P. marginatum Jacq. apresenta as maiores ocorrências nos estados do
Pará, Pernambuco e Alagoas, com predominância no oeste do Pará. Variações nas concentrações da molécula
3’,4’-metilenodioxipropiofenona estão associadas às condições climáticas com fortes evidências na composição
química e no rendimento da espécie. A mandala serve como um calendário estratégico de planejamento de uso
sustentável da P. marginatum com intuito de obter maior quantidade de teor do princípio ativo.
Palavras-chaves: Mandala, Amazônia, Composição Química.

AGRADECIMENTOS
Esse capítulo foi realizado com apoio da Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível
Superior – Brasil – Código de Financiamento 001 e, portanto, os autores expressam seus agradecimentos
à CAPES.

INTRODUÇÃO
A biodiversidade encontrada na Amazônia brasileira pode ser explicada pela baixa variabilidade
nas condições climáticas, principalmente na faixa equatorial, onde predominam os efeitos decorrentes
da Zona de Convergência Intertropical – ZCIT (Marengo, 2006). Entre os componentes que fazem parte
dessa biodiversidade, estão as plantas medicinais que são usadas por comunidades tradicionais para
combater doenças, sendo consideradas matérias-primas para a produção de fitoterápicos, dentre outros
medicamentos (Leão et al., 2007), porém, ainda são pouco conhecidas ou não foram identificadas,
dificultando seu aproveitamento pela indústria farmacêutica (Santos et al., 2019).
Dentre essas, destaca-se Piper marginatum Jacq., pertencente à família Piperaceae conhecida
popularmente como malvaísco, caapeba cheirosa, nhandi, nhandu, pimenta-do-mato e pimenta-dos-índios
(Guimarães; Giordano, 2004). Ocorre nas Índias Ocidentais, América Central e na América do Sul, e no
Brasil encontra-se nos estados do Amazonas, Pará, Ceará, Paraíba e Pernambuco (Guimarães; Giordano,
2004). Abundante na Amazônia e amplamente utilizada na medicina popular (Pereira et al., 2007). Estudos
fitoquímicos com espécies de Piper demonstram uma grande diversidade de metabólitos secundários
sendo de grande importância econômica nas indústrias farmacêuticas (Cremasco; Braga, 2010; Maia
152

et al., 1987), alimentícia (Barreira et al., 2015) e de inseticidas (Silva et al., 2007), decorrente do uso
terapêutico em diversas doenças (Reigada, 2009; Leão et al., 2007), além de interesse comercial como na
produção de óleos essenciais (Maia et al., 1987; Mesquita et al., 2005; Santos et al., 2001).
 Óleos essenciais e extratos são adquiridos a partir do metabolismo secundário dos vegetais, sendo
compostos principalmente de monoterpenos, sesquiterpenos e fenilpropanóides, metabólitos que conferem
as características organolépticas (Taiz; Zeiger, 2013). A composição química é determinada por fatores
genéticos e ambientais como características do solo, condições climáticas e suas sazonalidades ao longo
do ano, além da forma de plantio, adubação, uso de agrotóxicos, irrigação e condições de tempo capazes
de promover alterações significativas na produção dos metabólitos secundários (Oliveira et al., 2005;
Apel et al. 2006, Carvalho-Filho et al. 2006, Potzernheim et al. 2006). Além disso, fatores técnicos como
coleta, estabilização e armazenamento, pode influenciar diretamente na qualidade e, consequentemente,
nos resultados de testes biológicos sobre patógenos humanos ou fitopatógenos (Costa, 2017; Franco et
al., 2005). Com isso é necessário traçar estratégia de planejamento para garantir o uso seguro e eficaz,
além de contribuir para a manutenção da biodiversidade e a exploração sustentável das espécies.
Nesse contexto, existem diferentes formas de planejamento estratégico, porém, ao considerar o uso
de metodologias e formas simples de apresentação de determinados processos complexos, utilizam-se
recursos como a mandala. De acordo com Sousa (2012), mandalas são usadas para auxiliar na expressão
e orientação diária, indicando o caminho do autoconhecimento. É uma imagem circular composta por um
padrão de formas que se repetem simetricamente em torno de um ponto central. No interior da mandala
há um ponto central, que representa sua essência. Os outros elementos em geral estão em ligação com
este elemento e de certa forma dependem dele. Este ponto representa a existência superior, a fonte de toda
criação (Zwart, 2018). Para Florentino et al. (2019) a mandala serve como estratégia de planejamento
integrado onde diferentes atores sociais podem avaliar de forma simplificada processos complexos.
Nesse sentido, o uso da mandala como estratégia de planejamento é necessária para informar de
forma simples e didática as possíveis alterações dos compostos químicos das plantas, relacionados por
diferentes fatores. Além disso, observou-se reduzido número de informações disponíveis na literatura
sobre a distribuição da P. marginatum Jacq. associada às condições climáticas no Bioma Amazônia. Neste
capítulo o objetivo foi utilizar a mandala associando condições climática e composição química da P.
marginatum Jacq. nas áreas de ocorrências, como estratégia de planejamento de uso sustentável da
espécie.

METODOLOGIA
As coordenadas geográficas dos pontos de coleta de P. marginatum Jacq. foram obtidas de bancos
de dados virtuais, como o Global Biodiversity Information Facility (GBIF, 2018), Sistema de Gerenciamento
de Coleções Botânicas (Jabot, 2018), Sistema distribuído de informação que integra dados primários
de coleções científicas (Specieslink, 2018) e Portal da Biodiversidade (SISBIO, 2018). Realizou-se uma
filtragem por País – Brasil; nome da espécie – P. marginatum Jacq., e coordenadas geográficas (longitude
e latitude). Posteriormente foi elaborado o mapa de distribuição da espécie e os pontos de ocorrência
foram sobrepostos a modelos (arquivos matriciais ou raster) de variáveis meteorológicas para análise da
distribuição espacial de acordo com o padrão climático no oeste do Pará.
153

Todos os arquivos matriciais (shp) foram obtidos a partir de informações disponíveis em bases
digitais. Metodologia baseada em Löwenberg-Neto (2014) que produziu um arquivo da regionalização
biogeográfica neotropical, com base de dados de ocorrência de animais e plantas, para a divisão política
 mundial na base do GADM (2018). As coordenadas foram convertidas para uma mesma unidade e Datum.
Foram utilizadas localidades com os campos “coordenadas geográficas”, localidades, data e hora de coleta
preenchidos, bem como a informação quanto a autoria de coleta dos pontos de ocorrência.
Utilizou séries históricas de dados climatológicos de 1961 a 1990 (INMET, 2018) e bancos de dados
climáticos globais modelados pelo International Water Management Institute (IWMI), World Meteorological
Organization (WMO) e International Center of Tropical Agriculture (CIAT). Esses dados foram ajustados
para cada região com intervalo de confiança de 95% e erro padrão de 1,96 (New et al., 2002). As variáveis
climáticas anuais utilizadas foram temperatura média do ar (°C), umidade relativa (%) e precipitação pluvial
(mm), utilizaram-se os pressupostos metodológicos de Martorano et al. (2011) e Martorano et al. (2017)
para analisar as ocorrências com a Tipologia Climática de Köppen adaptada por Martorano et al. (1993).
Dados meteorológicos referentes ao ano de 2018 foram também analisados a partir de dados do
Instituto Nacional de Meteorologia (INMET, 2018), para temperatura média do ar, umidade relativa e de
precipitação pluvial, obtidos pela base da NASA Power. Após a análise dos dados instantâneos, foram
extraídos os dados diários e apresentados os valores mensais de Temperatura máxima, média e mínima
(°C), bem como a estimativa da amplitude térmica (°C), precipitação pluvial (mm) e umidade relativa do
ar (%).
Nesse contexto, este estudo consiste em uma proposta de planejamento utilizando uma mandala como
estratégia para informar de forma simples e didática as possíveis alterações dos compostos químicos das
plantas, relacionados por diferentes fatores apoiando a ideia que cada organismo apresenta ritmos únicos
(Somers et al., 1999). A mandala foi dividida em doze fragmentos e subdividida em cinco níveis que foram
inseridos os dados referentes a ocorrência da P. marginatum e suas características botânicas de acordo
com os meses do ano. As outras variáveis, sobre os constituintes químicos da espécie foram obtidos de
análises cromatográficas em Cromatografia Gasosa acoplada a Espectrometria de Massas de diferentes
óleos essenciais de folhas de P. marginatum.
As folhas foram coletadas em área de mata natural situada na Universidade Federal do Oeste do Pará,
Campus Tapajós, no município de Santarém, Estado do Pará (coordenadas 02°25’04.7” Sul e 054°44’27.8”
Oeste) nos meses de fevereiro, junho, setembro e novembro de 2015, e identificadas botanicamente.
A exsicata de P. marginatum encontra-se depositada no Herbário da Universidade Federal do Oeste do
Pará (UFOPA), sob o protocolo HSTM – n.º 00370. Os componentes químicos dos óleos obtidos foram
identificados calculando-se os seus índices de retenção (IR) e utilizando a biblioteca NIST por comparação
entre os IRs calculados com os disponíveis na literatura (Adams, 2007).

RESULTADOS E DISCUSSÃO
Nas quatro bases de dados levantadas foram contabilizados 269 pontos de ocorrências da P.
marginatum Jacq. no Brasil, sendo a maior densidade de pontos nas regiões norte e nordeste, onde é
possível identificar uma distribuição intensa da espécie.
Na Figura 1, observa-se que os estados, Pará, Pernambuco e Alagoas apresentaram os maiores
154

números de espécimes registrados. Nos estados de Roraima, Amapá, Amazonas, Mato Grosso, Tocantins
e Paraíba há redução de registros. Vale destacar que nas bases consultadas não houve registro nos
estados da Região Sul e nem nos estados de Piauí, Rio Grande do Norte, Goiás, Distrito Federal, Espírito
Santo e Rio de Janeiro. Guimarães et al. (2015), constataram que no Brasil sua ocorrência é confirmada
em 70% dos estados, no entanto, com exceção apenas do Mato Grosso do Sul, Espírito Santo, Santa
Catarina, Rio Grande do Sul, Piauí, Sergipe, Rio grande do Norte e Distrito Federal. Esses dados podem
estar relacionados a viés de identificação taxonômica.

Figura 1. Mapa de distribuição da P. marginatum Jacq. com base na tipologia climática no estado do Pará
e pontos de ocorrências no Brasil.

Fonte: Os autores, [2021?].

Observa-se que a P. marginatum Jacq., predomina em municípios da região do Baixo Amazonas (Figura
1), representando 39,7% do total para o estado do Pará. Vale destacar que a P. marginatum, é uma planta
aromática, porém, por crescer abundantemente nas bordas das florestas, costuma ser identificada como
mato por pesquisadores, especialmente por receber o mesmo tratamento pela maioria da população (BRAGA,
1953; AUTRAN et al., 2009). No entanto, esta espécie apresenta grande importância ecológica, devido a sua
frutificação prolongada e dispersão zoocórica, sendo seus frutos bastante atrativos para a fauna. A planta é
encontrada em áreas alteradas, sendo bioindicadora de ambientes degradados e, considerada como planta
invasora em diversas regiões do Brasil. Todavia, estas espécies possuem elevado potencial econômico em
razão das diversas aplicações de seu óleo essencial que vêm sendo extraído da parte aérea das plantas, o
qual é utilizado, principalmente como inseticida na agricultura e fungicida na medicina. Em certos lugares
suas espigas substituíam a pimenta-do-reino como condimento (Braga, 1953).
Para subsidiar as análises ocorrência associada às condições climáticas no Oeste do Pará apresenta-
155

se o detalhamento na Figura 2. Verifica-se que os pontos de ocorrência se concentram na tipologia climática

Am3 (Figura 2 A). Nessa tipologia, de acordo com a adaptação na metodologia de Köppen proposta por
Martorano et al. (1993) e apresentada em Martorano et al. (2017), evidencia que nas áreas de ocorrências
 o mês menos chuvoso apresenta cota pluvial inferior a 60 mm e a faixa pluvial média anual varia entre 2500
mm a 2000 mm (Figura 2 B). A temperatura média anual predominante varia entre 26,1 °C a 27 °C (Figura
2 C) e umidade do ar variando entre 81% a 85% (Figura 2 D). Ressalta-se que o período mais chuvoso na
região vai de dezembro a maio, contabilizando-se cerca de 80% do volume pluvial e, os 20% restante são
distribuídos no período de junho a novembro (Varela-Ortega et al., 2013).
Figura 2. Pontos de ocorrência P. marginatum Jacq. associada à Tipologia Climática (A); Temperatura
média (B); Precipitação pluvial (C); Umidade relativa (D) no Oeste do Pará, Amazônia.
A B

C D

Fonte: Os autores, [2021?].

Ao analisar a variabilidade climática do município de Santarém, no ano de 2018, notou-se que a

máxima de precipitação pluvial foi nos meses de dezembro a abril, com máximas próximas de 370 mm
em abril (Figura 3). No mês de outubro é observado as menores ofertas pluviais, com valores abaixo de 5
mm no mês. Para umidade relativa os menores valores são observados em outubro com 74% e maiores
em fevereiro com 87%.
Durante o período de dezembro a maio a temperatura máxima (Tmáx) apresenta os menores valores,
obtendo-se nos meses de abril e maio ocorrências próximas de 30,5 °C. Em outubro os valores Tmáx
alcançaram suas máximas com 35 °C. A temperatura mínima (Tmín) apresenta pequena variação térmica
durante o ano, variando com valores máximo de 22,9 °C em outubro a menores no mês de junho com
156

21 °C (Figura 4). A amplitude térmica apresenta suas maiores variações no mês de outubro com 12
°C, reforçando a baixa umidade relativa do ar durante este mês. De forma inversa, nos meses de maior
umidade relativa são observadas as menores amplitudes, com menor valor de 8,5 °C no mês de maio.
Figura 3. Valores de precipitação pluvial (mm) e Umidade relativa do ar (%) do município de Santarém-
Pará, Brasil, no ano de 2018.

Fonte: Os autores ; (INMET, 2018).

Figura 4. Temperatura do ar (%) e Amplitude térmica (°C) monitorados em estação meteorológica

automática no município de Santarém-Pará, Brasil, no ano de 2018.

157

Fonte: Os autores ; (INMET, 2018).

 Na Figura 5, apresenta-se a mandala que é constituída de um círculo central onde está inserido
o símbolo químico da molécula 3’,4’-metilenodioxipropiofenona, indicando o ponto focal na dimensão
da descoberta científica farmacológica. Em seguida, a diferente cor do círculo (amarelo) indica que o
grande número de sesquiterpenos correspondem a classe de substância dominante na P. marginatum.
A presença do fenilpropanóide 3’,4’-metilenodioxipropiofenona em maior quantidade na composição dos
óleos essenciais o coloca como o componente majoritário em todos os meses do ano, o qual apresenta
as maiores concentrações no mês de novembro, reduzindo-se a presença desta molécula entre fevereiro
a junho, sendo as menores evidências no mês de junho. Ao comparar essas informações com os estudos
climáticos na região (Martorano et al., 2017), verifica-se que a partir de agosto mesmo em áreas mais
pluviosas como na tipologia climática Af2 em Belém ocorre déficits hídricos no solo o que limita o processo
evapotranspiratório de espécies com dominância de raízes nas camadas mais superficiais (até 60 cm).
A presença da molécula 3’,4’-metilenodioxipropiofenona detectada em abundância no mês de novembro,
reforça que os efeitos das condições climáticas decorrentes da redução dos estoques de água no solo no
período de agosto a novembro podem explicar os valores mais elevados nas concentrações das amostras
de plantas coletadas a campo.
Observou-se que a espécie é comumente encontrada em todos os meses do ano, sendo que de
janeiro a maio apresentaram inflorescências. Destaca-se que na composição química, constatou-se a
presença de monoterpenos, fenilpropanóide com prevalência para os sesquiterpenos no período de menor
oferta pluvial. Assim sendo, verifica-se que a mandala pode auxiliar como um calendário estratégico de
planejamento de uso sustentável da P. marginatum, no oeste do Pará.

Figura 5. Mandala associando às condições climática e composição química da P. marginatum Jacq.

Fonte: Os autores.
158
 Resultados apresentados por Gobbo-Neto e Lopes (2007) destacam que praticamente todos os
constituintes de óleos essenciais sofrem variações climáticas, decorrente dos efeitos sazonais. A planta
não se comporta da mesma maneira durante todo o ano, tendo variações qualitativas e quantitativas. Fatores
externos, como temperatura, pluviosidade, vento, solo, latitude, altitude e época estacional, interferem, de
forma significativa, na elaboração desses compostos. A coleta torna-se, portanto, o ponto crítico, pois é
necessário que se defina o momento ideal para obter maior quantidade de óleo essencial e do princípio
ativo desejado, visto que não apenas os fatores climáticos interferem na biossíntese dos óleos essenciais,
mas também o estádio de desenvolvimento da planta interfere na produção dos metabólitos secundários
(Taveira et al. 2003).
As plantas são capazes de sintetizar, armazenar e/ou expelir diversos tipos de secreções. Essas
secreções podem variar desde soluções mais simples até as mais complexas (Rojas et al., 2014). Os
metabolitos secundários são misturas complexas, formados por compostos químicos de diferentes classes
como alcaloides, terpenóides, fenilpropanóide, glicosídeos, dentre outros e que irão desempenhar funções
de proteção contra o ataque de patógenos, alelopatia, atração de agentes polinizadores, etc (Rojas et al.,
2014). Além disso, atuam como mecanismo de proteção e resistência a fatores ambientais aumentando
sua capacidade de sobrevivência (Kennedy; Wightman, 2011).
O desenvolvimento dos diferentes órgãos vegetais, período de colheita e outros fatores bióticos e
abióticos podem influenciar significativamente na produção, rendimento e composição química do OE
(Moghaddam; Mehdizadeh, 2017). As espécies da família Piperaceae são caracterizadas por possuir
inflorescências no formato de espigas ou cachos, axilares, terminais ou opostas às folhas da planta
(Carvalho-Silva et al., 2013). As flores desempenham funções de proteção e reprodução, podendo ocorrer
de maneira isolada ou estarem agrupadas formando inflorescências (Melzer et al., 2010).
A P. marginatum do Brasil é dominado por fenilpropanóides, como constituintes majoritários, mas com
alta variabilidade de concentração (Salehi et al., 2019). Andrade et al. (2008), ao analisar a composição
química do óleo essencial de P. marginatum, em diferentes localidades da Amazônia Brasileira, constatou
que metabolismo da planta é direcionado para produzir compostos como o 3’,4’-metilenodioxipropiofenona.
Estes resultados foram consistentes com outros achados da literatura, Moraes et al. (2014) ao
analisarem a variação circadiana de óleo essencial de P. marginatum Jacq., de um fragmento de Mata
Atlântica, localizado em Recife, Pernambuco. Constataram que o maior rendimento foi observado durante
o período mais quente (26,6 - 27,3 °C), da amostra coletada às 10h30 da manhã (rendimento de 0,31±
0,4%). O óleo essencial não apresentou qualitativa variação na composição química, mas houve variações
quantitativas de compostos de acordo com o tempo de coleta. As amostras apresentaram concentrações
elevadas de fenilpropanóides no período em que as temperaturas do ar são mais elevadas, já os
sesquiterpenos e monoterpenos no período mais frio.
A variação quantitativa na composição do óleo essencial, envolvendo principalmente os fenilpropa-
nóides, é relevante do ponto de vista ecológico, considerando que os fenilpropanóides estão associados
a resposta química de plantas induzidas por espécies abióticas, estresse biótico e atividade antibacteriana
159

(Silva et al., 2012). Além disso, a mudança do perfil químico afeta significativamente as atividades bioló-
gicas.
 CONCLUSÃO
Com base na distribuição da P. marginatum Jacq. ocorre dominância da espécie nos estados do
Pará, Pernambuco e Alagoas. Na região Amazônica a dominância dos registros nas bases de dados está
localizada no oeste do Pará, região do Baixo Amazonas. Variações nas concentrações do fenilpropanóide
3’,4’-metilenodioxipropiofenona estão associadas às condições climáticas com fortes evidências na
composição química e no rendimento da espécie. A mandala, serve como um calendário estratégico de
planejamento de uso sustentável da P. marginatum com intuito de obter maior quantidade de teor do
princípio ativo.

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163
 Capítulo 10

CHEMICAL COMPOSITION OF VOLATILE AND MINERAL COMPOUNDS FROM SEEDS

OF CUMARU DIPTERYX ODORATA (AUBL.) WILLD: THE AMAZON VANILLA

COMPOSIÇÃO QUÍMICA DOS COMPOSTOS VOLÁTEIS E MINERAIS DE SEMENTES

DO CUMARU DIPTERYX ODORATA (AUBL.) WILLD: A BAUNILHA DA AMAZÔNIA

Everton Luiz Pompeu Varela1,2

Susane Rabelo de Souza Vieira1
Aline da Silva Barbosa1,2
Eunice Gonçalves Macedo1,3
Raimundo Junior da Rocha Batista1,4
Willison Eduardo Oliveira Campos1,4,5
Mozaniel Santana de Oliveira1,5
Jorddy Nevez Crus5,6
Eloisa Helena de Aguiar Andrade1,5
Cristine Bastos do Amarante1,4

ABSTRACT
Dipteryx odorata (Aubl.) Willd popularly known as coumaru, is used in traditional Amazonian med-
icine, for its therapeutic effects, given mainly by coumarin and oil production. The objective of this work
was to evaluate the volatile concentrate and mineral composition of the seeds of Dipteryx odorata. The
volatile constituents of the coumaru seeds were obtained by simultaneous distillation extraction (SDE) and
analyzed using gas chromatography coupled with mass spectrometry (GC / MS). The mineral composition
(Ca, Mg, Cu, Zn, Fe and Mn) of the seeds was obtained through nitro-perchloric digestion and analyzed by
flame atomic absorption spectrometry (AAS). In the volatile concentrate, five components were identified,
in which coumarin (95.04%) was the major component. The mineral composition showed high concentra-
tions of Ca (4592 mg kg-1), Mg (5016 mg kg-1), Zn (165 mg kg-1), Fe (221 mg kg-1) and Mn (103 mg kg-1),
considered high compared to the recommended values for the maximum tolerable level of total chronic
daily intake of a nutrient or food component.
Keywords: Cumaru, volatiles, metals.

1
Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade e Biotecnologia (BIONORTE)
2
Laboratório de Pesquisas em Estresse Oxidativo, Instituto de Ciências Biológicas, Universidade Federal do Pará (UFPA)
164

3
Universidade do Estado do Pará (UEPA)
4
Laboratório de Análises Químicas, Coordenação de Ciências da Terra, Museu Paraense Emílio Goeldi (LAQGoeldi)
5
Laboratório Adolpho Ducke, Coordenação de Botânica, Museu Paraense Emílio Goeldi (LAD)
6
Universidade da Amazônia (UNAMA)
RESUMO
A Dipteryx odorata (Aubl.) Willd popularmente conhecida como cumaru, é utilizada na medicina tra-
dicional amazônica, por seus efeitos terapêuticos, dados principalmente pela cumarina e pela produção de
óleo. O objetivo deste trabalho foi avaliar o concentrado volátil e a composição mineral das sementes de
Dipteryx odorata. Os constituintes voláteis das sementes de cumaru, foram obtidos por destilação extração
simultânea (DES) e analisados através de cromatografia gasosa acoplada à espectrometria de massas
(CG/EM). A composição mineral (Ca, Mg, Cu, Zn, Fe e Mn) das sementes foi obtida através de digestão
nitro-perclórica e analisada por espectrometria de absorção atômica de chama (AAS). No concentrado
volátil foram identificados cinco componentes, no qual a cumarina (95,04 %) foi o componente majoritário.
Na composição mineral verificou-se concentrações elevadas de Ca (4592 mg kg-1), Mg (5016 mg kg-1),
Zn (165 mg kg-1), Fe (221 mg kg-1) e Mn (103 mg kg-1), consideradas elevadas em comparação com os
valores recomendados para o nível máximo tolerável da ingestão crônica diária total de um nutriente ou
componente alimentar.
Palavras-chaves: Cumaru, voláteis, metais

AGRADECIMENTOS
À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pelas bolsas, à Financiadora
de Estudos e Projetos (FINEP) e ao Ministério da Ciência, Tecnologia, Inovação e Comunicações (MCTIC)
pelos provimentos de material de consumo de laboratório e de recursos humanos.

INTRODUÇÃO
A biodiversidade amazônica desperta o interesse do mundo inteiro pela imensurável riqueza de seus
recursos naturais, entre os quais destacam-se os princípios ativos, sabores, cores e aromas, com alto
valor econômico e socioambiental. Em particular, a culinária paraense, mundialmente famosa por sua rica
diversidade de ingredientes amazônicos, cujas propriedades organolépticas e exóticas são a sua principal
identidade e tradição, tais como a pimenta de cheiro (Capsicum spp), chicória (Eryngium foetidum), jambu
(Spilanthes acmella), os produtos da mandioca e mais recente o cumaru, todos comercializados no tradi-
cional Mercado Ver-o-Peso em Belém do Pará (Figura 1); Lobato et al., 2018).

Figura 1. Sementes de Cumaru à venda no Mercado Ver-o-Peso, Belém-Pará

165

Fonte: Os autores.
 Dipteryx odorata (Aubl.) Willd., popularmente conhecida como cumaru, pertence à família Fabaceae,
e pode ser encontrado em toda região amazônica, principalmente em locais de matas de terra firme (Car-
valho, 2009). Contudo, sua ocorrência não se limita apenas a essa região, pois literaturas apontam que o
Cumaru também pode ser encontrado na região Centro-Oeste do Brasil (Uchida; Campos, 2000; Oliveira
Araújo et al., 2016).
Há mais de um século o cumaru é exportado da Amazônia devido o valor comercial da sua madeira,
útil em construções navais, marcenaria de luxo e outras utilidades (Santos, 2002, Almeida et al., 2014).
Adicionalmente, o cumaru é considerado como uma excelente árvore para reflorestamento devido à rá-
pida germinação e frutificação que ocorrem em 4 anos (Carvalho, 2003). Essas características tornam o
cumaru interessante para a indústria, porem suas sementes, conhecidas mundialmente como tonka beans
se destacam no meio comercial, devido ao odor forte e característico e ao seu óleo (Rego et al., 2017).
As sementes do cumaru são coletadas no chão, após frutificação, época de amadurecimento dos
frutos. Cada fruto contém uma semente, que podem ser separadas manualmente do mesocarpo e endo-
carpo (Pinto et al., 2008). Os frutos do cumaru têm forma de drupa, de cor verde-amarelada que quando
maduros e secos liberam a semente coberta por uma película roxo-escura, geralmente com 5 a 7 cm de
comprimento por 3 cm de diâmetro. É constituída de 30 a 40% (peso seco) de um óleo amarelo-claro,
perfumado, que se oxida rapidamente ao contato com o ar (Santos, 2002).
O processo de extração do óleo de sementes de cumaru é tão antigo quanto a humanidade. As téc-
nicas comumente utilizadas para esse fim, na maioria das vezes envolvem o esmagamento das sementes
para extrair o óleo. Após extraído, o óleo apresenta odor agradável, semelhante a baunilha. Essa carac-
terística o torna importante na indústria alimentícia para aromatizar chocolate e alguns tipos de uísque e
na culinária, como substituto da baunilha. Além disso, na indústria farmacêutica, pode ser utilizada para
disfarçar odores desagradáveis em formulações farmacêuticas, bem como fixadora de essências em per-
fumaria (Jang et al., 2003; Kumar; Sharma, 2016; Funasaki et al., 2016; Silva et al., 2019).
Na medicina popular, a infusão destas sementes é tradicionalmente utilizada para tratar doenças pul-
monares, dores de cabeça, ou como narcótico, e também o óleo extraído das sementes se utiliza sobre as
feridas para cicatrização (Herrero-Jáuregui et al., 2011). Além disso, o cumaru é utilizado como antiespas-
módico e geralmente tônico, preparados a partir do extrato aquoso da casca. Adicionalmente, o cumaru
apresenta efeitos sobre os batimentos cardíacos e respiratórios, atuando sobre o sistema nervoso cére-
bro-espinhal, devido ao seu efeito anestésico. Além disso, em doses elevadas, o cumaru pode estimular
transpiração e restabelece fluxo menstrual (Loureiro et al., 1979, Clay et al., 1999).
As aplicações apresentadas pela Dipteryx odorata (Aubl.) Willd podem estar relacionadas a sua com-
posição química, tanto de metabolitos secundários, quando de minerais presentes.
Nesse sentido, a espécie Dipteryx odorata (Aubl.) Willd é a principal fonte de cumarina entre as espé-
cies da família Dipteryx (Oliveros-Bastidas et al., 2013). Além da presença de cumarinas (7,8-di-hidroxi-
-4-fenil-cumarina e 5,7-di-hidroxi-4-fenil-cumarina), estudos também apontam a presença de flavonoides
(3’,4’,7-triidroxiflavona, 3’,4’,7-triidroxiflavanona, 3’,4’,6-triidroxiaurona, 3’,4’,5,7-tetraidroxiflavona), iso-
flavonoides (8-O-metilretusina, cladrastina, 7,3′-di-hidroxi-8,4′-dimetoxisoflavona e o novo 7,3′-di-hidroxi-
-5,6,4’trimetoxiisoflavona; Cunha et al., 2016; Garcia et al., 2018; Veselinovic et al., 2016).
166

Outras substâncias podem ser encontradas nas sementes do cumaru. Na fração volátil já foram
identificados vários compostos, como germacreno D, biciclogermacreno e espatulenol (Maia e Andrade,
2009). Em relação aos minerais, estudos tem demostrado que a semente de cumaru é rica em Cálcio,
Cobre, Ferro, Fósforo, Magnésio, Manganês, Potássio e Zinco (Takemoto et al., 2001).
 A maioria dos compostos bioativos presentes na semente de cumaru, apresentam, cada uma, carac-
terísticas estruturais particulares decorrentes da maneira como são construídas na natureza biosintética
da planta (Gill et al., 2020).
Nesse sentido, o presente trabalho tem por objetivo, analisar o concentrado volátil e a composição
mineral das sementes de Dipteryx odorata (Aubl.) Willd.

METODOLOGIA
Área de estudo
As amostras de semente de cumaru, foram adquiridas no mercado Ver-o-Peso. O mercado Ver-o-
peso ou somente Ver-o-Peso, é um mercado público inaugurada em 1625, pertencente ao Complexo do
Ver-o-Peso, localizado na cidade brasileira de Belém, no estado do Pará, situado na Avenida Boulevard
Castilhos França, no bairro da Campina, às margens da baía do Guajará (IPHAN, 2020).
É um dos mercados públicos mais antigos do País, considerado como uma das maravilhas do
estado. Foi eleito uma das 7 Maravilhas do Brasil por ser um dos mercados mais antigos do Brasil. Ponto
turístico, cultural e econômico da cidade de Belém, formado pelo Mercado de Ferro, Praça do Pescador,
Doca das Embarcações, Pedra do Peixe e, Feira Livre - considerado a maior feira ao ar livre da América
Latina - que abastece a cidade com variados tipos de gêneros alimentícios e ervas medicinais, vindos das
ilhas circunvizinhas à capital e dos municípios do interior, fornecidos por via fluvial (IPHAN, 2020).

Material botânico
Sementes de cumaru (Figura 2) foram adquiridas no Mercado Ver-o-Peso e a sua identificação bo-
tânica foi realizada por meio de comparação das amostras depositadas no Herbário IAN da EMBRAPA
Amazônia Oriental sob o número de voucher Laudo-NID 95/2019.
Figura 2. Sementes de cumaru em fase de processamento no laboratório

167

Fonte: Os autores.
 Preparo da matéria prima
O processo de acondicionamento, higienização, secagem e preparo para as análises químicas das
amostras foi realizado conforme o protocolo de amostragem do Manual de análises químicas de solos,
plantas e fertilizantes para obtenção do material seco e triturado (Silva, 2009). O teor de umidade foi deter-
minado em balança de umidade por infravermelho (Mart ® MODELO ID50), utilizando-se massa de 2 g de
cada amostra, aquecidas a 115 °C por 30 minutos.

Reagentes e soluções
Todos os reagentes utilizados foram de grau analítico. Todas as soluções foram preparadas com água
deionizada de alta pureza (resistividade 18,2 MΩ cm) obtida em sistema POWER I, BIOHUMAN, SCHO-
LAR-UV. As soluções analíticas de referência de Ca, Mg, Cu, Zn, Fe, e Mn foram preparadas soluções de
HNO3 1% (v/v). Para se determinar a faixa linear foram construídas curvas de calibração com concentra-
ções crescentes das soluções de referência.
Para os elementos Zn e Mn as concentrações variaram entre 0,0-8,0 mg L-1, para o Fe as soluções
continham entre 0,0-40,0 mg L-1, para o Mg entre 0,0-1,5 mg L-1, para o Ca entre 0,0-15,0 mg L-1 e para
Cu 0,0-3,0 mg L-1, obtidas através da diluição sucessiva de soluções estoque 1000 mg L-1 Titrisol (Merck,
Darmstadt, Germany). Analisaram-se os resultados pelo cálculo da linha de regressão pelo método dos
mínimos quadrados.

Digestão das amostras

A digestão das amostras de cumaru para determinação da composição mineral de cálcio (Ca), mag-
nésio (Mg), cobre (Cu), zinco (Zn), ferro (Fe) e manganês (Mn) foi realizada a digestão nitro-perclórica 3:1
(HNO3 + HClO4), no qual 500 mg de amostras secas e trituradas foram transferidas para tubos de digestão
e adicionado 8 ml da solução nitro-perclórica. Após repouso a frio por um período de 3 a 4 horas no bloco
digestor Tecnal (Modelo TE-040/25-1).
Posteriormente procedeu-se o aquecimento até 120 °C e mantido até o término da liberação do vapor
castanho de NO2 dos tubos. Em seguida, aumentou-se a temperatura do bloco para 200 °C até cessar a
liberação do vapor branco de HClO4 nos tubos. Na sequência, as amostras foram filtradas e transferidas
para tubos de 25 mL e o volume completado com água deionizada (Miyazawa et al., 2009).

Analise de minerais
A determinação dos componentes minerais foi realizada utilizando-se um espectrômetro de absorção
atômica com chama (FAAS), Thermo Scientific modelo iCE 3500 (Reino Unido), equipado com corretor de
fundo com lâmpada de deutério foi usado para a determinação de cálcio, cobre, ferro, magnésio, manga-
nês e zinco. Os parâmetros instrumentais estabelecidos para a determinação de Ca, Mg, Cu, Zn, Fe e Mn
168

por FAAS em HNO3 1% (v/v) são apresentados na Tabela 1. Nas determinações de Ca, Mg, Cu, Zn, Fe e Mn
foi utilizada chama ar/ acetileno.
Tabela 1. Parâmetros instrumentais usados na determinação de Ca, Mg, Cu, Fe, Zn e Mn, em amostras de
sementes de cumaru por espectrometria de absorção atômica de chama
Elementos
Parâmetros
Ca Mg Cu Zn Fe Mn

Comprimento de onda (nm) 422,8 285,2 324,7 213,9 248,3 279,5

Corrente da lâmpada (mA) 10 4 4 10 10 5

Resolução espectral (nm) 0,5 0,5 0,5 1,0 0,2 0,2

Ca: Cálcio; Mg: Magnésio; Cu: Cobre; Zn: Zinco; Fe: Ferro; Mn: Manganês.
Fonte: Os autores.

Extração do aroma
Cinco gramas de amostras trituradas in natura das sementes de cumaru foram colocados em um
balão de 250 mL de fundo redondo e adicionados 100 mL de água destilada. O sistema foi submetido
ao processo de Destilação/Extração Simultânea (DES) com um extrator tipo Likens ; Nickerson, ambos
acoplados a sistema de refrigeração para manutenção da água de condensação entre 5-10 °C, durante o
período de 2 horas, utilizando 4,0 mL de pentano grau HPLC como solvente extrator para coleta dos cons-
tituintes voláteis.

Análise dos compostos voláteis

A composição química do aroma das sementes de Dipteryx odorata (Aubl.) Willd foi obtida por
cromatografia em fase gasosa acoplada a um espectrômetro de massa (GC /MS), de acordo com as
literaturas (Oliveira et al., 2019; Gurgel et al., 2019).
O espectrômetro de massas, marca Shimadzu (GC/MS-QP2010 Plus) equipado com coluna capilar de
sílica Rdx-5MS (30 m x 0,25 mm; 0,25 μm). A rampa de temperatura foi programada de 60-240 °C a 3 °C/
min; temperatura do injetor: 240 °C; Hélio como gás de arraste (velocidade linear de 1.2 ml/min); injeção
sem divisão de fluxo (0,1 μl do concentrado pentânico); temperatura da fonte de íons e outras partes 200
°C. O filtro de quadrupolo varreu na faixa de 39 a 500 daltons por segundo. O espectro de massa foi obtido
com a voltagem de ionização de 70 eV.
Os compostos foram identificados com base nos índices de retenção, que são determinados pelo
tempo de retenção dos compostos em uma série homóloga de hidrocarbonetos (C8-C20), comparando-se
os seus espectros de massa com os descritos na literatura(Adams et al., 2007) e na base de dados NIST
(Stein et al,. 2011).
169
 RESULTADOS E DISCUSSÃO
Composição mineral
As equações das curvas analíticas com os respectivos coeficientes de determinação (R2), obtidas
para Ca, Mg, Cu, Zn, Fe e Mn e em HNO3 1% (v/v), assim como os limites de detecção (LD) e quantificação
(LQ) calculados a partir de 10 leituras do branco analítico estão apresentados na Tabela 2.

Tabela 2. Dados relativos às curvas de calibração de Ca, Mg, Cu, Zn, Fe e Mn em HNO3 1% (v/v) e limiares
analíticos

Equação da curva LD LQ
Elemento Faixa Linear (mg L-1) R2
analítica (mg L-1) (mg L-1)
Qca = 0,0231 Cca +
Ca 0,0 - 15,0 0,9984 1,213 2,989
0,0014
QMg = 0,17789 CMg +
Mg 0,0 - 1,5 0,9967 0,004 0,013
0,0038
QCu = 0,01898 CCu +
Cu 0,0 - 3,0 0,9987 0,491 1,488
0,0017
QZn = 0,05733 CZn +
Zn 0,0 - 8,0 0,9998 0,159 0,482
0,0047
QFe = 0,00672 CFe +
Fe 0,0 - 40,0 0,9997 2,523 7,647
0,0005
QMn = 0,0233 CMn –
Mn 0,0 - 8,0 0,9999 0,399 1,210
0,0020

Q: Absorbância; c: Concentração do analito; R2: Coeficiente de determinação; LD: Limite de Detecção; LQ:
Limite de Quantificação; a: água deionizada; b: HNO3 1% (v/v); Ca: Cálcio; Mg: Magnésio, Cu: Cobre; Zn:
Zinco; Fe: Ferro e Mn: Manganês.
Fonte: Os autores.

As curvas analíticas obtidas experimentalmente apresentaram coeficientes angulares aceitáveis com

valores próximos a 1 e pela análise dos valores de R2 apresentaram boa linearidade dentro das faixas de
concentrações avaliadas. Os limites de detecção e de quantificação permitem a determinação dos analitos
na matéria seca da semente de cumaru.
Os resultados das concentrações de Ca, Mg, Cu, Zn, Fe e Mn nas amostras de sementes de cumaru
in natura estão apresentados na Tabela 3, onde se observa que as concentrações de todos os metais
analisados neste trabalho ficaram acima do nível máximo tolerável da ingestão crônica diária total de um
nutriente ou componente alimentar, com exceção para o cobre.
170
Tabela 3. Concentrações calculadas de Ca, Mg, Cu, Zn, Fe e Mn em uma semente de cumaru (2 ± 0,1
g) e sua comparação com os valores de referência
Elementos
Ca Mg Cu Zn Fe Mn
Semente de cumaru (mg) 4592±0,1 5016±0,1 89±0,7 165±01 221±0,2 103±0,05
WHO* (mg dia-1) 500 2 300 3 15 20

RDA** (mg dia-1) 1200 2 350 5 15 15

UL*** (mg dia-1) 3000 10 1200 11 45 45

*World Health Organization: Necessidades diárias recomendadas; **Recommended Dietary Allowances:

Nível diário de ingestão de um nutriente considerado suficiente para indivíduos saudáveis; ***Tolerable
Upper Intake Level: nível máximo tolerável da ingestão crônica diária total de um nutriente ou componente
alimentar.
Fonte: Os autores.

Os metais são nutrientes indispensáveis que são absorvidos pelas plantas em quantidades especificas,
variando conforme solo e localização das espécies. Esses metais podem ser denominados micro ou
macronutrientes conforme a concentração relativa nos tecidos e são importantes para o desenvolvimento
das plantas (Stein et al., 2017).
Os macronutrientes Ca e Mg fazem parte de moléculas essenciais, e são necessários em grandes
quantidades e tem função estrutural. Os micronutrientes Fe, Mn, Zn e Cu, são essenciais necessários
para o crescimento normal, fazem parte das enzimas e tem função reguladora, nas reações redox nas
transferências de elétrons e outros processos metabólicos importantes nas plantas, sendo necessários em
quantidades menores (White; Brown, 2010; Morkunas et al., 2018).
De acordo com os resultados todos os minerais apresentaram níveis acima dos níveis toleráveis de
ingestão aceitáveis para consumo diário com exceção do Cu que ficou abaixo dos limites estabelecidos
(Tabela 3; WHO, 1996; Recommended dietary allowances, 1989).
A toxicidade dos metais está correlacionada com a concentração ingerida ou absorvida, a via de
exposição e a duração da exposição, aguda ou crônica, pode levar a distúrbios relacionados ao estresse
oxidativo, induzidos pela formação de radicais livres (Jaishankar et al., 2014).
Nesse sentido, a ingestão excessiva de Ca pode estar associada ao desenvolvimento de doenças
coronárias, renais e gastrointestinais e também pode interferir na absorção de outros minerais (Peacock,
2010; Reid et al., 2015; Anderson et al., 2016). Os problemas causados pelo excesso de minerais como,
Fe e Zn são vomito e diarreia, fadiga, pigmentação na pele e danos nos órgãos (Whitney; Rolfes, 2008).
Adicionalmente, a toxicidade por Mg geralmente ocorre por fatores não alimentares causando diarreia,
alcalose e desidratação uma vez que o consumo deste mineral é teoricamente baixo (whitn; Rolfes, 2008;
171

Severo et al., 2015). É muito improvável a toxicidade por Mn por ingestão alimentar, é mais provável a
contaminação por inalação em ambientes contaminados (Whitney; Rolfes, 2008). Além desses agravantes
a ingestão excessiva de um dos minerais interfere na absorção dos outros (Lobo; Tramonte, 2004).
 Composição química do aroma
Na composição química da Dipteryx odorata foram identificados 5 compostos, Acetaldeído benzeno,
Undecano, Salicilato de metila, 4-vinil guaiacol e a Cumarina como composto majoritário, que apresentou
uma concentração de 95,04%, como podemos observar na Tabela 4.

Tabela 4. Composição química relativo aos compostos voláteis identificados nas sementes de Dipteryx
odorata (Aubl.) Willd.
IR* Compostos Concentração (%)
1034 Acetaldeido bezeno 0,64
1096 Undecano 0,57
1187 Salicilato de metila 1,03
1306 4-vinil guaiacol 0,29
1431 Cumarina 95,04
Total 97,57%

*IR - Índice de Retenção em Rtx-5MS.

Fonte: Os autores.

Figura 3 - Íon cromatograma relativo à composição química de compostos voláteis presentes na semente
de Dipteryx odorata (Aubl.) Willd.

Fonte: Os autores.

Na figura 3 podemos observar o íon cromatograma dos compostos identificados, sendo que nele é
observado a predominância da cumarina com um pico mais elevado.
Outros autores identificaram cerca de 191 compostos químicos usando diferentes técnicas de extra-
ção, dos 191 componentes 36 foram compostos carbonilicos, 27 ésteres, 27 terpenos e terpenóides, 26
hidrocarbonetos alifáticos, 23 álcoois, 20 ácidos, 10 lactonas, 7 hidrocarbonetos aromáticos e outros 14
compostos, contudo, a cumarina foi o principal composto identificados (Bajer et al., 2018).
172

A cumarina é um importante metabolito secundário, que apresenta diversas atividades biológicas,

como anticoagulante, antioxidante (BUBOLS et al., 2013), antimicrobiano (MATOS et al., 2013), anticâncer
(Kapoor, 2013; XIA et al., 2013), antidiabético, analgésico, agentes antineurodegenerativos e anti-inflama-
tórios (Matos et al., 2013; Bansal et al., 2013). Esses estudos descrevem a enorme variedade de ativi-
dades biológicas que podem estar relacionadas com as cumarinas naturais (Zheng et al., 2013; Kapoor,
2013; Peng et al., 2013).
Além disso, estão sendo estudados ativamente muitos compostos cumarinícos como candidatos a
medicamentos com forte atividade farmacológica, baixa toxicidade e efeitos colaterais, alta biodisponibilidade,
amplo espectro, melhores efeitos curativos para tratar vários tipos de doenças (Venugopala et al., 2013;
Araniti et al., 2015; Mandlik et al., 2016; Sairam et al., 2016; Song et al., 2017; Stefanachi et al., 2018).
Contudo, a cumarina, é a principal responsável pela proibição do cumaru em outros países, como
Estados Unidos e Espanha há pelo menos 60 anos (García Sabina et al., 2011). Estudos recentes, demons-
traram efeitos tóxicos da cumarina sobre alguns insetos e roedores (Rego et al., 2017). De acordo com
a Farmacopeia Brasileira, a dose máxima diária de cumarina para adultos é de 0,05 g ou até 0,5 g (Araujo
et al., 2004).

CONCLUSÃO
No aroma das sementes de cumaru, a cumarina foi componente químico predominante, com a con-
centração de 95%. Na fração inorgânica, uma única semente de cumaru contém elevadas concentrações
dos elementos cálcio, magnésio, ferro, zinco e manganês em valores que ultrapassam o nível máximo
tolerável da ingestão crônica diária total de um nutriente ou componente alimentar. Nesse sentido, embora
estudos mais aprofundados ainda sejam necessários para investigar a biodisponibilidade destes elementos
nas sementes de cumaru, há o alerta de que o consumo excessivo destas sementes possa causar riscos
à saúde ou efeitos adversos por intoxicação.

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177
 Capítulo 11

INFLORESCENCE MICROMORPHOLOGY OF EUTERPE OLERACEA

MARTIUS (ARECACEAE - ARECOIDEAE)
MICROMORFOLOGIA DA INFLORESCÊNCIA DE EUTERPE
OLERACEA MARTIUS (ARECACEAE - ARECOIDEAE)
Eunice Gonçalves Macedo1,4
Ely Simone Cajueiro Gurgel2
Flávia Cristina Araújo Lucas3
Claudia Viana Urbinati1

ABSTRACT
Inflorescences are complex structures with many functions that directly influence a plant’s reproductive
success. They are largely shaped by natural selection, as well as by interaction with various pollinators.
Palm trees have different shapes that contribute to differentiate taxa, although well described, the ontogenetic
stages, biological cycles and development, are not fully known. The work aimed to identify the origin and
morphology of the developmental stages of the inflorescence of Euterpe oleracea Mart. Inflorescence
samples were collected, treated and analyzed by scanning electron microscopy. Inflorescences, bracts
and rachis originate from the apical meristem of the stipe concomitantly with primordial leaves. During
the development of the inflorescence axis, there is no clear distinction between its constituents. The
inflorescence is protected by two bracts throughout its development, the inner bract sheath that surrounds
the inflorescence axis and the outer bract sheath that surrounds the entire stipe. The bracts, spindle axis
and primordial leaves arise from apical shoot cells in the stipe, while bracteoles are formed from the apical
shoot cells of the rachis axis and rachillae, and the initial axillary cells of the bracteoles give rise to the
rachillae and flowers.
Keywords: Açaí, Morphology, Palm, Scanning electron microscopy.

RESUMO
As inflorescências são estruturas complexas com muitas funções que influenciam diretamente no
sucesso reprodutivo de uma planta. Elas em grande parte são moldadas pela seleção natural, assim
como pela interação com vários polinizadores. As palmeiras apresentam diversas formas que contribuem
para diferenciar os táxons, apesar de bem descritas, os estádios ontogenéticos, ciclos biológicos e de
desenvolvimento, não são totalmente conhecidos. O trabalho teve como objetivo identificar a origem e
a morfologia das fases de desenvolvimento da inflorescência de Euterpe oleracea Mart. Amostras de
inflorescências foram coletadas, tratadas e submetidas à análise sob microscopia eletrônica de varredura.
Inflorescências, brácteas e a ráquis, são originárias do meristema apical do estipe concomitantemente ao
dos primórdios foliares. Durante o desenvolvimento do eixo da inflorescência, não há distinção nítida entre
os seus constituintes. A inflorescência é protegida por duas brácteas durante todo o desenvolvimento,
1
Universidade do Estado do Pará, Centro de Ciências Naturais e Tecnologia. Travessa Enéas Pinheiro nº 2626, Marco, CEP: 66095-015,
Belém-PA; Email: [email protected]; [email protected]
178

2
Museu Paraense Emílio Goeldi, Coordenação de Botânica Av. Perimetral, 1901, bairro da Terra Firme, CEP: 66077-530, Belém-PA;
E-mail: [email protected]
3
Universidade do Estado do Pará. Centro de Ciências Sociais e Educação, CCSE. Travessa Djalma Dutra, s/n - Telégrafo CEP: 66113-010,
Belém-PA; E-mail: [email protected]
4
Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade e Biotecnologia – Rede Bionorte-Pólo Pará
a interna possui bainha que envolve o eixo da inflorescência e a externa possui uma bainha que envolve
todo o estipe. Quanto à origem, as células iniciais apicais do estipe originam as brácteas, o eixo da raquis
e primórdios foliares, e as células iniciais apicais do eixo da raquis e raquilas originam bractéolas, já as
células iniciais axilares das bractéolas dão originam as raquilas e flores.
Palavras-chave: Açaí, Morfologia, Palmeira, Microscopia eletrônica de varredura.

AGRADECIMENTOS
Á Universidade do Estado do Pará, pelo apoio institucional e financeiro, que foram fundamentais ao
desenvolvimento deste trabalho.

INTRODUÇÃO
Arecaceae Schultz Sch. é representada por várias espécies que ocupam no mundo uma diversidade de
ecossistemas. No continente Sul americano tem-se um dos maiores centros de riqueza e diversidade desse
grupo, com destaque na Amazônia (Kahn; Granville, 1992; Henderson 1995; Pintaud et al., 2008).
Euterpe oleracea Mart. pertence à Arecoideae, que representa cerca de 60% dos gêneros e 50% das
espécies de Arecaceae; faz parte da tribo Euterpeae e subtribo Euterpeinae (Dransfield et al., 2008; Baker
et al., 2011). Devido sua extensa representatividade trata-se de um grupo que ainda causa ambiguidade
em relação a sua classificação (Comer et al., 2015).
É uma palmeira encontrada nas várzeas da Amazônia. O suco obtido do fruto - o açaí, compõem,
com o peixe e a farinha, a principal alimentação de populações ribeirinhas e vem apresentando aumento
econômico significativo (Kahn; Granville, 1992; Jardim; Cunha, 1998; Miranda et al., 2001; Brandão
et al., 2015; SERVIÇO BRASILEIRO DE APOIO ÀS MICRO E PEQUENAS EMPRESAS - SEBRAE, 2015). Vem
sendo estudada sob diversos aspectos, entre eles: alimentícios, energéticos, farmacológicos e cosméticos
(Padilha et al., 2005; Portinho et al., 2012; Pires et al., 2017).
Apresenta inflorescência intrafoliar, do tipo cacho, com a presença de pedúnculo, ráquis e, partindo
dessa ráquilas; as flores são monoicas e envolvidas por brácteas (Cavalcante, 1996; Lorenzi et al., 2010).
Na paisagem amazônica é uma palmeira facilmente identificada pela população que habita a região. As
inflorescências são estruturas complexas com muitas funções que influenciam diretamente o sucesso
reprodutivo de uma planta, em grande parte moldadas pela seleção natural, assim como pela interação
com diversos polinizadores (Weberling, 1989; Kirchoff; Claßen-Bockhoff, 2013; Harder; Prusinkiewicz,
2013). Sua classificação tem levantando várias discussões, principalmente pelo uso de diferentes termos
e conceitos dúbios (Claßen-Bockhoff; Bull-Hereñu, 2013).
Em Arecoideae, destacam-se os estudos do desenvolvimento da inflorescência e da flor do gênero
Chamaedorea Willd., e das espécies Cocos nucifera L. e Hyophorbe lagenicaulis (L.H. Bailey) H.E. Moo-
re (Askgaard et al., 2008; Guevara; Jáuregui, 2008; Pereira et al., 2010; Ortega-cháves; Stauffer, 2011).
São trabalhos que apontam a contribuição do desenvolvimento da inflorescência para a compreensão da
produção de frutos e sementes assim como a circunscrição de grupos com elevadas similaridades mor-
fológicas.
Os estudos ontogenéticos da diversidade floral de espécies de palmeiras a partir da ultraestrutura
e da morfologia são extremamente importantes, uma vez que se investigam os padrões e a origem dos
179

seus componentes, a fim de compreender as relações filogenéticas entre as espécies dessa família e
contribuem com a identificação de novos taxa descobertos ou reconhecidos formalmente (Reinheimer
et al., 2009). Além disso, é possível entender os processos de aparecimento e interação entre os diversos
 constituintes florais, as adaptações evolutivas, bem como o controle de processos biológicos que deter-
minam o estabelecimento da planta no ambiente, subsidiando o conhecimento a respeito da interação com
polinizadores e embasando protocolos biotecnológicos, uma vez que para esses estudos há necessidade
de conhecer regiões meristemáticas que poderão ser utilizadas para a propagação in vitro (Cançado et al.,
2009; Freitas, 2014).
Apesar das várias pesquisas sobre E. oleracea Mart., ainda carecem de estudos sobre a origem dos
órgãos reprodutivos, principalmente a dos constituintes das inflorescências, possivelmente pela dificuldade
de coleta, bem como pela difícil localização e retirada do material para estudo da micromorfologia, uma vez
que essas regiões encontram-se sucessivamente protegidas e são extremamente delicadas ao manuseio.
Nesse contexto, o objetivo do trabalho foi identificar a origem dos constituintes da inflorescência
(brácteas, raquis e raquilas) de E. oleracea fornecendo informações que ampliem o conhecimento sobre
essa área ainda pouco explorada, mas que possui implicações na produção de flores e frutos e aplicações
em diversos campos do melhoramento e usos da espécie.

MATERIAL E MÉTODOS
As coletas foram realizadas nas cidades de Belém no bairro do Bengui (1022’42”S 48o28’21”W) e
Vigia, na localidade de Itapuá (0o 49’47’S 48008’27W), localizadas no estado do Pará, entre 2017 a 2019.
Dos oito espécimes estudados, dois, são procedentes de Belém, foram utilizados para a compreensão
preliminar a respeito da organização das estruturas reprodutivas.
Os espécimes coletados foram selecionados em diferentes touceiras da mesma população, sendo
o material de estudo selecionado pela presença de infrutescência e inflorescência já em completo
desenvolvimento e, pelo intumescimento da região da bainha das folhas, indicativo da presença dos
diferentes níveis de desenvolvimento.
O material botânico, para estudar a inflorescência, foi obtido na região apical do estipe, protegido pela
bainha das folhas. As bainhas das folhas foram retiradas para expor as estruturas em desenvolvimento.
As amostras foram levadas ao Laboratório de Anatomia e Morfologia Vegetal da Universidade do
Estado do Pará (Campus V - Belém) para dissecação e procedimentos para fixação.
Na ráquis, as amostras foram obtidas nas regiões apical, mediana e basal. Nas raquilas as observações
foram realizadas ao longo do eixo. As amostras foram fixadas em FAA 50% e armazenadas em álcool 50%
(JOHANSEN, 1940). Para as observações em Microscopia Eletrônica de Varredura (MEV), as amostras
foram previamente fixadas, posteriormente desidratadas em série alcoólica crescente; seguindo de ponto
crítico de CO2, montadas em suportes metálicos com o auxílio de fita de carbono dupla face e metalizadas
com camada de ouro de 20 nm de espessura, por 150 segundos em corrente de 25 mA (Silva, 2013).
As eletromicrografias de varredura foram obtidas por captura em microscópio eletrônico Modelo TESCAN
MIRA 3 do Museu Paraense Emílio Goeldi (Belém-PA).

RESULTADOS E DISCUSSÃO
Origem e morfologia da inflorescência, brácteas externas e internas
A morfogênese da inflorescência ocorre na região apical do estipe, associada aos primórdios
foliares (Fig. 1a). Oliveira (2002) estudando a biologia floral de Euterpe oleracea Mart., comenta que as
inflorescências surgem a partir de um meristema encontrado no ápice do estipe. Tucker e Grimes (1999)
180

expressam que na formação da inflorescência tudo é controlado por um meristema apical e, à medida
que a planta passa da fase de crescimento vegetativo para a reprodutiva, o meristema apical vegetativo
geralmente sofre diversas mudanças que refletem as alterações as condições fisiológicas da planta.
 Com o desenvolvimento e crescimento das folhas, as inflorescências distanciam da sua região de
origem. O centro de formação está localizado na região mais interna do estipe, e sua origem é concomitante
ao surgimento das folhas do mesmo nó. Tomlinson (1990) identificou em palmeiras, um Meristema Apical
Vegetativo (SAM) e o classificou em dois tipos, o pleonântico e hapaxântico. Para a espécie em questão,
constatou-se o modelo pleonântico, no qual a planta produz o sistema vegetativo e reprodutivo sincronizado.
A organização das inflorescências no meristema apical do estipe possui um padrão triangular, no qual
se observou o surgimento de dois estádios intermediários localizados de forma oposta ao vértice mais
desenvolvido (Fig. 1a).
As inflorescências estão protegidas pelas regiões mais espessadas da bainha das folhas. Na Figura
1a, observa-se no meristema apical do estipe, a base da bainha dos primórdios foliares, nota-se um maior
número de camadas de células em uma das áreas, é nessa região que é possível encontrar a inflorescência
em desenvolvimento.
A inflorescência é envolvida por duas brácteas foliares (Fig. 1b), que possuem a forma piramidal
achatada (Fig. 1c-d), adpressas à bainha da folha (Fig. 1d). Em muitas eudicotiledôneas, um par de
brácteas constitui os primeiros órgãos de um eixo de inflorescência, enquanto que nas monocotiledôneas
há apenas uma bráctea (Prenner et al., 2009). Essas são comuns entre as espécies de Arecoideae e tem
função de proteção, importantes para os eventos do desenvolvimento da flor durante o período de pré e
pós-antese (Tomlinson, 1990; Oliveira, 2002; Genovese-Marcomini et al., 2013.)
Pereira et al. (2010) estudando Cocos nucifera L., denominaram essas estruturas de brácteas
peduncular e profilo, termos comuns usados em Arecaceae. Já Oliveira (2002), estudando Euterpe
oleracea, descreve duas brácteas com formatos distintos: a primeira ou externa ligular e a segunda ou
interna navicular, ambas coriáceas. Como as denominações são divergentes, resolveu-se para uma melhor
distinção adotar, neste estudo, os termos brácteas externa e interna.
Em E. oleracea a bráctea externa possui uma bainha que envolve todo o estipe (Fig. 1a), e recobre a
interna (Fig. 1b) e no início do desenvolvimento da inflorescência não há como distingui-las percebendo-se
apenas uma discreta protuberância (Fig. 1e). A bainha é laminar e possui superfície lisa e glabra.
Forma-se uma leve depressão na bráctea externa, no início do desenvolvimento da interna (Fig. 1c,
d, f). Ambas apresentaram superfície dorsal e ventral lisa e glabra. Entretanto, em algumas brácteas foram
observadas estruturas semelhantes a tricomas pluricelulares, não glandulares (Fig. 1f-g).
A inflorescência é envolvida por duas brácteas foliares (Fig. 1b), que possuem a forma piramidal
achatada (Fig. 1c - d), adpressas à bainha da folha (Fig. 1d). Em muitas eudicotiledôneas, um par de
brácteas constitui os primeiros órgãos de um eixo de inflorescência, enquanto que nas monocotiledôneas
há apenas uma bráctea (Prenner et al., 2009). Essas são comuns entre as espécies de Arecoideae e tem
função de proteção, importantes para os eventos do desenvolvimento da flor durante o período de pré e
pós-antese (Tomlinson, 1990; Oliveira, 2002; Genovese-Marcomini et al., 2013.)
Pereira et al (2010) estudando Cocos nucifera L., denominaram essas estruturas de brácteas pedun-
cular e profilo, termos comuns usados em Arecaceae. Já Oliveira (2002), estudando E. oleracea, des-
creve duas brácteas com formatos distintos: a primeira ou externa ligular e a segunda ou interna navicular,
ambas coriáceas. Como as denominações são divergentes, resolveu-se para uma melhor distinção adotar,
neste estudo, os termos brácteas externa e interna.
Em E. oleracea a bráctea externa possui uma bainha que envolve todo o estipe (Fig. 1a), e recobre a
interna (Fig. 1b) e no início do desenvolvimento da inflorescência não há como distingui-las percebendo-se
181

apenas uma discreta protuberância (Fig. 1e). A bainha é laminar e possui superfície lisa e glabra.
Forma-se uma leve depressão na bráctea externa, no início do desenvolvimento da interna (Fig. 1c,
d, f). Ambas apresentaram superfície dorsal e ventral lisa e glabra. Entretanto, em algumas brácteas foram
observadas estruturas semelhantes à tricomas pluricelulares, não glandulares (Fig. 1f-g).
 Figura 1. Origem da inflorescência na região meristemática apical do estipe de Euterpe oleracea Mart.
(Arecaceae). a. Região meristemática do ápice do estipe, detalhe da inflorescência e região mais central
onde é possível observar parte da organização das bainhas dos primórdios foliares. b. Brácteas externa e
interna que recobrem a inflorescência. c. Detalhe da forma da inflorescência da pirâmide triangular. d - e.
Detalhe de uma inflorescência com bainha envolvendo o estipe. f. Detalhe das estruturas semelhantes
à tricomas encontradas na margem da bráctea externa em estágios iniciais. g. Detalhe de estruturas
semelhantes aos tricomas encontrados em brácteas externa. Pf: Primórdios foliares; Inf: inflorescência;
Bex: Bráctea externa; Bin: Bráctea interna; Ba: Bainha; ApBr: Ápice bráctea externa; 1-4: inflorescências em
estádios intermediários de amadurecimento; linha tracejada: inflorescência; Linha reta: Primórdios foliares.
Barras b, d, e, f, g =500 µm; a=1 mm; c=300 µm.
182

Fonte: Os autores.
Morfologia e origem do eixo da raquis da inflorescência
O eixo principal da raquis origina-se na região interna da inflorescência, envolvido pelas brácteas
(Fig. 2a-b). Nos primeiros estádios do seu desenvolvimento, o eixo principal possui a forma de um cone
(Fig. 2c). Com o crescimento observou-se o aumento do diâmetro. A região basal desse eixo é larga
sem delimitação nítida entre bainha, pedúnculo e raquis (Fig. 2d). Em Brosimum gaudichaudii Trécul
(Moraceae) no início do desenvolvimento, as inflorescências não apresentam pedúnculo diferenciado,
recobertas por brácteas foliáceas (Jacomassi et al., 2010). Essas características são compartilhadas pela
espécie em estudo, na qual a não diferenciação e a presença de brácteas protegendo as estruturas são
características comuns durante o desenvolvimento da inflorescência.
Ainda nos estádios iniciais observam-se áreas delimitadas, em torno da estrutura em forma de cone,
aqui denominadas de “bractéolas”, que se diferenciam da região apical em direção a basal. Inicialmente,
forma-se um ponto intumescido na borda da região apical, que é afastada pelo crescimento celular até a
diferenciação (Fig. 2e-f).
As bractéolas organizam-se em torno do eixo do cone de acordo com a sequência de Fibonacci
(Fig. 2c). São sesseis, glabras, adpressas ao eixo, com superfície lisa e margens inteiras, ápice obtuso,
organizadas de forma alterna (Fig. 2g). As bractéolas basais são maiores e mais largas (Fig. 2h). Seguindo o
desenvolvimento, o cone encontra-se totalmente recoberto pelas bractéolas que desaparecem no decorrer
do crescimento da inflorescência, restando apenas suas cicatrizes (Fig. 2h).
Andrade et al. (2018) estudaram Graptopetalum paraguayense (N.E. Br.) E. Walther (Crassulaceae)
por meio de fotogrametria digital e demonstraram que o modelo de desenvolvimento da planta segue a
filotaxia de Espiral de Fibonacci, e que de alguma forma esse padrão regula o crescimento do vegetal, como
uma geratriz a partir da qual se distribuem organizadamente todos os seus componentes. A organização
das bractéolas e raquilas em E. oleracea, a partir do surgimento até o seu amadurecimento, também
obedecem esse padrão indicando um modelo universal para todos os espécimes.
Em Hyophorbe lagenicaulis (L.H. Bailey) H.E. More (Arecaceae - Arecoideae) (Ortega-Chávez;
Stauffer, 2011), observaram brácteas basais nas raquilas e outras dispostas em espiral por todo o eixo,
com a função de proteger os acérvulos e as zonas meristemáticas. Em E.oleraceae as brácteas persistem
por todo o desenvolvimento, enquanto que as bractéolas são caducas e estão relacionadas também com
a proteção das áreas que darão origem às raquilas.
Neste trabalho preferiu-se diferenciar os tipos de brácteas e optou-se por denominar aquelas associadas
a raquis e raquilas de bractéolas, por serem menores e principalmente por desaparecerem durante o
desenvolvimento. Alguns autores utilizam o termo, bracteólas, para associá-las com o aparecimento das
flores (Braz; Monteiro, 2011; Fernandes-Júnior; Konno, 2017). Na espécie em estudo essas estruturas
estão associadas ao aparecimento das raquilas e futuramente das flores.
Com o desenvolvimento do eixo da inflorescência e a formação das raquilas, o eixo apresentará
diferentes formas (Fig. 3a-c). Com o crescimento longitudinal do eixo da inflorescência ocorre a
diferenciação simultânea do pedúnculo, raquis e raquilas. Com o aparecimento das raquilas observou-
183

se as regiões dorsal e ventral. A dorsal mostrou uma área sem raquilas e ainda recoberta por bractéolas
adpressas ao eixo (Fig. 3c-d). Na ventral, observaram-se raquilas em diversos tamanhos com a presença
de bractéolas apenas na região basal as protegendo (Fig. 3c-e).
 Figura 2. Origem do eixo da ráquis na inflorescência de Euterpe oleracea Mart. (Arecaceae). a-b. Vista
geral da região apical do eixo da inflorescência em desenvolvimento. c. Vista geral do eixo da inflorescência,
mostrando a origem das bractéolas e sua organização segundo filotaxia de Espiral de Fibonacci; d. Detalhe
da região apical do eixo da ráquis no início do desenvolvimento evidenciando o intumescimento apical e a
demarcação de áreas que darão origem das bractéolas; e. Detalhe do ápice da ráquis mostrando origem
das brácteas pelo intumescimento da região borda; f-g. Eixo da ráquis da base ao ápice, mostrando a
forma e organização das bractéolas; h. Eixo da ráquis exibindo a pouca distinção entre as áreas que forma
o órgão. ApBr: Ápice da Bráctea; ApRa: Ápice da ráquis; BrRa: Bracteólas da ráquis; Bs: Base da ráquis.
Setas: origem de bractéolas; Barra a, b, d=100 µm; c, h=500 µm; f, g=200 µm; e=50 µm.
184

Fonte: Os autores.
Figura 3. Origem do eixo da ráquis da inflorescência em Euterpe oleracea Mart. (Arecaceae). a - c.
Diferentes estádios de desenvolvimento do eixo da ráquis da inflorescência. d. Região dorsal da ráquis
evidenciando a presença de bractéolas e ausência de raquilas. e. Detalhe das bractéolas localizadas no
eixo e base das raquilas, sendo que as basais pertencem região ventral da ráquis. ApRa: Ápice da ráquis;
ApRq: Ápice da Raquila; Bs: Base da ráquis; Raq: raquilas; BrRa: Bracteólas da ráquis; DRa: região dorsal
da raquis; BaRa: Base das raquilas. Barra a, c=500 µm; d, e =300 µm; b=1 mm.

185

Fonte: Os autores.
 Morfologia e origem das raquilas
Incialmente, não há mudanças nas axilas das bractéolas encontradas no eixo da ráquis (Fig. 4a). Com
o crescimento dessas, observa-se a formação de uma estrutura entre as regiões citadas, a responsável
pela origem e formação das raquilas (Fig. 4b-c). Porém, no decorrer desse processo observou-se o afas-
tamento da bractéola em relação ao eixo da raquis (Fig. 4c), em função a proliferação do tecido que forma
essa estrutura inicialmente achatada e adpressa.
Pereira et al. (2010) constataram que os SAMs surgem nas axilas das folhas e são protegidos por
brácteas, dando origem outras brácteas e a ráquis; e o crescimento da ráquis continuo até a formação das
raquilas. Essas características também foram observadas em E. oleracea (Fig. 2h e Fig. 3 b,c), onde as
raquilas e a diferenciação entre os constituintes do eixo são formadas a partir do crescimento longitudinal
da raquis.
As raquilas crescem pela proliferação de células da região apical (Fig. 4d-e), que favorece o cres-
cimento no sentido longitudinal. Há o intumescimento de determinadas áreas no entorno da região apical
(Fig. 4e), iniciando a formação de bractéolas.
Observa-se um sincronismo entre a origem de novas raquilas no ápice da ráquis e o crescimento
na região basal em direção à região mediana (Fig. 4f), indicando um crescimento acrópeto. De tal forma
que, enquanto novas raquilas surgem no ápice da ráquis, as formadas anteriormente também crescem em
função da sua própria região apical. Na região apical das raquilas há a formação de bractéolas, da mesma
forma que foi observada na raquis.
As bractéolas protegem todo o eixo das raquilas (Fig. 4g), com exceção da região mais basal (Fig.
4h). A sua organização também segue a sequência de Fibonacci (Fig. 4i), como observado para o eixo da
ráquis. Nas raquilas, as bractéolas apresentam superfície lisa, glabra, margem inteira, podendo apresentar
uma região apical arredondada ou obtusa (Fig. 4g,j,l).
Assim como observado em Elaeis guineenses Jacq. onde Jouannic et al. (2011) evidenciaram que
um meristema apical do estipe (SAM) apresentava fases de desenvolvimento diferentes, ocorriam prin-
cipalmente mudanças de volume e tamanho na região da túnica e corpo, influenciando na formação das
folhas, não indicando relação com a produção de inflorescências. Na espécie em estudo esse meristema
dá origem as regiões das brácteas e ao eixo da inflorescência. Mas, estruturas semelhantes são encontra-
das tanto no ápice do eixo da inflorescência, na raquis, quanto nas raquilas que dão origem ao grupo de
células que se diferenciam no decorrer do seu desenvolvimento, promovendo o crescimento longitudinal e
o aparecimento de novas estruturas como as bractéolas.
186
Figura 4. Origem das raquilas no eixo da ráquis da inflorescência em Euterpe oleracea Martuius Mart.
(Arecaceae). a. Bractéola encontrada no eixo da raquis, detalhe da axila antes da proliferação de células.
b. Detalhe da região abaixo das bractéolas do eixo da ráquis, mostrando o aparecimento do tecido que dá
origem as raquilas. c. Região apical do eixo da ráquis, evidenciando o intumescimento e deslocamento
das bractéolas pela formação do tecido que irá formar as raquilas. d-e. Detalhe da origem das bractéolas
na borda da região apical das raquilas. f. Eixo da ráquis observação do desenvolvimento das raquilas da
região apical para a basal. g. Organização e distribuição das bractéolas na raquila. h. Região mais basal da
raquila exibindo a ausência de bractéolas. i. Eixo da raquila mostrando disposição das bractéolas de acordo
com sequência de Fibonacci. j,l. Detalhe da organização e forma de bractéolas no eixo das raquilas. BrRa:
Bracteólas da ráquis; Raq: Raquilas; RaRq: Região apical das raquilas; BrRq: Bracteólas da raquila; BaRq:
Base da raquila, Ax: axila; Ra; Região apical; Rm: Região mediana; Rb: Região basal; Seta: origem raquilas.
Barra a, g, h, j, l=200 µm; f=500 µm; c, e, i=100 µm; b, d=50 µm.

187

Fonte: Os autores.
 CONCLUSÃO
A inflorescência de Euterpe oleracea Martius tem sua origem no meristema apical do estipe
associado ao das folhas concomitantemente. Não foi possível determinar, com precisão, o momento exato
da formação das estruturas, mas pode-se indicar que nas mais próximas ao meristema do estipe ocorrem
os eventos mais importantes para a formação das brácteas externa e interna, eixo da raquis e raquilas.
Quanto a origem, as células iniciais apicais do estipe originam as brácteas, o eixo da raquis e
primórdios foliares, e as células iniciais apicais do eixo da raquis e raquilas originam bractéolas, já as
células iniciais axilares das bractéolas dão originam as raquilas e flores. De modo geral, todas as estruturas
tem origem e crescem longitudinalmente em função do crescimento apical. A formação das estruturas em
E. oleracea segue um padrão que se repete no desenvolvimento do eixo, da ráquis, bem como das raquilas
caracterizado pelo crescimento celular apical e pela diferenciação da região basal em direção a mediana,
além de seguir uma filotaxia em Espiral de Fibonacci.
Espera-se que o estudo do desenvolvimento da inflorescência de E. oleracae sirva como base para o
de outras espécies do grupo, contribuindo com o conhecido da morfogênese desse órgão tão importante
para a produção de frutos que é uma das bases econômicas do Estado do Pará.

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190
 Capítulo 12

BIOACCUMULATION AND METAL TRANSLOCATION FACTOR IN

MONTRICHARDIA LINIFERA (ARRUDA) SCHOTT

FATOR DE BIOACUMULAÇÃO E TRANSLOCAÇÃO DE METAIS EM

MONTRICHARDIA LINIFERA (ARRUDA) SCHOTT

Raimundo Junior da Rocha Batista1,4

Cristine Bastos do Amarante1
Anderson de Santana Botelho2
Renato Alves Teixeira3
Willison Eduardo Oliveira Campos1

ABSTRACT
Phytoremediation is an efficient and low-cost technique used to remove contaminating metals in wa-
ter and soil. This technique makes use of the bioaccumulation capacity of these contaminants by plants,
and it is in this context that aquatic macrophytes are highlighted. Among these, the species Montrichardia
linifera, a plant popularly known as aninga and which forms large populations on the banks of Amazon
rivers and streams, has the ability to bioaccumulate large amounts of Mn in leaves. However, to date there
has been no systematic study on the accumulation of potentially toxic metals in the plant as a whole Thus,
the objective of this work was to evaluate the chemical composition of Ca, Mg, Cu, Fe, Zn and Mn, the
bioaccumulation and translocation capacity of these nutrients in different parts of Montrichardia linifera and
their potential use as a phytoremediation plant. The results showed the plant’s ability to accumulate these
nutrients in its tissues, with values of 33,31 mg kg-1 (Zn) and 17,18 mg kg-1 (Ca) in the petiole and 7,15 mg
kg-1 (Fe), and 17,81 mg kg-1 (Mn) in the root. The translocation potential was present only in the petiole for
Zn, Ca and Mg with values above 1.
Keywords: Aninga; Phytoremediation, Nutrients

RESUMO
A fitorremediação é uma técnica eficiente e de baixo custo utilizada para remoção de metais contaminan-
tes em águas e solos. Esta técnica faz uso da capacidade de bioacumulação destes contaminantes pelas
plantas, e é neste contexto em que as macrófitas aquáticas ganham destaque. Dentre estas, a espécie
Montrichardia linifera, uma planta popularmente conhecida como aninga e que forma grandes populações
às margens de rios e igarapés amazônicos, tem a capacidade de bioacumular grandes quantidades de Mn
191

1
Museu Paraense Emílio Goeldi
2
Universidade Federal do Pará
3
Universidade Federal do Sul e Sudeste do Pará
4
Programa de Pós-Graduação em Biodiversidade e Biotecnologia – Rede Bionorte
 nas folhas. Entretanto, até o momento não houve estudo sistemático sobre a acumulação de metais poten-
cialmente tóxicos na planta como um todo. Sendo assim, o objetivo deste trabalho foi avaliar a composição
química de Ca, Mg, Cu, Fe, Zn e Mn, a capacidade de bioacumulação e translocação destes nutrientes em
diferentes partes de Montrichardia linifera e seu potencial uso como planta fitorremediadora. Os resultados
apresentaram a capacidade da planta em acumular estes nutrientes em seus tecidos, com valores de 33,31
mg kg-1 (Zn) e 17,18 mg kg-1 (Ca) no pecíolo e 7,15 mg kg-1 (Fe), e 17,81 mg kg-1 (Mn) na raiz. O potencial
de translocação se mostrou presente apenas no pecíolo para Zn, Ca e Mg com valores acima de 1.
Palavra-chave: Aninga; Fitorremediação, Nutrientes

AGRADECIMENTOS
Agradecemos à Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) e ao Museu
Paraense Emílio Goeldi (MPEG), pela concessão da bolsa de Doutorado. À Dra. Cristine Bastos do Ama-
rante, pela orientação e dedicação, e aos coautores, pela contribuição com o trabalho.

INTRODUÇÃO
Atualmente, a expansão das metrópoles urbanas e a ocupação desordenada sem o devido planejamento
adequado para saneamento básico em áreas com ambientes fluviais vêm ocasionando grandes impactos
na qualidade das águas, afetando negativamente a biodiversidade desses locais com a presença de metais
potencialmente tóxicos (Pinto, et al., 2015; Silvério, 2017; Vieira et al., 2015). Uma das consequências
é o acúmulo e a presença destes metais nos solos e águas causando grande impacto para as plantas e
animais (Bech et al., 2012; Sooksawat et al., 2013).
Na natureza as plantas necessitam, para o seu pleno desenvolvimento, de uma série de nutrientes
essenciais encontrados no meio ambiente, tais como N, P, K, Ca, Mg, Fe, Cu, Zn e Mn (Lugli, 2011),
atuando de forma e teor diferentes no desenvolvimento vegetal, e, dependendo da espécie, apresentam-se
mais ou menos tolerantes a alguns destes nutrientes (Kabata-Pendias, 2011).
A presença de espécies vegetais que toleram altos teores de metais sem afetar seu desenvolvimento,
indicam um grande potencial para serem classificadas como fitorremediadoras (Lugli, 2011; Baldantoni et
al., 2014). A Resolução do CONAMA n˚ 463 de 2014, define “fitorremediador como: vegetal empregado
como remediador com a finalidade de remover, imobilizar ou reduzir o potencial de contaminantes orgânicos
e inorgânicos presentes no solo ou na água”. Câmara et al. (2015), descreve como sendo o processo de
descontaminação de ambientes poluídos com metais pesados e poluentes orgânicos pelas plantas, que
reduzem o teor destes elementos no ambiente a níveis adequados, melhorando as características físico-
químicas e biológicas.
Nesse sentido, a fitorremediação é uma técnica que apresenta custo relativamente baixo, benefícios
estéticos e sua natureza não-invasiva, que abrange alguns métodos importantes com características
distintas e objetivos específicos, tais como a fitodegradação, fitoestabilização, fitoextração, rizofiltração,
fitovolatização e rizodegradação (Jesus et al., 2015; Mejía et al., 2014).
192

As espécies devem apresentar duas características para que possam ser classificadas como
fitorremediadoras: plantas que apresentam um teor elevado de acumulação de metais em seus tecidos
aéreos, que podem ser consideradas como espécies fitoextratoras, e plantas que podem fixar grandes
quantidades de metais em seu sistema radicular, conhecidas como as espécies fitoestabilizadoras (Laghlimi
et al., 2015; Lugli, 2011; Mejía et al., 2014; Silva, 2016).
O fator de bioacumulação (FBA) e o fator de translocação (FT) são parâmetros essenciais para se
avaliar o potencial fitorremediador de plantas e podem ser descritos como capacidade de uma planta em
acumular metais nos tecidos diretamente do solo e a capacidade dessa planta em translocar os metais
absorvidos pelas raízes para a parte aérea, respectivamente. Valores altos de FBA e FT indicam mais
mobilidade ou disponibilidade de um metal específico para as plantas. Para uma espécie ser considerada
eficiente no transporte dos metais, FT deve ser superior a 1 (Zhao et al., 2007). Ou seja, a concentração
de metais na parte aérea deve ser maior que a concentração nas raízes da planta, indicando que está
ocorrendo a translocação do elemento e a planta apresentar potencial fitorremediador.
Nesse contexto, destacam-se as macrófitas aquáticas pela alta capacidade de acumulação de
contaminantes e, dentre elas, pode-se citar a Montrichardia linifera (Figura 1), popularmente conhecida
como aninga, uma espécie herbácea da família Araceae (Engler, 1911), nativa e não endêmica do Brasil
que pode ser encontrada na Amazônia, Caatinga, Cerrado e Mata Atlântica, assim como nas regiões Norte,
Nordeste, Sul e Sudeste do Brasil (Lins; Oliveira, 1994; Macedo et al., 2005; Santos et al., 2014). A
aninga possui a capacidade de formar grandes populações clonais nas margens de rios e igarapés e tem
muita importância na contenção da erosão e acúmulo de metais com relação à preservação de solos e
sedimentos, quando comparada com áreas sem a incidência desta planta (Teixeira et al., 2014).

Figura 1. Montrichardia linifera (Arruda) Schott, às margens da Baíado Guajará/Rio Guamá. A: população.
B: detalhe.

Dessa forma, o objetivo deste estudo foi investigar os teores de Cu, Fe, Zn, Mn, Ca e Mg em diferentes
tecidos de Montrichardia linifera (folha, pecíolo, caule, rizoma, raiz e broto) e solo, a fim de investigar a
193

composição desses elementos nas partes da planta e calcular o fator de bioacumulação (FBA) e fator de
translocação (FT) como parâmetros para avaliar o potencial fitorremediador da planta.
 METODOLOGIA
Local de coleta, identificação e preparo da amostra
Amostras de folha, pecíolo, caule, raiz, rizoma e broto de Montrichardia linifera e amostras de solo
foram coletadas no Parque Zoobotânico Mangal das Garças às margens da Baía do Guajará/Rio Guamá
(1.46471 °S e 48.50674 °W), localizado na cidade de Belém do Pará. O clima da região é Af, conforme a
classificação climática de Koppen-Geiger, com temperatura média anual de 24,9 °C e maior concentração
de chuvas entre os meses de outubro a março. A coleta do material botânico foi realizada no período
chuvoso da região, de dezembro a abril. A exsicata foi depositada no Herbário João Murça Pires do Museu
Paraense Emílio Goeldi, sob o registro MG 216695. As amostras de solo foram coletadas da camada de
0 a 20 cm de profundidade, em 10 a 20 pontos distintos com o auxílio de uma pá e acondicionadas em
sacos plásticos.
O processo de acondicionamento, higienização, secagem e preparo para as análises químicas
das amostras vegetais e solo foi realizado conforme o protocolo de amostragem do Manual de análises
químicas de solos, plantas e fertilizantes para obtenção do material seco e triturado (Silva, 2009).

ANÁLISE DA COMPOSIÇÃO MINERAL

Material Vegetal
Para a determinação da composição mineral de cobre (Cu), ferro (Fe), zinco (Zn), manganês (Mn),
cálcio (Ca) e magnésio (Mg) foi realizada a digestão nitro-perclórica 3:1 (HNO3 + HClO4), no qual 500 mg
de amostras secas e trituradas da planta foram transferidas para tubos de digestão e adicionado 8 ml da
solução nitro-perclórica. Após repouso a frio por um período de 3 a 4 horas no bloco digestor, procedeu-
-se o aquecimento até 120 °C e mantido até o término da liberação do vapor castanho de NO2 dos tubos.
Em seguida, aumentou-se a temperatura do bloco para 200 °C até cessar a liberação do vapor branco de
HClO4 nos tubos. Na sequência, as amostras foram filtradas e transferidas para tubos de 50 mL e o volume
completado com água deionizada (Miyazawa et al., 2009). A digestão das amostras foi feita em bloco mi-
crodigestor de Kjeldahl microprocessado da marca QUIMIS e a determinação dos elementos foi realizada
em espectrofotômetro de absorção atômica de chama modelo iCE 3300 da marca Thermo Scientific.

Solo
Na amostra de solo, para a determinação de Ca e Mg foi utilizada uma massa de 2,5 g em erlenmeyer,
adicionado 100 mL de solução de KCl 1M e agitado por 30 minutos em agitador horizontal circular. Para
determinação de Cu, Fe, Zn e Mn na amostra de solo foi utilizada uma massa de 5,0 g e em um erlenmeyer
contendo esta amostra, adicionou-se 100 mL de solução de HCl 0,05 mol L-1 e H2SO4 0,0125 mol L-1 e
agitado por 30 minutos em agitador horizontal circular. Após repouso por uma noite, filtrou-se as soluções.
As condições instrumentais para a determinação de Ca, Cu, Fe, Mg, Mn e Zn nas amostras de
material vegetal e solo estão apresentadas na Tabela 1 e os dados relativos às curvas de calibração estão
194

apresentadas na Tabela 2.
Tabela 1. Parâmetros instrumentais usados na determinação de Cu, Fe, Zn, Mn, Ca e Mg em amostras de
aninga por espectrometria de absorção atômica de chama.

Parâmetros Cu Fe Zn Mn Ca Mg

Comprimento de onda (nm) 324,7 248,3 213,9 279,5 422,7 285,2

Corrente da lâmpada (mA) 10,0 10,0 5,0 5,0 10,0 4,0

Resolução espectral (nm) 0,5 0,2 0,5 0,2 0,5 0,5

Cu: Cobre; Fe: Ferro; Zn: Zinco; Mn: Manganês; Ca: Cálcio; Mg: Magnésio.

Tabela 2. Dados relativos às curvas de calibração de Cu, Fe, Zn, Mn, Ca e Mg em HNO3 1 % (v/v) e limiares
analíticos.

Faixa Linear Equação da Curva LD LQ

Elemento R2
(mg L-1) Analítica (mg L-1) (mg L-1)
Cu 0,0-10,0 0,04340x – 0,0017 0,999 0,491 1,488
Fe 0,0-10,0 0,02674x + 0,0024 0,999 2,523 7,647
Zn 0,0-2,0 0,18568x + 0,0035 0,999 0,159 0,482
Mn 0,0-4,0 0,07157x – 0,0009 1,000 0,399 1,210
Ca 0,0-4,0 0,02499x – 0,0010 0,999 1,318 3,994
Mg 0,0-0,8 0,48740x + 0,0054 0,999 0,004 0,013
LD = Limite de Detecção; LQ = Limite de Quantificação.

Cu: Cobre; Fe: Ferro; Zn: Zinco; Mn: Manganês; Ca: Cálcio; Mg: Magnésio.

Fator de Translocação (FT) e Fator de Bioacumulação (FBA)

O fator de translocação (FT), usado para verificar a ação da planta em translocar nutrientes da raiz à
parte aérea, e o fator de bioacumulação (FBA), indicado para avaliar a eficiência de uma planta em retirar
metais do solo e acumular em seus tecidos (Bernardino et al., 2016), foram determinados com a utilização
das Equações I e II, respectivamente (Silva Pinto et al. 2015).

𝑪𝑪. 𝑴𝑴𝑴𝑴𝑴𝑴𝑴𝑴
𝑭𝑭𝑭𝑭 = eq. I
𝑪𝑪. 𝒓𝒓𝒓𝒓𝒓𝒓𝒓𝒓

𝑪𝑪. 𝑴𝑴𝑴𝑴𝑴𝑴𝑴𝑴
𝑭𝑭𝑭𝑭𝑭𝑭= eq. I
𝑪𝑪. 𝒔𝒔𝒔𝒔𝒔𝒔𝒔𝒔
onde: FT: fator de transferência raiz-planta;
FBA: Fator de bioacumulação solo/planta
195

C MSPA: concentração do metal na parte aérea analisada;

C. raiz: concentração total do metal nas raízes;
C. solo: concentração total do metal no solo.
 RESULTADOS E DISCUSSÃO
Determinação da composição mineral
Os resultados da análise da composição mineral de Montrichardia linifera, estão apresentados na
Tabela 3, onde foram analisados os teores de Ca, Mg, Cu, Fe, Zn e Mn em diferentes partes da planta e
do solo. O coeficiente de variação (CV) se mostrou bem distinto para cada parte da planta em relação
aos nutrientes e de acordo com Gomes (1985), quanto menor o CV, mais homogêneos e precisos são os
dados. Para a maioria das variáveis apresentadas, os dados são considerados baixos (CV < 10 %) e médio
(CV entre 10 e 20 %) para Cu na folha (11,06 %) e Fe no Broto (18,53 %).

Tabela 3. Teores médios e respectivos desvio padrão e coeficiente de variação para Ca, Mg, Cu, Fe, Zn e
Mn em diferentes partes de Montrichardia linifera e no solo.
Ca Mg Cu Fe Zn Mn
g kg-1
mg kg
-1

Folha 14,27 3,69 8,56 280,90 84,78 1093,41

DP 0,76 0,01 0,95 12,08 4,59 20,26
CV (%) 5,30 0,36 11,06 4,30 5,41 1,85
Pecíolo 19,91 4,75 10,23 261,95 313,19 1002,61
DP 0,64 0,17 0,15 8,43 4,16 43,46
CV (%) 3,21 3,58 1,48 3,22 1,33 4,34
Caule 9,12 1,42 9,12 254,38 101,97 566,48
DP 0,38 0,03 0,22 2,97 3,85 33,56
CV (%) 4,19 2,36 2,39 1,17 3,77 5,92
Rizoma 10,34 1,47 9,68 2391,76 60,97 60,78
DP 0,30 0,05 0,44 30,84 1,23 1,23
CV (%) 2,87 3,45 4,56 1,29 2,02 2,03
Raiz 8,29 2,53 22,40 3000,28 114,22 4608,63
DP 0,07 0,05 0,64 11,44 0,29 8,59
CV (%) 0,82 2,02 2,84 0,38 0,26 0,19
Broto 6,84 2,16 8,70 98,16 111,92 223,61
DP 0,16 0,05 0,45 18,19 2,08 5,36
CV (%) 2,27 2,11 5,12 18,53 1,86 2,40
Solo 1,16 0,28 ND 419,56 9,40 258,83
DP 0,02 0,005 0,12 6,62 0,07 2,36
CV (%) 1,78 1,63 - 1,58 0,77 0,91
DP: Desvio padrão; CV: Coeficiente de variação; ND: Não detectado.
196

Cu: Cobre; Fe: Ferro; Zn: Zinco; Mn: Manganês; Ca: Cálcio; Mg: Magnésio.
 Na Figura 2 estão apresentados os resultados para os teores de cálcio e magnésio nas diferentes
partes de aninga e no solo. Os maiores teores de cálcio e magnésio foram observados na parte aérea da
planta, respectivamente no pecíolo (19,91 e 4,75 g kg-1) e na folha (14,27 e 3,69 g kg-1). O solo apresentou
menor teor em comparação com a planta para estes dois nutrientes (1,16 e 0,28 g kg-1). O teor de cálcio
apresentou o valor de até quatro vezes maior que o magnésio no pecíolo e seguiu-se assim nas outras
partes da planta analisadas e nas amostras de solo. Macedo et al. (2005) descreve, como efeito do
excesso de cálcio na planta, a presença de cristais de oxalato de cálcio nas folhas e confirmados através
de testes histoquímicos na forma de drusas e ráfides e, nas raízes (Lins; Oliveira, 1994).

Figura 2. Concentrações de Ca e Mg (g kg-1) em diferentes partes de Montrichardia linifera e no solo.

As maiores concentrações de macronutrientes foi observado nas partes aéreas, que normalmente
possuem a capacidade de acúmulo de nutrientes nas folhas e, dentre outras funções, serve como órgão
de reserva. Resultados aproximados nas folhas para Ca e Mg foram encontrados por Busetti et al. (2006)
em Montrichardia arborescens. Espécies como Pistia stratiotes, macrófita aquática da família Araceae, e
outras aquáticas como Eichhornia crassipes (Henry-silva; Camargo, 2006; Martins et al., 2003), Egeria
densa, Egeria najas e Ceratophyllum demersum (Corrêa et al., 2003) apresentaram resultados semelhan-
tes aos encontrados nas partes aéreas de Montrichardia linifera.
Na Figura 3, encontram-se os resultados da concentração de cobre (mg kg-1) em diferentes partes
de aninga e no solo. Considera-se o cobre como um elemento imóvel na planta, o que explicaria o teor de
cobre nas raízes (22,4 mg kg-1) ser superior às demais partes da planta estudada: pecíolo, caule, rizoma
e broto que apresentaram valores próximos, para os elementos determinados, entre si. Resultados seme-
197

lhantes (25,83 mg kg-1) foram reportados por Henry-Silva; Camargo (2006) em Eichhornia crassipes e
relatados nas folhas de Montrichardia linifera analisadas por Amarante et al. (2013) e em Pistia stratiotes
(9,17 mg kg-1) por Henry-Silva; Camargo (2006) e (8,58 mg kg-1) por Martins et al. (2003).
 Nas amostras de solo, o teor de cobre apresentou-se abaixo do limite de detecção. Esses resultados
podem indicar a capacidade da aninga em absorver e tolerar elevadas concentrações de Cu, em solo, no
qual, não foi possível determinar este elemento, o teor encontrado nas folhas de 8,56 mg kg-1 foi superior
aos observados emas culturas como alface, repolho (Kabata-Pendias, 2011). A fixação de cobre pelas
raízes é descrita como uma tolerância contra o acúmulo do metal imobilizando-o na parede celular e com
isso reduzindo seu transporte para a parte aérea da planta (Von Der Osten, 2015).

Figura 3. Concentrações de Cu (mg kg-1) em diferentes partes de Montrichardia linifera e no solo.

ND

Fonte: Os autores.

Na Figura 4, encontram-se os resultados da concentração de zinco (mg kg-1) em diferentes partes de

aninga e no solo.
O teor de Zn no solo foi de 9,4 mg kg-1 , o valor de referência de qualidade para solos do estado do
para é 7,1 mg kg-1. O Zn, juntamente com o Cu apresentam sérios riscos à saúde e ao meio ambiente e
estão entre os metais que mais frequentemente são encontrados em áreas de solos contaminados (SILVA,
2016). Kirkby; Römheld (2007) relatam que na maioria dos solos, a concentração de Zn na solução do solo
é baixa em relação às necessidades das plantas.
O zinco por ser pouco móvel nas plantas, tende a se acumular nas raízes, mas nos resultados en-
contrados, o teor de zinco encontrado no pecíolo da aninga (313,19 mg kg-1) foi aproximadamente três
vezes maior em relação ao caule (101,97 mg kg-1), raiz (114,22 mg kg-1) e broto (111,92 mg kg-1) e cinco
vezes maior que no rizoma (60,97 mg kg-1) e cerca de três vezes superior ao observado nas folhas (84,78
mg kg-1). O teor aproximado de Zn encontrado nas folhas foi relatado por Henry-Silva; Camargo (2006),
198

na espécie aquática Eichhornia crassipes (81,83 mg kg-1) e inferior na espécie Pistia stratiotes (29,83 mg
kg-1), também da família Araceae.
 Concentrações elevadas para Zn (272,02 mg kg-1 e 256,38 mg kg-1) nas folhas de Montrichardia lini-
fera foram relatadas por Amarante et al. (2013), respectivamente, em Montrichardia arborescens (201,33
mg kg-1 e 259,00 mg kg-1) por Amarante et al. (2013) e Busetti et al. (2006) e, Martins et al. (2003) nas
espécies aquáticas Eichhornia crassipes (187,00 mg kg-1), Pistia stratiotes (233,27 mg kg-1) e Salvinia
auriculata (250,33 mg kg-1).

Figura 4. Concentrações de Zn (mg kg-1) em diferentes partes de Montrichardia linifera e no solo.

Fonte: Os autores.

Na Figura 5, encontram-se os resultados da concentração de ferro (mg kg-1) em diferentes partes de

aninga e no solo.
O elevado teor de ferro encontrado nas raízes (3000,28 mg kg-1) e no rizoma (2391,76 mg kg-1) su-
perior as demais partes da planta está relacionada a baixa redistribuição do Fe para os órgãos superiores.
O teor de Fe na folha (280,90 mg kg-1) neste trabalho foi três vezes maior do que o relatado por Ama-
rante (2013) em folhas de Montrichardia linifera. Em Montrichardia arborescens, o valor encontrado foi
três vezes maior (987,95 mg kg-1) do que o relatado neste trabalho e quatro vezes maior (1150,00 mg kg-1)
na mesma espécie por Busetti et al. (2006). Os teores altos de Fe na raiz e rizoma também foram eviden-
ciados nas amostras de biomassa total de Pistia stratiotes, Eichhornia crassipes e Salvinia auriculata por
Henry-Silva e Camargo (2006) e Martins et al. (2003). Fato este que pode ser atribuído a concentração
relativamente elevada desse elemento no solo analisado.
O teor de Fe no solo foi de 419, 6 mg kg-1, teor considerado relativamente baixo ao considerarmos que
199

o valor de referência de qualidade para este elemento em solos do estado do Pará é de 7,1 g kg-1 (fernan-
des et al., 2018). Os altos resultados encontrados no tecido vegetal podem ser explicados então pela alta
mobilidade deste elemento em ambientes alagados (Kabata-Pendias, 2011).
 Figura 5. Concentrações de Fe (mg kg-1) em diferentes partes de Montrichardia linifera e no solo.

Fonte: Os autores.

Na Figura 6, encontram-se os resultados da concentração de manganês (mg kg-1) em diferentes

partes de aninga e no solo.
O manganês é um elemento, assim como o ferro, pouco redistribuído nas plantas e como resultado, o
teor de manganês nas raízes (4608,63 mg kg-1) foi superior em até quatro vezes aos valores encontrados
nas demais partes da planta estudada e a folha e pecíolo foram a segunda parte da planta com maior teor.
Apenas nas amostras de rizoma e broto, o teor de manganês ficou abaixo do encontrado na amostra de
solo. No trabalho realizado por Amarante et al. (2013), o teor de Mn nas folhas de Montrichardia linifera foi
três vezes maior que o relatado neste trabalho.

Figura 6. Concentrações de Mn (mg kg-1) em diferentes partes de Montrichardia linifera e no solo.

200

Fonte: Os autores.
 Com relação aos resultados encontrados, Pantoja (2011) descreve que o aumento dos nutrientes
Fe e Mn nos tecidos das plantas foi verificado em macrófitas de regiões temperadas sobre a influência
de inundações. Martins (2014) descreve que o Mn por ser um micronutriente essencial à planta, elas ab-
sorvem e transportam esse nutriente em grandes quantidades, resultando no acúmulo em suas folhas. A
necessidade fisiológica que as plantas apresentam para o seu desenvolvimento com relação a Ca, Mg, Fe
e Mn explicaria esse acúmulo, por parte da translocação de Ca e Mg das raízes para as folhas e o teor de
Fe e Mn nas raízes (Martins, 2014).
A Figura 7 apresenta uma ilustração de Montrichardia linifera com o detalhamento da composição
(mg kg-1) por ordem crescente dos minerais em cada parte da planta e no solo. Pela ordem, o Ca, Mg e Mn
estão majoritariamente em maior quantidade, principalmente nas partes aéreas.

Figura 7. Imagem ilustrativa de Montrichardia linifera e sua composição (mg kg-1) por ordem crescente
dos minerais

201

Fonte: Os autores.
 Fator de Translocação (FT) e Fator de Bioacumulação (FBA)
Os resultados dos fatores de bioacumulação e translocação estão apresentados nas Tabelas 4 e 5.

Tabela 4. Fator de Bioacumulação (FBA) calculado para Montrichardia linifera.

Ca Mg Cu Fe Zn Mn
----- g kg-1 ----- ------------------- mg kg-1 -------------------
Folha 12,31 13,25 ND* 0,67 9,02 4,22
Pecíolo 17,18 17,07 ND 0,62 33,31 3,87
Caule 7,86 5,09 ND 0,61 10,85 2,19
Broto 5,90 7,77 ND 0,23 11,90 0,86
Rizoma 8,92 5,27 ND 5,70 6,49 0,23
Raiz 7,15 9,10 ND 7,15 12,15 17,81
* médias não determinadas pelo baixo valor não detectado pelo aparelho.
Cu: Cobre; Fe: Ferro; Zn: Zinco; Mn: Manganês; Ca: Cálcio; Mg: Magnésio.
Fonte: Os autores.

Tabela 5. Fator de Translocação (FT) calculado para Montrichardia linifera.

Ca Mg Cu Fe Zn Mn
----- g kg-1 ----- ------------------- mg kg-1 -------------------

Folha 0,77 0,92 0,27 0,05 0,48 0,23

Pecíolo 1,07 1,19 0,32 0,05 1,79 0,21
Caule 0,49 0,35 0,28 0,05 0,58 0,12
Broto 0,37 0,54 0,27 0,02 0,64 0,05
Cu: Cobre; Fe: Ferro; Zn: Zinco; Mn: Manganês; Ca: Cálcio; Mg: Magnésio.

Fonte: Os autores.

Conforme os resultados da tabela de bioacumulação, Montrichardia linifera se mostra altamente

eficaz em acumular metais nos seus tecidos, corroborando com relatos de outros estudos que afirmam
que a planta é uma bioacumuladora, pois possui fator de bioacumulação maior que 1 (FBA>1) para a
maioria dos elementos em todas as partes da planta com exceção do ferro para folha, pecíolo, caule e
broto e o manganês para broto e rizoma que apresentaram FBA menor que 1. Os maiores valores foram
encontrados no pecíolo para os elementos Ca (17,18 g kg-1), Mg (17,07 g kg-1) e Zn (33,31 mg kg-1).
Apesar do Mn apresentar baixo fator de translocação, ele exibiu elevadas concentrações em seus tecidos
dentre os demais micronutrientes.
No caso do fator de translocação, os resultados se mostraram totalmente diferentes. Os valores de
202

TF para a maioria dos elementos ficaram abaixo de 1 (FT<1), com exceção do Zn, Mg e Ca no pecíolo,
sendo plausível presumir que Montrichardia linifera possui potencial fitoextrator para estes elementos,
apresentando FBA e FT maior que 1.
 Com os resultados obtidos neste trabalho, comparamos com dados de Epstein e Bloom (2004), os
níveis adequados nos tecidos dos nutrientes requeridos pelas plantas (Tabela 6).

Tabela 6. Níveis adequados nos tecidos dos nutrientes requeridos pelas plantas de acordo com Epstein e
Bloom (2004).

Ca Mg Cu Fe Zn Mn
----- g kg -----
-1
------------------- mg kg -------------------
-1

5 2 6 100 20 50
Cu: Cobre; Fe: Ferro; Zn: Zinco; Mn: Manganês; Ca: Cálcio; Mg: Magnésio.

Fonte: Os autores.

Com os níveis adequados de nutrientes proposto por Epstein e Bloom (2004), verifica-se os altos
teores de Ca, Mn, Cu, Fe e Zn acumulados nas diferentes partes de Montrichardia linifera. Leva-se em
consideração que essa planta pode ser usada como indicadora da biodisponibilidade destes elementos e
possivelmente de outros metais. De tal modo como outras macrófitas aquáticas, a aninga possui a carac-
terística de acumuladora e potencial de bioindicadora e seu eventual uso em processos de fitorremediação.

CONCLUSÃO
A espécie Montrichardia linifera possui elevado potencial de fitoestabilização de Fe e Mn justificado
pela elevada concentração de Fe e Mn em seu sistema radicular, 3000,28 e 4608,63 mg Kg-1 respectiva-
mente sem que fossem encontrados teores tão elevados na parte aérea. Os fatores de bioacumulação e
translocação de nutrientes pelo pecíolo, classificam a planta como fitoextratora. O fator de translocação de
Zn no pecíolo igual a 1,79 sugere a capacidade fitoextratora desta espécie.
Dado essas características e apesar da necessidade de estudos posteriores que indiquem a dose máxi-
ma de cada elemento que a espécie consegue tolerar e o efeito da interação entre eles na fisiologia, a espécie
pode ser utilizada como fitorremediadora de áreas com elevadas concentrações dos metais Fe, Mn e Zn.

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206
 Capítulo 13

FROM BIODIVERSITY, THE BIOTECHNOLOGY – BIONEGOCIOS AND LOCAL

DEVELOPMENT IN AMAZONIA

DA BIODIVERSIDADE, A BIOTECNOLOGIA – OS BIONEGÓCIOS E O

DESENVOLVIMENTO LOCAL NA AMAZÔNIA

Pinheiro, Antônio S. F.1

Ruivo, Maria L. P.2

ABSTRACT
The equilibrium relations between the use and environment conservation depend on the production
and knowledge continuous use. In the Amazon the knowledge generated, or systematized by research,
contributes to determine the essential environmental standards to sustainable use, voluntarily, or via licensing
process, and the maintenance of the environmental standards at acceptable levels. This also can serve as
basis for changing the local development model, taking into account the available natural resources, the
reality and interest of local people. The research applied of explanatory character, in bibliographic and
documentary basis. Uses the Goeldi Museum its scientific production, the prioritized thematic for interaction
with companies. Thus, it was identified the use of research results mainly by the agroextractivism sector,
livestock, mining, logging and large projects (hydroelectrics, highways, ports). These results show that
the Goeldi Museum’s knowledge production and use by different economic / social sectors can contribute
to environmental management and enable their transformation into industrial technology and / or social
technology; without forgetting biodiversity conservation and the biobusiness generation.
Keywords: Scientific production; Conservation and sustainable use of natural resources; Biobusiness.

Resumo:
As relações de equilíbrio entre o uso e a conservação do meio ambiente dependem da produção e
do uso contínuo de conhecimentos. Na Amazônia, os conhecimentos, gerados ou sistematizados pelas
pesquisas, contribuem para determinar os padrões ambientais essenciais ao uso sustentável, quer seja de
forma voluntária, seja por via processo de licenciamento ou pela manutenção de padrões ambientais em
níveis aceitáveis. E pode servir, também, de base para que se mude o modelo de desenvolvimento local,
levando em consideração os recursos naturais disponíveis, a realidade e o interesse das populações locais.
207

1
Prof. Dr. em Biodiversidade/Biotecnologia, PPGBionorte, UFPA:2016. Prof. Adjunto I, Universidade Federal do Oeste do Pará – Instituto de
Ciências e Tecnologia das Águas.
2
Doutora em Agronomia, pela Universidade Federal de Viçosa/MG (1998) e Pós-Doutorado em Qualidade da Água no ICTT/Japão (1999). É
Pesquisadora Titular do Museu Paraense Emilio Goedi, e Professora no PPG/Bionorte.
 Esta pesquisa aplicada, de caráter explicativo, é bibliográfica e documental, foi realizada tendo como base a
produção de conhecimento no Museu Goeldi sua produção científica e as temáticas priorizadas pelo Museu
Goeldi para sua interação com empresas. Os Principais uso dos resultados de pesquisa identificados foram
feitos pelo setor do agroestrativismo, da pecuária, da mineração, da madeireira e dos grandes projetos
(hidroelétricas, rodovias, portos). Os resultados mostraram que a produção de conhecimento do Museu
Goeldi e o seu uso por diferentes setores econômicos/sociais podem contribuir com a gestão ambiental e
viabilizar a transformação dos conhecimentos gerados em tecnologia industrial e/ou tecnologia social, sem
deixar de lado a conservação da biodiversidade e a geração de bionegócios.
Palavras-chave: Produção científica; Conservação e uso sustentável de recursos naturais; Amazônia;
Bionegócios.

INTRODUÇÃO
As relações de equilíbrio entre o uso e a conservação do meio ambiente dependem da produção e da
gestão contínua de conhecimento, pertinentes aos fatores que influenciam a sua evolução, principalmente
aqueles relacionados à apropriação e à manipulação por parte do ser humano desses recursos. Pode
ocorrer que uma pesquisa aponte a possibilidade de aplicação e uso de determinado recurso; e outra venha
a indicar que esse recurso e a sua aplicação, causa depleção sobre o meio ambiente e, consequentemente,
alcança os seres humanos, isso exigirá ponderação e prudência em sua aplicação, no uso dos resultados
de pesquisa e dos recursos naturais (Kuiava, 2006).
Os conhecimentos, gerados ou sistematizados pelas pesquisas, contribuem para determinar os padrões
ambientais essenciais ao uso sustentável – quer seja de forma voluntaria ou via processo de licenciamento
–, à concessão da licença e à manutenção dos padrões ambientais partir da política ambiental adotada
pela empresa, sua consequente gestão ambiental e contínuo monitoramento. E pode servir também, de
base para que se mude o modelo de desenvolvimento local, usando o que se tem de melhor, os recursos
naturais, a sociodiversidade e os conhecimentos tradicionais e a produção de conhecimento, como fator
de melhoria da qualidade de vida dos seres humanos.
Juras (2015) informa que o padrão de industrialização dos países europeus, americano e Japonês do
pós-guerra de 1945 chegou ao Brasil com cerca de dez anos de defasagem. Entre a década de 1950 e o
início de 1980, ocorreram mudanças no modelo de desenvolvimento primário-exportador para um modelo
de substituição de importações, com destaque aos setores químico-petroquímico, metalomecânico,
de material de transporte, madeireiro, de papel e celulose e de minerais não metálicos. A implantação
incorporou padrões tecnológicos avançados para a base nacional, mas ultrapassados, e no que se refere
à relação com o meio ambiente veio acompanhado de muita degradação ambiental.
Existiram incentivos governamentais para a implantação no país de determinados tipos de indústrias
eletrointensivas, como ferro, cloro-soda, celulose e alumínio que respondem por 40% da demanda industrial
brasileira por energia (Juras, 2015). A Amazônia fornece a infraestrutura para indústrias, centradas em
recursos naturais, e todo esforço para reduzir impactos ambientais, advindos do processo produtivo é
208

válido. Assim, as empresas financiam pesquisas e acessam informações que possam viabilizar o processo
produtivo, em nível admissível, pela política ambiental brasileira – adequação mínima exigida pela Lei.
 O Museu Paraense Emílio Goeldi (MPEG), desde os anos de 1975 do século passado, acumula
experiência de executar projetos de pesquisas em parceria e financiamento de empresas que precisam de
informações confiáveis para o licenciamento ambiental e execução de grandes projetos, e desenvolvimento
do processo produtivo (Bezerra, 2001; Silva et al., 2001). Hoje, para a atualização dos modelos de negócios
envolvendo usos de recursos naturais, exige-se a prestação de serviços e o desenvolvimento de produtos
mais colaborativos com o meio ambiente. E as iniciativas, mediadas por valores econômicos, advindos dos
mercados, e por valores sociais, relacionados a tomadas de decisões pelo consumidor, que se refletem em
ações de mudança de comportamento à qualidade do meio ambiente, leva as empresas a incluírem esses
valores em seu processo de produção, na geração de novos produtos e na melhoria do processo produtivo
com ações que reduzam o impacto sobre o meio ambiente (BARBIERI, 2004; CALLEMBACH et al., 1999;
D´ISEP, 2009; SMERALDI, 2009; ESTY E WISTON, 2009; UNIDEP, 2008).

METODOLOGIA
A partir de pesquisa documental e bibliográfica investigou-se a produção científica do Museu Paraense
Emilio Goeldi (MPEG), no período de 2003 a 2012. O marco temporal se justifica, uma vez que em 2003
iniciou-se a efetivação das ações de proteção ao conhecimento do MPEG com aprovação do projeto na
linha Tecnologia Industrial Básica (TIB), e a contar desse ano, contabilizou-se uma década como espaço
temporal da produção científica referência do estudo: As Tecnologias para o desenvolvimento sustentável,
como parte do portfólio institucional e expressam os vinte temas prioritários e representativos dos estudos
que o Museu Goeldi já realiza/ quer realizar em parceria com o setor privado:

1. Inventários e análise da biodiversidade;

2. Manejo e conservação de fauna e flora;
3. Ecologia de comunidades e ecossistemas;
4. Recuperação de área degradada;
5. Biogeografia Zoológica;
6. Química de óleos essenciais e aromas da flora amazônica;
7. Botânica econômica;
8. Análise de Paisagem aplicada a conservação da biodiversidade e ordenamento territorial;
9. Evolução e dinâmica ambiental da zona costeira;
10. Uso e gestão de recursos naturais;
11. Solos – dinâmica, manejo e conservação;
12. Terra preta nova – recomposição dos solos;
209

13. Estrutura e dinâmica de ecossistemas;

14. Geologia – geoquímica e hidrogeoquímica;
15. Prospecção e salvamento arqueológico;
 16. Arte rupestre;
17. Etnologia indígena;
18. Antropologia social – Uso e gestão de recursos e populações tradicionais;
19. Diagnósticos socioeconômicos;
20. Documentação, Estudos de línguas Amazônicas Ameaçadas de Extinção.
(MPEG, 2010, s/p).

Para a pesquisa foram relacionadas as atividades e principais impactos ambientais do norte do Brasil e
a necessidade da conservação da biodiversidade, do uso dos resultados de pesquisa pelo setor produtivos
e a pesquisa como propulsora dessas ações. Usou-se como referência prática a adesão do Museu Goeldi
à política de Estado e a institucionalização do seu Núcleo de Inovação Tecnológica (NIT) (MPEG, 2006). Na
definição dos setores e níveis tecnológicos recorreu-se à metodologia da Organização para a Cooperação
e Desenvolvimento Econômico (OCDE, 2003); e quanto à sua aplicação à realidade brasileira (De Negri;
Alvarenga; Santos, 2009).
A classificação por setores industriais e intensidade tecnológica envolve: 1) alta intensidade tecnoló-
gica; 2) média-alta intensidade tecnológica; 3) média-baixa intensidade tecnológica; 4) baixa intensidade
tecnológica. A OCDE é a responsável pela classificação dos setores industriais seguindo o nível de inten-
sidade tecnológica dos cerca de 30 países que a integram e onde se incluem os mais desenvolvidos do
mundo. Por meio desse indicador, os setores industriais são classificados em quatro níveis de intensidade
tecnológica: alta, média-alta, média-baixa e baixa (OECD, 2003).
A relevância do estudo residiu na escassa pesquisa e bibliografia sobre a produção científica das
instituições de ciência e tecnologia, a parceria com o setor privado, relacionadas aos usos dos resultados de
pesquisa e setores econômicos que atendem. Direcionou-se o estudo para uma ICT com sede e produção
científica na Amazônia, na região Norte do país, ser a instituição mais antiga de pesquisa com sede e objeto
de pesquisa com foco na Amazônia; além disso, buscou-se relacionar ao uso de resultados de pesquisa para
a sustentabilidade ambiental e desenvolvimento de bionegócios na região Norte, cujos estados fazem parte
da Amazônia brasileira no aspecto natural (bioma amazônico) e político (Amazônia Legal).

As referências a bionegócios seguem a seguintes compreensões:

Bionegócios: atividades econômicas rentáveis baseadas no aproveitamento de produtos

da diversidade biológica e dos diferentes ecossistemas que a integram, tendo em conta
o critério de sustentabilidade dos recursos e o respeito aos conhecimentos tradicionais.
(PROMPERÚ, 2013; UNCTAD, 2007);
Bionegócios: atividade comercial baseada nos conhecimentos e processos de ciências
da vida: Biomedicina - incluindo cuidados de saúde, produtos farmacêuticos, dispositivos
210

médicos, diagnósticos, agricultura/veterinária e áreas de desenvolvimento alimentar e

indústrias correlatas; bioinformática/bioengenharia, nanobiotecnologia. (OECD, 2003;
FOS/OCDE, 2007, Shahi, 2008).
RESULTADOS E DISCUSSÃO
As pesquisas do Museu Goeldi envolvem diferentes áreas de conhecimentos e isso proporciona o
atendimento a setores econômicos, sociais, públicos e privados, populações tradicionais e ONG´s. Os
atendimentos se concentram em estudos ambientais com aplicações em diferentes setores produtivos,
com destaque o uso em bionegócios, em serviços ambientais. As ações do MPEG em relação ao setor
privado datam de 1975 (Silva et al., 2000; Bezerra, 2000) e o atendimento de demandas privadas pelo
Museu Goeldi se baseia em suas Linhas Gerais de Pesquisas (conforme a Figura 1), das quais saíram as
Tecnologias para o Desenvolvimento Sustentável, definidas pela ICT.

Figura 1. Linhas de Pesquisas do Museu Goeldi.

Fonte: Relatório TCG MPEG, 2010; Avaliação e Diagnóstico da Gestão Organizacional do MPEG 2007; MPEG, 2008, atualizado
pelo PDU MPEG. 2017-2021.

Tendo como referência as Tecnologias para o Desenvolvimento Sustentável e a parceria com o setor
privado, os resultados de pesquisa, em sua forma original, consistem em estudos ambientais necessários
para o setor econômico estabelecer sua gestão ambiental – licenciar, dar condições para o desenvolvimento
de atividades produtivas que atendam parâmetros ambientais aceitáveis. Nesse sentido, pode-se focar,
o uso nos empreendimentos no Norte do país, as áreas econômicas e os impactos ambientais que elas
podem causar (Quadro 1).
211
 Quadro 1. Setores de atividades e principais impactos ambientais do Norte do Brasil.
Atividade Estado – Áreas de Ocorrência Tipo de degradação

Assoreamento e erosão de cursos d´água; Poluição

Rondônia, Pará, Amapá, Amazonas;
com aumento da turbidez e metais pesados; Forma-
diversas sub-bacias do rio Amazo-
ção de núcleos populacionais com grandes problemas
nas, Madeira e Tapajós.
sociais; Degradação da paisagem e da vida aquáti-
Garimpo
ca com influência direta sobre a pesca e a população.

Mineração industrial: ferro, Amapá, Amazonas, Rondônia, Pará Degradação da paisagem; Poluição e assoreamento dos
manganês, cassiterita, (Carajás, Trombetas, Paragominas, cursos d´água; Esterilização de grandes áreas – impactos
cobre, bauxita etc. Juruti...) socioeconômicos.

Incêndios florestais, destruição da fauna, flora; Contami-

Agricultura, pecuária ex- Toda a Amazônia – próximo aos
nação dos cursos d’água; Erosão e assoreamento dos
tensiva (grandes projetos grandes centros urbanos e rodovias.
rios; Destruição de áreas produtivas.
agropecuários)

Impacto cultural; Impacto socioeconômico; Inundação de

Grandes Usinas Há vinte hidroelétricas previstas para
áreas florestais, agrícolas, vilas, aldeias; Impacto sobre
Hidroelétricas construção na Amazônia; Belo Mon-
flora e fauna e ecossistemas adjacentes.
te (em construção) é a maior delas.

Demanda de carvão vegetal – impacto sobre áreas na-

Indústria de ferro-gusa Pará – projeto Grande Carajás/Mara-
tivas; Exportação de energia de baixo valor e alto custo
bá, Parauapebas.
ambiental; Poluição das águas, ar e solo.

Polos industriais e/ou Polo Industrial de Manaus (PIM). Poluição das águas, ar e solo; Geração de resíduos tóxi-
grandes indústrias cos; Conflito com o meio urbano.

Explosão demográfica – grandes projetos agropecuários,

Construção de rodovias Eixo das rodovias e suas
destruição da cultura indígena, propagação de doenças
interligações.
endêmicas.

Em toda a Amazônia, próximo às Extinção de mamíferos aquáticos e diminuição de popula-

Caça e pesca
grandes cidades. ções de quelônios e peixes da bacia amazônica; Drástica
redução de fauna de valor econômico.

Amazônia Legal ainda é o segundo maior produtor de ma-

deira tropical do mundo, perde apenas para a Indonésia. A
Setor madeireiro* Em toda a Amazônia. atividade madeireira ilegal é um dos principais catalisado-
res do desmatamento da Amazônia.

Poluição Atmosférica; Poluição aquática; Impactos indire-

Indústria de alumínio Pará – Barcarena.
tos pela enorme demanda de energia.

Crescimento Rondônia, Manaus, Belém, Amapá. Ocupação desordenada do solo com serias
212

populacional vertiginoso consequências sobre os recursos naturais.

(migração interna)

Fonte: SEBRAE, 1996, p. 30-1; ALMANAQUE ABRIL, 2015; EXAME-PME, 2014; IMAZON*, 2013; GREENPEACE*, 2015.
 A confiança e a qualidade das pesquisas do Museu Goeldi, enquanto instituição que realiza pesquisa
básica, são os principais ativos da ICT; e sua ação de comunicação da ciência, a publicação, contribui para
o livre acesso à produção do Museu Goeldi. A ICT pode contribuir de forma direta ao prestar serviços às
empresas, de modo que elas usem os resultados para licenciar e/ou melhorar seu processo produtivo; ou
então de forma indireta, com o uso do que a ICT já publicou.
A forma de proteção desses resultados ocorre por direito de autor e o aspecto autoral torna a produção
importante por causa de quem a produz: autor/pesquisador/ICT. O Quadro 2 exemplifica a produção autoral
do MPEG (2003-2012): livros e capítulos de livros produzidos pela ICT ou participação em publicações
de outras ICTs. O Quadro 3 traz as patentes e marcas, e os dois quadros ilustram as interações do Museu
Goeldi com outras ICTs para aumentar sua produção e, com isso, o uso dos resultados de suas pesquisas.

Quadro 2. Produção científica do Museu Goeldi – Livros e capítulos de livros 2003-2012.

ANO LIVROS CAPÍTULOS
2003 18 40
2004 08 26
2005 05 23
2006 11 33
2007 10 57
2008 09 91
2009 16 105
2010 13 36
2011 28 50
2012 09 31
TOTAL 135 532

Fonte: Os autores ; Relatório TCG MPEG 2003 ~ 2012.

Quadro 3. Patentes do Museu Goeldi (Titular/Cotitulação) e marcas.

Processo Data / depósito Título/Patente Depositante
BR 10 2012 17/09/2012 Processo de extração do princípio ativo de Museu Goeldi
023380 0 poliprenóis naturais concentrado a partir da
Montrichardia Linifera.
BR 10 2012 17/09/2012 Processo de transformação de resíduos Museu Goeldi.
023379 2 sólidos em composto orgânico (TPA).
BR 10 2012 11/05/2012 Composição e Uso do Extrato Etanólico e UFPA em co-titularidade com o
019423 6 Fração Diclorometânica rica em Nafitoquinonas Museu Goeldi e outras ICTs.
e uso como agente antimalárico.
BR 10 2012 11/05/2012 Processo de Obtenção de Frações Acetato de UFPA em cotitularidade com o
011864 5 Etila e Metanólica e Uso Antimalárico. Museu Goeldi e outras ICTs.
BR 10 2012 11/05/2012 Composição e Uso do Extrato Etanólico UFPA em cotitularidade com o
019426 0 de Aspidosperma Nitidum como Agente Museu Goeldi e outras ICTs.
Antiplasmódico.
PI 1002058-6 302/06/2010 Equipamento para insetos da família Culicidae. Museu Goeldi.
907743501 * 26/05/2014 Solicitação de Registro da Marca mista – Terra Museu Goeldi.
Preta Nova.
907744575* 26/05/2014 Solicitação da Marca Nominativa Terra Preta Museu Goeldi.
213

Arqueológica.
Fonte: Os autores; Relatório NIT/MPEG e INPI.
 O Quadro 4 mostra a aplicação dos resultados em algumas políticas nacionais que tem repercussão
na inserção do Brasil no plano internacional.

Quadro 4. Exemplos de produtos, processos e serviços resultantes de pesquisas do Museu Goeldi.

Resultados de PNRS – Política
Pesquisa* Nacional resí-
Lei de Inovação ** Política Nacional – Política Nacional – duos sólidos ** Código Florestal **
Biotecnologia Biodiversidade

**
Livros, artigos, Livros, artigos,
manuais – estudos manuais – estudos
Produtos Parceria ICT / Em- ambientais ambientais.
presa
Patentes Patente
Técnicas de ma-
nejos de espécies
Parceria ICT / Em- nativas, recupe-
presa – Convênios ração de áreas
e Contratos degradadas.
Processos Patentes Marca Marca

Estudos sociais / Estudos socioam- Estudos am- Estudos e apli-

bientais Aplicação bientais aplica- cação na con-
ambientais com científica e tecnoló- ção tecnológica servação e uso
aplicação científica gica – conservação / recomposição sustentável da
Científicos / Tecno- e tecnológica – e uso sustentável / de áreas degra- biodiversidade.
lógicos conservação e uso biodiversidade. dadas.
sustentável da bio-
diversidade.
Serviços

Fonte: Os autores ; OCDE, 2006, p. 46-7; Sandroni, 1999, p. 497, OCDE/FINEP, 2006, p. 45*; Das Tecnologias para o
Desenvolvimento Sustentável: MPEG, 2010; Relatórios TCG/MPEG (2003-2012). da análise dos relatórios do MPEG referentes
ao Termo de Contrato de Gestão (2003-2012) **.

Mesmo diante de tantas limitações enfrentadas pelas ICTs na Amazônia. Quanto as limitações ver
Plano de Ciência, Tecnologia e Inovação para o Desenvolvimento da Amazônia Legal (MCTI/CGEE, 2013),
e no que o TCU já relatou em 2007. O MPEG tem a capacidade de atender a empresas, associações de
povos e sociedades tradicionais, ONGs e setor público; afora isso alcança planos locais e nacionais com
impacto internacional. Na busca pela produção do conhecimento faz parceria com diferentes setores e,
com isso, alcança uma produção que pode envolver atendimento a diferentes e tipos de uso, o Quadro 4
exemplifica os Níveis Tecnológicos, Empresas e ICT´s e usos feitos dos resultados de pesquisa, onde a
proteção do resultado de pesquisa por patente não é o mais acentuado.
214
Quadro 4. Relação entre nível tecnológico e setor econômico adaptado à realidade Amazônica, empresas/
ICTs e os usos dos resultados de pesquisa do Museu Goeldi.
Níveis Tecnológicos/Setores EMPRESAS/ ICTS** Tipos de Usos**
econômicos atendidos*
UEPA, UFRA; Embrapa, Fornecimento de amostra de material
– óleos, estratos; identificação
Alta tecnologia – Iepa, UFAM, Inpa, USP, taxonômica e guarda de material.

Fármacos, Fitofármacos, Cosmé- Unesp, Unifesp, UFBA,

ticos, nutraceuticos.
UFV, UFMG, IEC, Fiocruz, Johnson &
Johnson, Juruá, Erva Nativa, Natura.
Média-alta tecnologia – produtos Feminish, Estracta, Coleta, extração, fornecimento de
químicos (excetos fármacos), amostras de óleos e extratos; guarda
química verde. Beraca, Juruá, Amazon Dreams, Agro- de amostra de material biológico.
palma.
Média-baixa tecnologia – mine- Imeris, Vale, Mineração Rio do Norte, Estudos ambientais com coleta
ração, projetos de engenharia Eletronorte, Petrobras, Andrade Gutierrez, e guarda de material biológico,
(hidroelétricas, estradas, portos). Alcoa, Camargo Corrêa, Salobo Metais. licenciamento ambiental – EIA/RIMA;
monitoramento ambiental.
Baixa tecnologia – atividades Imeris, Vale, Mineração Rio do Norte, Licenciamento ambiental, planos de
extrativistas, madeireira e agro- Alcoa, Salobo Metais, AIMEX. manejo e monitoramento ambiental.
pecuária.
Tecnologias sociais – planos MCTI, MDinC, MINC, MEC, Uso de resultados de pesquisas
de manejo, manejo de espécies em Políticas Públicas, planos de ma-
nativas relacionadas a pequenos MAPA, MRE, IPAM, Imazon, Piabiru, CI, nejos, monitoramento ambiental, trei-
produtores agroextrativistas e da colônias de pescadores, Ibama, ICMBio, namento de pessoal; estabelecimento
agricultura familiar. Iphan, Ideflor, associações de produtores de indicadores e serviços ambientais.
(agricultura familiar, assentados, povos
indígenas, quilombolas).
Fonte: Os autores ; OECD, 2003; De Negri; Alvarenga; Santos, 2009, RTS,2006.*; Das Tecnologias para o desenvolvimento
sustentável: MPEG, 2010; Relatórios TCG/MPEG (2003-2012)**.

Na visão da OCDE, a ausência de depósito de patentes indica um baixo nível de aplicação de

conhecimento. O uso de resultados de pesquisa para fins econômicos, melhoria da produção, não basta,
pois se não envolve patentes, não é incluído como índice do nível de inovação dos países. No âmbito da
Amazônia brasileira, a ausência de patente não expressa a realidade da relação entre as instituições de
ciência e tecnologia, a produção e o uso dos resultados de pesquisa. A realidade da região comporta
mais tecnologias que contribuem para a conservação da biodiversidade, e da sociobiodiversidade e, isso,
alcança desde parcerias com empresas – voltadas ao uso dos recursos naturais (commodities) – a povos
e populações tradicionais e suas ações extrativistas.
Os resultados de pesquisa do Museu Goeldi exemplificam as contribuições das ICTs da Amazônia
de produzir conhecimentos e se relacionar com o setor público e/ou privado. A Amazônia Legal é uma
área que corresponde a 59% do território brasileiro e engloba a totalidade de oito estados (Acre, Amapá,
Amazonas, Mato Grosso, Pará, Rondônia, Roraima e Tocantins) e parte do estado do Maranhão (a oeste
do meridiano de 44ºW), perfazendo 5,0 milhões de km².
Na Amazônia residem 56% da população indígena brasileira (IPEA, 2008). Albagli (2001), Pimentel
215

et al. (2015) e Pilon et al. (2017) afirmam que o Brasil é considerado o primeiro em megadiversidade em
termos mundiais, tanto em número de espécies quanto em níveis de endemismo (espécies presentes
apenas ou quase somente em determinados locais); e quanto ao ponto de vista brasileiro, vê-se que a
 biodiversidade apresenta amplo potencial. Ela pode vir a tornar-se uma vantagem comparativa do país
no âmbito da geopolítica global, considerando: a sua ampla disponibilidade de recursos biogenéticos, a
tradição de sua ciência na área biológica, além do acervo de conhecimentos tradicionais, acumulados
pelas populações locais e pertinentes para o acesso à natureza e às aplicações dessa biodiversidade.
A Amazônia constitui um cenário territorial de suma importância, no que se refere aos desdobramentos
práticos dos desafios e impasses, hoje, colocados internacionalmente em torno da conservação e do uso
sustentável da biodiversidade, expressos na Convenção da Biodiversidade (CDB), podendo ser vista, desse
modo, como um campo de ação “avançada” dos conflitos aí existentes, bem como de suas possíveis
soluções, onde se mesclam e se articulam os diferentes níveis – do global ao local, e nesse aspecto não há
que se ignorar as discussões e possibilidades brasileiras de atuar no setor de bens e serviços ambientais
(Albagli, 2001; Magnusson et al., 2016; Pimentel et al., 2015; Pilon et al. , 2017).

Bens e Serviços ambientais

As discussões sobre bens e serviços ambientais e as negociações na Organização Mundial do
Comércio (OMC) trazem os principais questionamentos relacionados à definição de um bem ou um serviço
ambiental: pelo uso final a que se destina; pelas características do seu método ou processo de produção;
pelos impactos ambientais causados quando do seu consumo (e pós-consumo) ou execução; ou se um
bem ambiental deve ser definido pelas características ambientais intrínsecas ao seu ciclo de vida como um
todo (Patriota, 2013).
A definição da UNEP/UNCTAD (2007) para serviços ambientais envolve a geração de produtos que
se enquadram no grupo de tecnologias e produtos limpos, dividindo-os em duas subcategorias: produtos
que causam significativamente menor dano ambiental – considerando o seu “ciclo de vida” como um todo
– e produtos alternativos que servem ao mesmo propósito; produtos cuja produção e comercialização
contribuam significativamente para preservar o meio ambiente. Há quem defenda a valorização de produtos
a partir da sua origem e de quanto esta contribui para a conservação ambiental e, nesse sentido, a indicação
de procedência seria uma forma de estabelecer as particularidades e valoração de certos produtos
(Patriota, 2013; Wipo, 2014). A lei de propriedade industrial brasileira contempla essas possibilidades
com as indicações geográficas. As concepções da UNCTAD (2007) sustentam a perspectiva dos serviços
ambientais no âmbito da sua comercialização, como bionegócios.
A definição de bem ambiental no aspecto acadêmico baseia-se em Costanza et al. (1997) e Millenium
Ecosystem Assessment (AEM) (2005). Eles estabelecem o conceito de serviços ambientais, baseado nos
benefícios que as pessoas e as sociedades humanas obtêm dos ecossistemas e mostram os tipos de
serviços ambientais (Quadro 5), esclarecendo suas áreas de abrangências. Essa abrangência é estratégica
para a bioeconomia e aos bionegócios no Brasil, principalmente no que diz respeito à Amazônia, envolvendo
desde bioserviços a biotecnologia.
216
Quadro 5. Tipos de serviços ambientais por área de abrangência.
SUPORTE* PROVISIONAMENTO** REGULAÇÃO*** CULTURAL****
⊗ Ciclo de Nutrientes ⊗ Alimentação ⊗ Regulação do Clima ⊗ Estético
⊗ Formação do Solo ⊗ Água doce ⊗ Regulação de Inundações ⊗ Espiritual

⊗ Produção Primaria ⊗ Madeira e fibras ⊗ Regulação de Doenças ⊗ Educacional

⊗ Combustíveis ⊗ Purificação da água ⊗ Recreativo

⊗ [...] ⊗ [...] ⊗ [...] ⊗ [...]

Fonte: Constanza et al., 1997; Daly; Farley, 2008; Millenium, 2005.

A definição, a partir da visão de mercado, carece de consenso. Patriota (2013) informa que a definição
dos bens ambientais constitui um dos pontos mais controversos do debate no CTESS (do inglês Commitee
on Trade and Environment in Special Session). A definição de bens e serviços ambientais (Environmental
Goods and Services – EGS), no âmbito da Organização Mundial do Comércio (OMC), visa a estabelecer
consenso quanto ao conceito de “indústria ambiental”. Os países da Organização para a Cooperação e
Desenvolvimento Econômico (OCDE), junto com o Escritório Estatístico da Comunidade Europeia (Euros-
tat), lideram as discussões e entraram em acordo sobre uma primeira definição de bens ambientais no fim
da década de 1990. A definição inclui bens que: medem, previnem, limitam, minimizam ou corrigem danos
ambientais à água, ar e solo, bem como os problemas relacionados ao lixo, barulho e ecossistemas, o
que inclui tecnologias limpas, produtos e serviços que reduzem o risco ambiental, a poluição e o uso dos
recursos ambientais (Patriota, 2013).
Essa definição serviu de base para todas as discussões posteriores sobre bens e serviços ambientais,
e classificou-os em três tipos: tratamento de poluição, produtos e tecnologias limpas e gestão de recursos
ambientais. A classificação no geral engloba: a água e seu tratamento para consumo humano; gerencia-
mento de resíduos sólidos, incluindo os resíduos perigosos; proteção do ambiente, ar e clima; recuperação
e limpeza do solo e água (meios degradados); redução da poluição sonora; proteção da biodiversidade e
paisagem e outros serviços ambientais e auxiliares (Almeida; Presser, 2006; CNI, 2006; Patriota, 2013).
Essa classificação é a preponderante para o setor privado e pode ser capitalizada pelo Brasil no uso do
potencial de seus recursos naturais. Daly e Farley (2008) exemplificam serviços prestados pela floresta, e
isso destaca a floresta Amazônica, reforçando sua particularidade e importância para o Brasil e o mundo.
Esse potencial influencia na governança dos serviços ambientais, no sentido de não se concentrar em mo-
dalidades centradas no mercado, e requerer instrumentos mistos. O Quadro 6, apresenta alguns serviços
prestados pela floresta.
217
 Quadro 6. Serviços fornecidos pelo ecossistema – Floresta.
SERVIÇOS EXEMPLOS
 Regulação de Gases As árvores armazenam CO e as árvores em crescimento criam O , as florestas limpam
2 2
SO da atmosfera.
2

 Regulação de climas Regulação do efeito estufa; evapotranspiração e subsequente transporte de energia do

calor acumulado para outras regiões através do vento; evaporação, formação, formação
de nuvens e chuva local; efeito de sombra isolamento na umidade local e nas temperatu-
ras extremas.
 Regulação de anomalias Proteção de tempestades, controle de cheias, recuperação de secas e outros aspectos
de resposta do habitat à variação ambiental, principalmente controlada pela estrutura da
vegetação.
 Fornecimento de água A evaporação pode aumentar a chuva local; as florestas podem reduzir a erosão e segurar
as margens dos rios, evitando a sedimentação de fontes e aumentando o fluxo de água.
 Capacidade de absorção As florestas podem absorver grandes quantidades de resíduos orgânicos e filtrar poluen-
de detritos tes de infiltrações; algumas plantas absorvem metais pesados.
 Controle de erosão e As arvores fixam os solos, as copas das arvores reduzem os impactos das chuvas torren-
retenção de sedimentos ciais no solo e diminuem a erosão dos ventos.
 Formação de solos As raízes das arvores perfuram as rochas; a vegetação em decomposição (sarrapilha)
adiciona matéria orgânica.
 As florestas tropicais caracterizam-se pela rápida assimilação de matéria degradada, dan-
 Ciclos de nutrientes do pouco tempo para que os nutrientes escorram para cursos d’água e saiam do sistema.

 Polinização As florestas conservam insetos que são necessários à fertilização de espécies selvagens
e domésticas.
 Controle biológico As espécies de insetos existentes nas florestas se alimentam de insetos nocivos.

 As florestas são fontes de materiais biológicos e de produtos únicos, tais como: remé-
 Recursos genéticos dios, genes resistentes a patogenias de plantas e pragas de colheitas, bem como de
espécies ornamentais.
 Recreação Ecoturismos, passeios pedestres, ciclismos etc.
 Cultura Valores estéticos, artísticos, educativos e/ou científicos dos ecossistemas da floresta

Fonte: Elaborado a partir de Daly e Farley, 2008, p. 143.

A produção e uso do conhecimento para o desenvolvimento nacional e os bionegócios como atrativos

ao desenvolvimento local
Historicamente, a grande mudança no uso dos resultados de pesquisa de institutos e universidades
ocorreu com a aprovação da Lei Bayh-Dole nos Estados Unidos da América, em 1980, e seu efeito
disseminador para o mundo. A Lei permitiu que as universidades americanas pudessem desenvolver e
lucrar com pesquisas financiadas pelo governo e executadas pelo seu corpo técnico-científico. Isso motivou
a negociação dos resultados de pesquisas e a conciliação do financiamento federal com o financiamento
privado, e tornou-se referência no mundo.
A Comissão Europeia e a OCDE viram a iniciativa americana como estratégica, um modelo a ser
replicado pelos países da União Europeia e de outras partes do mundo. Hoje, a crise econômica que
218

assola todo o mundo açodou as mudanças no processo de financiamento público da pesquisa nos EUA
e no mundo, o que tem exigido das instituições de pesquisa mudanças no processo de financiamento e
transferência tecnológica (Costa, 2012; Huggett, 2014; Neighbour, 2010).
 Diante da crise econômica mundial e das mudanças no processo de financiamento público e privado
à pesquisa e desenvolvimento (P&D), exigem-se mudanças no modelo que caminha para interações
colaborativas na forma de inovação aberta (Medeiros, 2009, Etzkowitz et al., 2000). O modelo, até então
usado, acentuava o controle da divulgação dos resultados de pesquisas, até que os direitos de propriedade
intelectual do financista/investidor da ICT estivessem plenamente garantidos. Isso condicionou as pesquisas
sobre as quais os pesquisadores eram regularmente lembrados para não dizerem muito em público ou em
particular entre colegas, para não violar acordos de confidencialidade (Axanova, 2012; Batalia, 2010;
Zemsky, 2005; Marzano, 2011; Wheathon, 2010; Macwright, 2010; Hauth, 2010; Severson, 2010).
A União Europeia (UE) tomou como decisão estratégica para a retomada do desenvolvimento
econômico: a criação de empregos e a melhoria da ocupação e renda dos cidadãos europeus e da melhor
qualidade do ambiente, ações que envolvam pesquisa e desenvolvimento para o alcance de inovações (UE,
2013; Cunningham, 2010), e fomenta diferentes iniciativas de aproximação entre universidade e empresa, e
entre países e regiões da União Europeia, buscando fortalecer particularidades locais, renovadas pela ação
de P&D. Os Estados Unidos passaram por um processo de revisão das aplicações dos recursos públicos
e das linhas a serem financiadas. O presidente Barack Obama apresentou a proposta da Federação na
Academia Nacional de Ciências, em abril de 2009. Obama destacou, em seu discurso, que a ciência é
essencial para a prosperidade da sociedade e a ação de investir em seu desenvolvimento é como enviar
os filhos à escola, algo que requer êxito em longo prazo e, por isso, o investimento do governo recai sobre
o financiamento da pesquisa científica básica, que não é atrativa ao setor privado, uma vez que estudos
em física, química, biologia não se autofinanciam em um ano, uma década, ou talvez nunca (USA, 2009).
A aproximação com o mercado acentua a discussão da mercantilização das Instituições de Ciência
e Tecnologia, do capitalismo acadêmico, que seleciona a atividade da pesquisa pelo seu potencial de uso
pelo mercado, o que contraria a ideia de uma academia livre, não condicionada pela atividade comercial.
O enfrentamento dessa situação advém de iniciativas locais que envolvem empresas e ICTs de forma
colaborativa sem subordinação e com interdependência na produção de conhecimento como fator de
desenvolvimento econômico local, com repercussão nacional e internacional, como tem sido feito pela
Universidade da Califórnia (UCLA) e pela Universidade da Pensilvânia (PEN), com base na Tripla Hélice e
na Inovação Aberta (Etzkowitz Et Al., 2000; Etzkowitz, 2003).
As instituições de pesquisa dos EUA foram e são motores propulsores da economia americana e
de iniciativas que levaram ao Vale do Silício, na Califórnia, e à Rota 128, em Massachusetts, e, hoje, elas
ajudam a retomada do desenvolvimento americano. A atividade de alta tecnologia, nos EUA, é realizada por
instituições de ensino e pesquisa financiadas com recursos públicos, principalmente as atividades com
aplicação na indústria bélica, através do complexo industrial militar (Atkinson; Pelfrey, 2013; Marzano,
2011; De Negri, 2014). Hoje, outras ações são motivadas com foco nas ciências da vida e Tecnologia da
informação e da Comunicação (TIC), como ações para o desenvolvimento local.
A experiência americana nos estados da Califórnia e Massachusetts aponta que o êxito de ações
produtivas locais está relacionado à ação das instituições de ciência e tecnologia, ao estabelecerem como
missão fundamental o desenvolvimento econômico do estado, da região em que estejam instaladas,
esforçando-se para a criação de novos postos de trabalho e indústrias para o futuro do local. Essa iniciativa
faz parte das missões fundamentais da Universidade da Califórnia (UCLA). A ação da UCLA é vista por
219

Huggett (2014) como uma saída para as universidades e suas pesquisas nos EUA. Transpondo isso ao
Brasil é possível defender a ação das ICTs para o desenvolvimento local, como algo fundamental para
a nação, diante da crise econômica que assola o mundo e o país. Os governos estaduais americanos
 estabelecem estratégias de financiamento das ações das universidades através do fortalecimento da sua
produção científica como instrumento de atração do setor privado, o que envolve a transferência dos
resultados de pesquisa como forma de captação de recursos. Essas mudanças estão acontecendo em
grandes e pequenas instituições de ensino e pesquisa nos Estados Unidos.
A UCLA é um dos principais instrumentos do estado da Califórnia para a atração de empreendedores,
criação e fortalecimento de empresas no estado. Para isso, se esforça para atrair mão de obra altamente
qualificada que possibilite a atração de recursos privados, contribuindo para o desenvolvimento econômico
do estado da Califórnia. A obtenção de receita não é o principal objetivo da UCLA, isso possibilita incentivar
a criação de novos investimentos, mesmo quando a tecnologia poderia ser licenciada e desenvolvida de
forma eficaz, por uma empresa de médio ou grande porte, fora da Califórnia (Neighbour, 2010; Huggett,
2014).
Ao decidir a negociação de determinadas tecnologias, dá-se preferência aos interesses empreendedores
de membros do corpo docente, para a criação de novos empreendimentos comerciais no estado da
Califórnia, o que, em caso de sucesso, possa melhorar a economia local. A ação envolve a interlocução
entre ICT, empresa e Estado (Tripla Hélice), como base de atração da Inovação Aberta. A Inovação Aberta
é uma forma de tornar o processo de inovação mais atrativo para as empresas, com a redução de custo
e aumento de receitas.
Ao usar a Inovação Aberta, a empresa não se restringe mais aos mercados que atende diretamente. Ela
passa a participar de outros segmentos por meio de venda, licenciamentos de tecnologias e participação
em startups. A Inovação Aberta envolve diferentes agentes – universidades, institutos de pesquisa, escolas
técnicas e até empresas concorrentes, trabalhando juntas em etapa pré-competitiva no desenvolvimento
de novas tecnologias; cada empresa, posteriormente, usará plataformas diferentes de comercialização.
Isso auxilia no uso de tecnologias e produtos, para a geração de receita e lucro; supera o desperdício
de tecnologias que havia como resultado de P&D das empresas, mas não absorvidas pelo seu portfólio
(Chesbrough, 2012).
A pesquisa feita a partir do conceito de Inovação Aberta traz resultados que interessam às ICTs
participantes, às empresas financiadoras, e os resultados selecionados passam a fazer parte de seus
portfólios; outros são disponibilizados para gerar startups. Startups são empresas baseadas em tecnologia,
em início com baixo custo, altos riscos e perspectiva de grandes lucros. Isso serve como atração para
diferentes parceiros, em relação à fase de maturidade do empreendimento, o que envolve o acesso a
diferentes agentes de fomento público ou privado. As empresas são incubadas na universidade e podem
contar com a parceria de empresas de setores industriais emergentes e estratégicos: capital semente,
venture capital, private equity – capital de risco (Marzano, 2011; Meirelles; Pimenta Júnior; Rebelatto,
2008). Relatórios internacionais apontam a área das ciências da vida, o que envolve biotecnologias, como
uma das mais estratégicas para o estabelecimento de negócios – bionegócios (CGEE, 2009a, 2009b;
OECD, 2009; PWC; BIOMINAS, 2001; WBC, 2000).
As ciências da vida compreendem as disciplinas científicas que envolvem o estudo dos organismos
vivos, como: as plantas, os animais e os seres humanos, inclusa a bioética (OECD, 2007). O uso das ciências
da vida como área de desenvolvimento tecnológico motiva os bionegócios e atrai os bioempreendimentos
220

(ARRUDA, 2009); (ASTOLFI FILHO; SILVA; BIGI, 2013); (CGEF, 2007; Arruda, 2009; Astolfi Filho; Silva; Bigi,
2013; CGEE, 2007; Frickmann; Vasconcelos, 2013; Huggett, 2014); elas estão direcionando iniciativas de
ICTs nos Estados Unidos e no mundo, com o estabelecimento de ações de desenvolvimento local.
 Seguindo tendência internacional, a política tecnológica brasileira ousou em várias frentes ao ampliar
os incentivos fiscais; ao estabelecer programa de subvenção direta às empresas para o desenvolvimento
de projetos de inovação; ao criar linhas de financiamento com juros reduzidos, a partir da transferência de
recursos orçamentários; ao subvencionar a contratação de pesquisadores pelas empresas; e ao facilitar a
cooperação entre estas e as instituições públicas de pesquisa (CGEE, 2009a; Kannebley Junior; Porto, 2012).
E ainda há limitações, pois a política industrial brasileira, em sua execução, prioriza setores específicos
e não diferencia as realidades regionais, fazendo com que uns estados sejam mais bem assistidos que
outros, por estarem preparados para atender à agenda estatal, além das tendências internacionais, em
que as ciências da vida, a biotecnologia e o bionegócios fundamentam ações estratégicas de políticas
nacionais e as ações locais3.
A biodiversidade brasileira coloca o Brasil em situação privilegiada, e para a região Amazônica isso é
estratégico para a atualização e mudança do modelo de desenvolvimento do Norte do Brasil, da Amazônia.
A possibilidade de um novo modelo de desenvolvimento envolve desde o fornecimento de bens ambientais
até a prestação de serviços ambientais e desenvolvimento de biotecnologias, porém, precisa de ações
locais para que isso possa trazer desenvolvimento para a região e, nesse sentido, os bionegócios – entre
os quais se inclui a biotecnologia – são estratégicos para a região. Essa possibilidade concilia diferentes
setores e interesses, diferentes níveis de aplicação do conhecimento para a geração de sustentabilidade
social, econômica e ambiental. Segundo a ONU/UNCTAD (2007) e PROMPERÚ (2013), os bionegócios
devem nortear-se pelos seguintes princípios:

i.
Conservação da biodiversidade;
ii.
Uso sustentável da biodiversidade;
iii.
Distribuição equitativa dos benefícios derivados do uso da biodiversidade;
iv.
Sustentabilidade socioeconômica (de gestão, produção e mercados);
v.
Cumprimento da legislação nacional, internacional e dos acordos;
vi.
Respeito aos direitos dos atores envolvidos no biocomércio;
vii.
Transparência sobre a posse e uso da terra, sobre os acessos aos recursos
naturais e conhecimentos.
Leff (2006) diferencia os modelos de desenvolvimento, conceituando como desenvolvimento
sustentável aquele que têm como fundamento as opções locais; e desenvolvimento sustentado o que
deixa de lado as questões locais e se fundamenta a partir dos valores de mercado. A Figura 1 sintetiza
a inter-relação dos bionegócios e o compromisso com um desenvolvimento mais amigável com o meio
(ONU/UNCTAD, 2007), independente do sistema/modelo de desenvolvimento.

3
As mudanças nas ações de governo impactam nas políticas de Estado. O Governo do Brasil (2019), ao realizar Consulta Pública sobre a
política de inovação, aponta que a inovação é um dos fatores que pesará decisivamente na transformação desse potencial em realidade.
E, para construir um país, desenvolvido tecnologicamente, inúmeras e importantes ações deverão ser executadas. A primeira delas é, sem
dúvida, a definição de uma Política Nacional de Inovação, por meio da qual se estimule o desenvolvimento econômico e social, além de
promover a melhoria do ambiente de negócios e de colocar o país em um novo patamar de desenvolvimento. Destaca que nesse sentido,
o Ministério da Ciência, Tecnologia, Inovações e Comunicações, incumbido da missão de coordenar as ações nacionais na temática da
221

inovação, está conduzindo um trabalho para elaboração da Política Nacional de Inovação, onde serão verificados diagnósticos e propostas
de ação que permitam posicionar o Brasil entre os 20 países mais inovadores do mundo até 2030, de acordo com o Índice Global de
Inovação e, por isso, a Consulta Pública se apresenta como parte importante dessa construção, ao permitir que o Governo Federal abra
caminho para o aperfeiçoamento de suas ações, tornando o processo decisório aberto e participativo. Disponível em: https://ibrasil.mctic.
gov.br/#apresentacao. Acesso em: 23 jan. 2019.
 Figura 1. Relação entre bionegócios e sustentabilidade ambiental.

Fonte: Os autores ; ONU/UNCTAD, 2007; PROMPERÚ, 2013.

Estudos do Centro de Estudos Estratégicos (CGEE, 2013) e Brasil/TCU (2007) mostram as limitações
das ICTs amazônicas para realizar pesquisas a partir do uso dos recursos da biodiversidade, e outros
estudos açodam a comprovação de que há maior concentração de empresas biotecnológicas no Sudeste
do Brasil, com liderança dos estados de São Paulo e Minas Gerais (Brasil, 2012); (CGEE, 2009a, 2009c;
CEBRAP, 2011; PWC; BIOMINAS, 2011; Brasil, 2012; Zucoloto; Freitas, 2013). As ações relacionadas
ao desenvolvimento de biotecnologias na Amazônia, ainda, se concentram em estudos acadêmicos de
extração de óleos e estratos, principalmente de plantas aromáticas e medicinais, e na definição de seu
perfil físico-químico, e no fornecimento de amostras de material biológico (Pinheiro, 2016); porém, é
possível mudar essa realidade a partir da produção e uso dos conhecimentos no desenvolvimento local
com parcerias locais, nacionais e internacionais.

Os bionegócios e seus setores

Os bionegócios envolvem atividades econômicas rentáveis, baseadas no aproveitamento de produtos
da diversidade biológica e dos diferentes ecossistemas que a integram – in natura, e sua sofisticação, a
aplicação em larga escala, as ações advindas da ciência da vida – biotecnologias, e exige uma produção
limpa. O conceito de produção limpa envolve a responsabilização por todo o processo de produção e
redução máxima dos impactos ao ambiente; por outro lado, sendo hoje uma atividade econômica das
mais valorizadas, a biotecnologia tem centralizado os interesses da bioeconomia, dos bionegócios (OECD,
2009).
O conceito de biotecnologia da Convenção da Diversidade Biologia (CDB) traz grandes oportunidades
para o país, para a Amazônia. Segundo a CDB, biotecnologia significa “qualquer aplicação tecnológica que
utilize sistemas biológicos, organismos vivos, ou seus derivados, para fabricar ou modificar produtos ou
processos para utilização específica” (Brasil/CDB, 1998, Art. 2º). Hoje, o uso dos recursos biológicos e
genéticos como matéria prima é que confere à biodiversidade valor estratégico, no âmbito do bionegócio,
motivação de bioempreendimentos. Essa história começou na década de 1970, a partir da técnica do DNA
222

recombinante e do estabelecimento de rotas biotecnológicas, que envolveram a fusão nuclear (permitindo a

fusão de características de células distintas em uma célula híbrida, ou hibridoma) e os bioprocessamentos
(permitindo a produção em larga escala de produtos obtidos por processos biológicos).
 A partir dessas técnicas, nasceram pequenas empresas especializadas em biotecnologias, as
chamadas NBF (do inglês New Biotechnology Firms). Lideradas por pesquisadores, fundamentaram a
aplicação intensiva de conhecimento na produção industrial, de novos conhecimentos da biológica
molecular (ALBAGLI, 1998); (LAIRD; TEM KATE, 2000); (ROSENTAL et al., 2005). As NBF, pelo seu baixo
custo e alto impacto tecnológico, tornaram-se atrativas aos grandes investidores na captação de capital de
riscos (venture) e no estabelecimento das parceiras ICTs empresas (spin-off, spin-out), com o aval estatal.
A OECD (2009) reporta que os principais modelos de negócio ainda são a pequena empresa, dedicada
à biotecnologia, especializada em pesquisa e que vende conhecimento para as grandes empresas, e a
grande empresa, que realiza Pesquisa e Desenvolvimento (P&D) – fabrica e distribui produtos, o que
é muito comum no setor da saúde; porém, fatores sociais, econômicos e tecnológicos apontam para
novas oportunidades de negócios para a biotecnologia, exigindo novos tipos de modelos de negócios.
Os modelos usados, em sua fase primária, apresentam limitações de produção em relação à escala e à
margem de lucro, e na fase industrial, limitação de acesso a conhecimento de engenharia especializada e
a grandes investimentos de capital.
Os dois modelos de negócios que poderão surgir no futuro, são: i) modelo de colaboração para
compartilhar conhecimento e reduzir os custos de pesquisa; e ii) modelo integrador para criar e manter
mercados. A colaboração é importante para todas as áreas de aplicação, e principalmente nas novas
oportunidades de negócios para as culturas de biomassa não alimentares. Isso poderá revitalizar as NBF
na produção primária e na industrial, com as grandes possibilidades de mercado na área da biotecnologia
da saúde para gerenciar a complexidade da medicina preditiva e preventiva, com base em biomarcadores,
farmacogenética, concentrando-se em drogas individuais, usando dados do complexo da saúde (OECD,
2009). A Figura 2 traz exemplo de diferentes plataformas da biotecnologia e seus procedimentos.

Figura 2. Fluxo de atividades de pesquisa em bioprospecção/biotecnologia envolvendo diferentes setores

da biologia molecular.

223

Fonte: Astolfi Filho; Silva, Bigi, 2014 p.50.

 Vê-se que, no âmbito dos bionegócios, uma das possibilidades é o desenvolvimento tecnológico
que culmine em biotecnologia, usada como semente de um empreendimento (empresa). A biodiversidade
amazônica permite desenvolver novas biotecnologias – bioprocessos e bioprodutos (Rosenthal et al.,
2005; Cammarota, 2013; Astolfi Filho; Silva; Bigi, 2014). Os bionegócios alcançam o uso de bioprocessos,
como as biorrefinarias e uso de biomassa (Lynd et al., 2002; Sachs, 2010; CGEE, 2013), e envolvem
serviços ambientais e tecnologias verdes que apresentam menores níveis de complexidade tecnológica,
mas que têm espaço de mercado.
Há possibilidades de que diferentes rotas biotecnológicas potencializem os usos dos recursos da
biodiversidade e conciliem bionegócios com a conservação – uso sustentável dos recursos naturais agindo
positivamente sobre o desenvolvimento local. Sachs (2010) reporta-se a uma estratégia que comporte ao
menos três elementos: i) o desenvolvimento do núcleo modernizador; ii) rede de serviços sociais; e iii)
o aproveitamento das oportunidades de crescimento, puxado pelo emprego nos setores que se prestam
a isso. A realidade brasileira mostra que as maiores oportunidades de empregos e autoempregos se
encontram em áreas rurais (Sachs, 2010), e nesse sentido cabe reforçar as possibilidades da exploração
do uso da biomassa em biocombustíveis e química verde.
Chaves, (2013b) aponta aspectos práticos de uma linha de ação envolvendo diferentes formas de
aproveitamento da diversidade biossocial amazônica com a implantação do Parque Tecnológico para a
Inclusão Social na UFAM (PCTIS-UFAM). A ação mescla tanto a percepção da ONU/ UNCTAD (2007)
sobre bionegócios, quanto a da OECD (2009), que se centra na biotecnologia (UNIDEP/ONU, 1992). A rica
biodiversidade, terras agrícolas, recursos hídricos abundantes, climas variados e favoráveis à produção
de biomassas diversificadas, pesquisa agronômica e biológica de categoria internacional – isso cria uma
gama de oportunidades para que bionegócios floresçam no Brasil (CGEE, 2009c, 2013; Sachs, 2010).

CONCLUSÃO
As atividades produtivas do norte do Brasil e os impactos ambientais que geram fazem com que haja
uma proximidade entre o setor produtivos e as ICTs. Isso demonstra que a relação entre instituições de
Ciência e Tecnologia (ICT) e empresas, depende da realidade econômica produtiva local. Noutro aspecto,
a forma de relacionamento pode proporcionar o acesso e o uso de resultados de pesquisa em serviços
ambientais e biotecnologia, com repercussão na conservação e uso sustentável de recursos naturais tão
importantes quanto à geração de patentes, e, nesse sentido, sinaliza-se que a melhor contribuição da ação
política de Estado deve ser de adequar sua ação a “realidade” local, motivando as ICTs a contribuírem para o
desenvolvimento local, no norte do Brasil na Amazônia, com a transcendência para negócios sustentáveis,
que pode envolver biotecnologias, bionegócios e serviços ambientais.
Entende-se que a confiança e qualidade das pesquisas do Museu Goeldi são os principais ativos da
ICT e a sua ação de comunicação da ciência, a publicação, contribui para o livre acesso à produção do
224

Museu Goeldi. A ICT pode contribuir de forma direta ao prestar serviços às empresas, e elas usarem os
resultados para licenciar e/ou melhorar seu processo produtivo, ou então de forma indireta, com o uso do
que a ICT já publicou.
 Identificam-se conflitos sobre como investir em ciência de ponta e permitir, no Brasil, que empresas
e instituições de pesquisa travem competição no plano global; ou investir em ciência básica, nivelar a
desigualdade e incorrer no risco de subtrair a inserção do Brasil no plano de liderança mundial – essas
tensões carecem ser administradas, como todo e qualquer conflito, e as circunstâncias exigem transparência
das ações públicas e privadas.
Compreende-se que não há fórmula para fazê-lo, além da democrática, de motivar o engajamento de
todos nessas escolhas difíceis. A trajetória brasileira pode dispor de petróleo e hidrelétricas, biocombustíveis
e agricultura, do desenvolvimento da biodiversidade às propriedades de mudança climática da floresta
tropical, sendo que a inovação no Brasil atingirá seu auge quando conciliar a engenhosidade do povo à
diversidade dos seus recursos naturais para, com isso, desenvolver-se e conciliar o uso econômico com
a sustentabilidade socioambiental. Nesse sentido, as biorrefinarias tornam-se uma linha de bionegócios
interessante para a Amazônia, envolvendo ICT, empresas e governo (Tripla Hélice); com repercussão
econômico-social – redução de resíduos e geração de produtos que encontram mercados garantidos no
próprio local.
No âmbito dos bionegócios, concorda-se com Astolfi Filho, Silva e Bigi (2014) ao apontarem
como uma das possibilidades de desenvolvimento tecnológico aquelas que culminem em biotecnologia,
usada como semente de um empreendimento (empresa). A Fonte, se conservada é inesgotável, pois a
biodiversidade amazônica permite desenvolver novas biotecnologias – bioprocessos e bioprodutos. Os
bionegócios alcançam o uso de bioprocessos, como as biorrefinarias e uso de biomassa, envolvendo
serviços ambientais e tecnologias verdes que apresentam menores níveis de complexidade tecnológica,
mas que têm espaço de mercado.
Diante de diferentes rotas biotecnológicas, pode-se potencializar os usos dos recursos da biodiversidade
e conciliar bionegócios com a conservação – uso sustentável dos recursos naturais, agindo positivamente
sobre o desenvolvimento local. Isso ganha mais possibilidade quando se segue Sachs (2010), ao reporta-
se a uma estratégia que comporte ao menos três elementos: i) o desenvolvimento do núcleo modernizador;
ii) rede de serviços sociais; e iii) o aproveitamento das oportunidades de crescimento, puxado pelo emprego
nos setores que se prestam a isso.
A realidade brasileira mostra que as maiores oportunidades de empregos e autoempregos se
encontram em áreas rurais. Ideias em andamento como as de Chaves (2013) carecem de multiplicação,
ao apontar aspectos práticos de uma linha de ação, envolvendo diferentes formas de aproveitamento da
diversidade biossocial amazônica com a implantação do Parque Tecnológico para a Inclusão Social na
Universidade Federal do Amazonas (UFAM). A ação mescla tanto a percepção da ONU/ UNCTAD (2007)
sobre bionegócios, quanto a da OECD (2009), que se centra na biotecnologia (UNIDEP/ONU, 1992). O aqui
apresentado permite que se veja que a rica biodiversidade somada a sociodiversidade, a terras agrícolas, aos
recursos hídricos abundantes, aos climas variados e favoráveis à produção de biomassas diversificadas,
a pesquisa agronômica e biológica de categoria internacional – cria uma gama de oportunidades para que
225

bionegócios floresçam no Brasil e serviços ambientais sejam prestados a partir da conservação e do uso
sustentável da biodiversidade
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 Capítulo 14

Chromosomal variability in Threskiornithidae

and Ardeidae (PELECANIFORMES)

Variabilidade cromossômica em Threskiornithidae

e Ardeidae (PELECANIFORMES)

Igor Seligmann1

Edivaldo Herculano Correa de Oliveira2

ABSTRACT
The Pelecaniformes, besides the Pelecanidae, encompass the Threskiornithidae, Ardeidae, Scopidae
and Balaenicipitidae families, who originally belonged to the Ciconiiformes. This classification has not been
contested, although some uncertainties concerning the phylogenetic relationships among the genera of
such order still remain. To help elucidating the phylogeny within two of these families, the present work
analyzed the karyotype of three species: the Ardeidae Cochlearius cochlearius and Syrigma sibilatrix; and
the Threskiornithidae Eudocimus ruber. Therefore, a phylogeny could be proposed to the referred families:
Ardeidae with five significantly distinct karyotypic patterns represented by the genera Tigrisoma, Cochle-
arius, Botaurus, Ardeola and Ardea; and Threskiornithidae divided in Plataleinae, Ibisinae and Eudociminae
subfamilies.
Key words: Chromosomal rearrangements; phylogeny; Pelecaniformes.

RESUMO
Os Pelecaniformes, além de Pelecanidae, incluem as famílias Threskiornithidae, Ardeidae, Scopidae e
Balaenicipitidae, originalmente pertencentes aos Ciconiiformes. Esta classificação não tem sido contesta-
da, porém incertezas sobre as relações filogenéticas entre os gêneros desta ordem ainda permanecem.
Para contribuir com a elucidação da filogenia dentro de duas destas famílias, o presente trabalho analisou
o cariótipo de três espécies: Cochlearius cochlearius e Syrigma sibilatrix (Ardeidae); e Eudocimus ruber
(Threskiornithidae). Assim sendo, uma filogenia pôde ser proposta às referidas famílias: Ardeidae com cin-
co padrões cariotípicos significativamente distintos, representados pelos gêneros Tigrisoma, Cochlearius,
Botaurus, Ardeola e Ardea; e Threskiornithidae dividida nas subfamílias Plataleinae, Ibisinae e Eudociminae.
Palavras-chave: Rearranjos cromossômicos; filogenia; Pelecaniiforrmes.
231

1
Programa de Pós-graduação em Biodiversidade e Biotecnologia-Rede Bionorte-Polo Pará.
2
Instituto Evandro Chagas (IEC)
 INTRODUÇÃO
CITOGENÉTICA DE AVES
Desde que surgiu, há cinco décadas, a citogenética comparativa em aves progrediu significativa-
mente, partindo da mera descrição de cariótipos até os dias atuais, com a incorporação e adaptação de
muitas ferramentas da biologia molecular, como a hibridização in situ fluorescente (Ruiz-Herrera et al.,
2012). Entretanto, apenas 1000 cariótipos foram publicados até o momento (Santos e Gunski, 2006;
Schmid et al., 2015).
A maioria das espécies de aves possui cariótipo variando de 2n=76-80 cromossomos (Oliveira et al.,
2006). Este padrão cariotípico está presente em quase todas as aves Paleognatas (ratitas e Tinamiformes),
exceto no casuar (Casuarius casuarius), com 2n=92, e na maioria das aves Neognatas (aves modernas)
(Gunski et al., 2000; Nishida-Umehara et al., 2007; Correia et al., 2009; Nanda et al., 2011)).
Existe pouca reorganização cromossômica entre as aves, quando comparados a outros grupos de
vertebrados como, por exemplo, os mamíferos (Ellegren, 2010). Essa característica limita a utilização de
marcadores cromossômicos em estudos filogenéticos, especialmente em citogenética clássica (De Vita et
al., 1994). Estudos prévios têm demonstrado que é possível fazer muitas inferências filogenéticas para dif-
erentes grupos desta classe (Tegelström et al., 1983; Tagliarini et al., 2011; Oliveira et al., 2013; Rodrigues
et al., 2014; Nie et al., 2015).
Uma característica marcante das aves é a presença de um genoma pequeno quando comparado a
outras classes de vertebrado. Esse genoma reduzido pode ser consequência da presença de uma pequena
quantidade de elementos transponíveis (15 a 20%), menor do que a encontrada em outros vertebrados
(Ellegren et al., 2010; Graves, 2014; Schmid et al., 2015). Outra característica é que os microcromos-
somos das aves correspondem a um quarto do genoma e contém cerca da metade dos genes (Lithgow
et al., 2014).
A citogenética clássica baseia-se principalmente na utilização da coloração convencional (Giemsa) e
na aplicação das técnicas de bandeamento cromossômico, como a detecção das regiões ricas em hetero-
cromatina constitutiva (Banda C), localização das Regiões Organizadoras de Nucléolo (NOR) e a identifi-
cação das regiões ricas em Adenina e Timina (AT) e Citosina e Guanina (CG) (Banda G). Entretanto, poucas
espécies de Aves apresentam dados de bandeamentos, o que dificulta a compreensão dos mecanismos
envolvidos na diferenciação cromossômica. Mesmo com o baixo número de espécies analisadas, se ob-
servou que alguns grupos têm mostrado uma razoável variação cromossômica, o que poderia encorajar a
aplicação de estudos citogenéticos em outras aves (Oliveira et al. 2006). Os padrões de bandeamento G,
por exemplo, têm indicado algumas homologias entre os macrocromossomos de espécies pertencentes a
diferentes famílias e até mesmo em diferentes ordens (Takagi; Sasaki, 1974).

TAXONOMIA E CITOGENÉTICA DAS FAMÍLIAS THRESKIORNITHIDAE E ARDEIDAE

As famílias Threskiornithidae e Ardeidae pertencem à Ordem Pelecaniformes, a qual também possui
as famílias Pelecanidae, Balaenicipitidae e Scopidae (Chesser et al., 2010; Jarvis et al., 2014; Prum et al.,
2015).

Família Threskiornithidae
232

A família Threskiornithidae compreende 13 gêneros e 32 espécies de aves aquáticas (Matheu; Del

Hoyo, 1992; Howard; Moore, 1998). Com base na morfologia, os Threskiornithidae são subdivididos em
duas subfamílias, os Threskiornithinae (ibis) e os Plataleinae (colhereiros) (Matheu; Del Hoyo, 1992).
Porém a plumagem de reprodução semelhante entre os gêneros Platalea e Threskiornis, observada por
Matheu e Del Hoyo (1992), além de casos de hibridação em cativeiro, sugeriram uma proximidade entre
espécies de Threskiornithinae e Plataleinae (McCarthy, 2006), colocando uma dúvida no modo tradicional
de classificação da família.
Foi somente a partir dos trabalhos de hibridização DNA-DNA de Sibley e Ahlquist (1990), a subfam-
ília Threskiornithinae passou a ser vista como um grupo parafilético, resultado também encontrado por
Chesser et al. (2010), os quais inferiram relações filogenéticas entre os gêneros da família Threskiornithi-
dae utilizando marcadores mitocondriais e nucleares. Ramirez et al. (2013) foram além, ao apresentaram
a família Threskiornithidae constituída como “Clado Endêmico do Novo Mundo”, com gêneros endêmicos
das Américas; e “Clado Cosmopolita”, com as espécies restantes.
Em Threskiornithidae, a maior parte dos números diplóides das espécies já estudadas citogenetica-
mente apresenta 2n=68, e as exceções são Plegadis falcinellus, com 2n=50 (Ebied et al., 2005); Bostry-
chia hagedash, 2n=64-68 (Capanna et al., 1982); Platalea ajaja, 2n=72 em (Francisco; Galetti, 2000); e
Platalea leucorodia, 2n=70 (Takagi; Sasaki, 1974). Segundo De Boer e Van Brink (1982), a família Thre-
skiornithidae apresenta o par de cromossomos 3 característico das aves aquáticas e uma provável fissão
do cromossomo 1 ancestral (Figura 1).

Figura 1. Macrocromossomos de espécies Threskiornithidae presentes em literatura: A) P. falcinellus (EBIED

et al., 2005); B) B. hagedash (Capanna et al., 1982); C) G. eremita (De boer e Van Brink, 1982); D) N. nippon
(Wang et al., 2012); E) P. ajaja (Francisco; Galleti, 2000); F) T. melanocephalus (Takagi; Sasaki, 1974); G)
T. molucca (De Boer e Van Brink, 1982); H) T. spinicollis (De Boer e Van Brink, 1982).

Fonte: Os autores.

Família Ardeidae
233

A família Ardeidae, composta por aves aquáticas de médio e grande porte, agrupa socós e garças
em 19 gêneros e aproximadamente 66 espécies. Embora ainda não haja consenso sobre as relações
filogenéticas entre seus gêneros, com o advento de técnicas de biologia molecular a família possui hoje
 uma classificação mais aceita, a qual apresenta três subfamílias: Tigriornithinae, Botaurinae e Ardeinae
(Sheldon et al., 1995; Sheldon et al., 2000).
Em Ardeidae, são encontrados em literatura números diplóides desde 2n=60 em Bubulculus ibis
(MOHANTY ; BHUNYA, 1990) a 2n=74 em Cochlearius cochlearius (DE BOER ; VAN BRINK, 1982). Porém,
se não considerarmos os gêneros Tigrisoma e Cochlearius os números diplóides nos demais gêneros pas-
sam a variar de 2n=60 a 2n=68 (Figura 2).

Figura 2. Macrocromossomos de espécies Ardeidae presentes em literatura: A) A. goliath (Belter-

mann; De Boer, 1984); B) A. cinerea (Hammar, 1970); C) A. purpurea (Kong et al., 1995); D) A. cocoi
(De Oliveira et al., 2001); E) E. gularis (Hassan, 1998); F) E. garzetta (Mohanty; Bhunya, 1990); G)
S. sibilatrix (Oliveira et al., 2001); H) B. ibis (Mohanty; Bhunya, 1990); I) N. nycticorax (Mohanty e Bhunya,
1990); J) A. grayii (Mohanty, Bhunya, 1990); K) B. stellaris (Hassan, 1998); L) T.lineatum (Oliveira et al.,
2001); M) C. cochlearius (De Boer; Van Brink, 1982).
234
 De fato, Tigrisoma e Cochlearius são exceções entre os estudos citogenéticos na família, já que são
os gêneros que demonstram pouca similaridade macrocromossômica com os demais, como apontado por
De Boer e Van Brink (1982) e Oliveira et al. (2001). Os outros gêneros apresentam grande similaridade na
morfologia dos macrocromossomos, mas um número diferente de microcromossomos (Belterman; Boer,
1984). Há outras variações presentes nesta família envolvendo a morfologia dos macrocromossomos: os
pares 2 e 5 em Ardeola grayii (Mohanty; Bhunya, 1990), o par 8 de Botaurus stellaris (Hassan, 1998), ou
mesmo o cromossomo Z em Nycticorax nycticorax (Mohanty; Bhunya, 1990).

PINTURA CROMOSSÔMICA EM AVES

Uma das técnicas mais importantes em citogenética comparativa é a pintura cromossômica. Essa téc-
nica consiste na produção e utilização de sondas marcadas por fluorocromos. As sondas são utilizadas em
experimentos de hibridização in situ em cromossomos metafásicos de outras espécies, permitindo a identifi-
cação exata de cromossomos ou segmentos cromossômicos entre espécies filogeneticamente distantes. Os
experimentos podem utilizar uma única sonda ou diversas sondas marcadas com diferentes fluorocromos ,
que serão separadas pelas suas diferentes cores (Schwarzacher; Heslop- Harrison, 2000).
Até o momento foram utilizadas sondas derivadas de cinco espécies de aves: galinha (Gallus gal-
lus, Galliformes com 2n=78), GGA, descrita por Griffin et al. (1999); alcaravão (Burhinus oedicnemus,
Charadriiformes com 2n=42), BOE, por Nie et al. (2009); gavião-branco (Leucopternis albicollis, Fal-
coniformes com 2n=68), LAL, por Oliveira et al. (2010); abutre- fouveiro (Gyps fulvus, Falconiformes
com 2n=66), GFU, por Nie et al. (2015); e a pomba de bando (Zenaida auriculata, Columbiformes com
2n=76), ZAU, por Kretschmer et al. (2018).
Até o momento, poucas pesquisas citogenéticas foram realizadas em espécies das famílias Threskior-
nithidae e Ardeidae no Brasil. Essa realidade, por si só, já demonstra a necessidade de se investir mais no
conhecimento da estrutura e relações cromossômicas dessas famílias. Essas informações são impres-
cindíveis não apenas por uma descrição cariotípica mais detalhada, como também para um futuro mapea-
mento, por pintura cromossômica, das homologias cromossômicas entre espécies de Threskiornithidae e
Ardeidae. Essas informações citogenéticas são importantes para um melhor entendimento da evolução de
cada família, bem como de suas relações filogenéticas.

MATERIAL E MÉTODOS
Animais, Cultura de células e Preparação cromossômica
As amostras de três espécies de Aves pertencentes a duas famílias Pelecaniformes: Threskiornithidae
(Eudocimus ruber) e Ardeidae (Cochlearius cochlearius e Syrigma sibilatrix) foram obtidas por coletas
de penas em crescimento realizadas nas dependências do Parque Zoológico Mangal das Garças, Brasil.
Esse projeto foi aprovado pelo Comitê de Ética em Pesquisas em Animais (CEPAE-UFPA) sob o número
170-13. A obtenção das células em metáfase foi alcançada mediante a utilização do protocolo de cultura
235

de fibroblastos descrito por Sasaki et al. (1968), com modificações. O protocolo incluiu a utilização de
Colcemid®, um análogo de toxicidade inferior à da colchicina; tratamento em solução hipotônica (0,075
MKCl); e fixação das células em metanol e ácido acético (3:1). Para a determinação do número diplóide,
foram analisadas 20 metáfases com coloração de Giemsa a 5%.
 Hibridização in situ Fluorescente
Em C. cochlearius, também foi realizada pintura cromossômica com sondas de cromossomos totais
derivadas de Zenaida auriculata (ZAU). As sondas foram obtidas junto ao Cambridge Resource Centre for
Comparative Genomics, Department of Veterinary Medicine, University of Cambridge (Cambridge, Reino
Unido). Na hibridização foi empregado um pool contendo as seguintes sondas de ZAU: ZAU9, ZAU10,
ZAU11, ZAU12, ZAU13, ZAU14, ZAU15 e ZAU16, equivalentes a GGA9, GGA10, GGA11, GGA12, GGA13,
GGA14, GGA15, GGA16 e GGA4p.

RESULTADOS
Descrição cariotípica
O cariótipo de Eudocimus ruber apresentou 2n=66, constituído de 10 pares de macrocromossomos
e 23 pares de microcromossomos. Os pares 5, 8 e 9 apresentaram-se
metacêntricos; pares 1 e 4 submetacêntricos; e os pares 2, 3, 6 e 7 acrocêntricos. O cromossomo Z
e W apresentaram-se submetacêntricos (Figura 3A).
O cariótipo de Cochlearius cochlearius apresentou 2n=74, constituído de 11 pares de macrocromos-
somos e 26 pares de microcromossomos. Os pares 7 e 10 apresentaram-se metacêntricos; pares 1, 2, 3,
4, 5 e 6 submetacêntricos; e os pares 8 e 9 telocêntricos. O cromossomo Z apresentou-se submetacêntri-
co, não se obteve material de uma fêmea para visualização do cromossomo W (Figura 3B).
O Cariótipo de Syrigma sibilatrix apresentou 62 cromossomos, dos quais 11 pares de macrocromos-
somos e 20 pares de microcromossomos. Os pares 4, 5, 7, 9 e 10 apresentaram- se metacêntricos; pares
1, 2, 3 e 8 submetacêntricos; e o par 6 telocêntrico. O cromossomo Z apresentou-se metacêntrico e o W
acrocêntrico (Figura 3C).

Figura 3. Cariótipos parciais por coloração convencional: A- Eudocimus ruber, 2n = 66; B-Cochlearius
cochlearius, 2n = 74; C- Syrigma sibilatrix, 2n = 62.

Fonte: Os autores.

Pintura cromossômica
O pool 9-16 de sondas de Z. auriculata (ZAU) produziu 18 sinais em C. Cochlearius, em 16
236

microcromossomos. No padrão de hibridização obtido, um par de microcromossomos apresentou

dois sinais, evidenciando uma fusão cêntrica. Em outro par de microcromossomos, somente um dos
braços foi marcado, sugerindo uma fusão cêntrica com um microcromossomo menor, para o qual não foi
utilizada nenhuma sonda correspondente. Não houve qualquer marcação em um macrocromossomo de C.
cochlearius (Figura 4).
Figura 4. Hibridizações através de pool 9-16 de sondas de Z. auriculata (ZAU) em C. cochlearius (2n=74):
A) Fusão cêntrica entre duas ZAU; B) Fusão cêntrica com microcromossomo para o qual não foi utilizada
nenhuma ZAU. Fluorocromo utilizado: biotina-avidina-cy3 (vermelho).

Fonte: Os autores

DISCUSSÃO
FAMÍLIA THRESKIORNITHIDAE
Até hoje, há poucos estudos cladísticos sobre as relações entre os gêneros Threskiornithidae, sejam
eles por morfologia ou dados moleculares (De Pietri, 2013). Tal fato faz com que a família ainda seja divi-
dida baseando-se apenas em dados como a morfologia do bico (Matheu; Del Hoyo, 1992).
Chesser et al. (2010) e Ramirez (2013), em seus trabalhos de biologia molecular, concordam com o
monofiletismo da família Threskiornithidae, porém ambos discordam da subdivisão da família nas subfa-
mílias Threskiornithinae e Plataleinae, sugerindo uma divisão em Clado do Novo Mundo e Clado do Velho
237

Mundo. Como esses grupos filogenéticos divergiram há cerca de 39-42 milhões de anos (Ramirez et al.,
2013), antes da separação da América do Sul e da Antártida, algumas dúvidas ainda permanecem sobre
esta nova classificação sugerida. Ramirez et al. (2013) ainda identificou uma divisão interna no Clado
 do Velho Mundo, não relacionada a morfologia do bico. De qualquer forma, possíveis inferências mais
congruentes da história evolutiva e biogeográfia dos Threskiornithidae dependerão de hipóteses filoge-
néticas mais confiáveis, pois discrepâncias a partir dos dados morfológicos e moleculares permanecem
(De Pietri, 2013).
Apesar da estrutura cariotípica das diversas espécies de ibis serem muito similares entre si, os
resultados de Capanna et al., 1982, demonstraram importantes diferenças macrocromossômicas entre
Bostrychia hagedash e os demais Threskiornithidae. Ebied et al., (2005) também encontrou as mesmas
diferenças em Plegadis falcinellus. Essa hipótese corrobora com os dados de biologia molecular, que
separam em grupos diferentes os gêneros Plegadis e Eudocimus (Ramirez et al., 2013). Takagi (1974);
Sasaki utilizaram o cariótipo de Ciconia ciconia (Ciconiidae) como um cariótipo ancestral, e sugeriram,
por coloraçao convencional e bandeamento G, que o cromossomo 2 de Threskiornithidae representaria
o braço 1q ancestral. Coincidentemente, a única espécie com o par 2 telocêntrico abordada por Ramirez
et al. (2013) demonstrou estar menos relacionada filogenéticamente dentro de Clado Cosmopolita, o que
reforça a possibilidade de uma divisão de Threskiornithidae em três subfamílias (Figura 5).

Figura 5. Combinação da filogenia de Threskiornithidae sugerida por Ramirez et al. (2013), apoiada em análi-
se de dados nucleares e mitocondriais (16S rRNA e β Fibrinogênio), com descrições de morfologia cromos-
sômica apresentadas por De Boer e Van brink (1982), Wang et al. (2012), Francisco ; Galetti Junior (2000).

Fonte: Os autores.

O presente trabalho, mesmo que divergindo do número diplóide publicado por Takagi e Sasaki (1974)
para Eudocimus ruber, corrabora com o mesmo quanto às morfologias cromossômicas e com os da-
dos obtidos de e biologia molecular encontrados em literatura. Diante da possibilidade cada vez maior
de o Clado Cosmopolita possuir dois grupos distintos de espécies, é possível que futuramente trabalhos
238

complementares de pintura cromossômica comparativa possam confirmar a criação de um terceiro Clado

dentro da família Threskiornithidae. Para isso, basta que os pares 2 acrocêntricos observados no “Clado
do Novo Mundo” e no “Clado Cosmopolita” sejam oriundos de rearranjos independentes. Nesse caso, a
família Threskiornithidae poderia passar a ser dividida da seguinte forma: Eudociminae, o Clado do Novo
Mundo (Eudocimus, Phimosus e Theristicus); Plataleinae (Geronticus, Nipponia, Platalea e Threskiornis);
e Ibisinae, gêneros com pares 2 telocêntrico (Plegadis e Bosthychia).

FAMÍLIA ARDEIDAE
Algumas tendências evolutivas em aves puderam ser identificadas por citogenética, como a relação
entre a quantidade de microcromossomos e a posição centromérica dos pares 7 a 10: quanto maior a
quantidade de microcromossomos em uma espécie, menor a probabilidade de seus cromossomos 7 a
10 serem meta ou submetacêntricos, sugerindo processos de fusão envolvendo os microcromossomos
(Tegelstrom; Ryttman, 1981). Porém apesar da conservação cariotípica observada em muitos grupos de
Aves, certas famílias e ordens apresentam complementos bastante diferentes daquele proposto como
padrão para Aves (Santos; Gunski, 2006). Em certos casos, a relação entre a diminuição do número diploide
não acarreta num aumento do número de macrocromossomos, levando autores a proporem que nestes
casos que os números diplóides mais baixos eram originados a partir de fusões entre microcromossomos
(Belterman; De Boer, 1990). Porém, a comprovação desses rearranjos e dos pares envolvidos mostrou-se
difícil sem a utilização de técnicas de citogenética molecular.
No presente trabalho, foi utilizada a pintura cromossômica em C. cochlearius com sondas de
cromossomo totais derivadas de Zenaida auriculata (ZAU), para que se conhecesse seu o padrão de
fusões envolvendo microcromossomos, já que C. cochlearius é apresentada em literatura como uma
espécie mais basal, tanto por biologia molecular quanto por morfologia. O resultado encontrado, como
não apresentou fusões entre microcromossomos e macrocromossomos, reforça o caráter basal de C.
cochlearius e sugere que a família Ardeidae segue o padrão evolutivo sugerido por Tegelstrom e Ryttman
(1981), no qual sucessivas fusões envolvendo microcromossomos, e desses a macrocromossomos, são
a causa da diminuição no número diplóide, sendo tal diminuição mais comum em espécies mais derivadas.
Em comparação com o número diploide ancestral das aves, 2n=80, as duas fusões entre
microcromossomos encontradas no presente trabalho explicam em parte o número diplóide de 2n=74
em C. cochlearius, levando-se em consideração ainda a possível fusão entre macrocromossomos. Mais
sondas ainda deverão ser utilizadas para comprovação das prováveis fusões que deram origem também
aos números diplóides menores em outras espécies, bem como e à morfologia meta e submetacêntrica
nos macrocromossomos pequenos das mesmas, como o caso de S. sibilatrix. Os resultados também
corroboram Sheldon (1987), Sheldon e Kinnarney (1993) e Sheldon et al. (1995; 2000), os quais colocam
Tigriornitinae e Cochlearinae posicionadas como mais basais dentro da família Ardeidae.
Contudo, ao mesmo tempo que Sheldon et. al (2000) coloca C. cochlearius em uma posição mais
ancestral em relação aos demais Ardeidae, não o garante dentro da família, o que foi corroborado por
Huang et al. (2016) em seus trabalhos com citocromo c, que considerou essa espécie como parte um
grupo de garças primitivas externo à família Ardeidae, juntamente com os gêneros Zebrilus e Tigrisoma.
Mas ao considerarmos o par submetacêntrico 3, ocorrida no presente trabalho tanto em C. cochlearius
239

quanto em S. sibilatrix, podemos então sugerir C. Cochlearius dentro de Ardeidae, já que o cromossomo
3 apresentando-se submetacêntrico é uma característica diferencial da família em relação às outras aves
aquáticas (De Boer; Van Brink, 1982). Porém, sugere-se que a homologia entre o par 3 de C. cochlearius
e S. sibilatrix seja confirmada por trabalhos com pintura cromossômica comparativa.
 Comparando-se ainda o par 6 submetacêntrico de C. cochlearius ao par 6 telocêntrico de S. sibilatrix,
observamos uma provável inversão pericêntrica ou outro rearranjo. Em literatura, o mesmo cromossomo
6 telocêntrico foi encontrado em Botaurus stellaris (Hassan, 1998), Ardeola grayii, Nycticorax nycticorax e
Bulbuculus ibis (Mohanty; Bhunya, 1990), o que não aconteceu em Tigrisoma lineatum (Oliveira, 2001), a
qual apresentou um par 6 submetacêntrico semelhante ao de Cochlearius, o que sugere colocar os gêneros
Tigrisoma e Cochlearius juntos em uma posição mais basal, corroborando Sheldon et al. (2000) e Huang
et al. (2016).
A escolha das espécies C. cochlearius e S. sibilatrix foi adequada para demonstração da evolução
cariotípica na família, já que corroborou com a afirmação de que em aves com mais microcromossomos,
os menores macrocromossomos, pares 7, 8, 9 e 10, são preferencialmente telocêntricos (79,6%), e que
este cenário muda gradativamente com a redução do número diplóide (Tegelstrom; Ryttman, 1981).
Considerando-se os dados de citogenética clássica encontrados em literatura, pode-se concluir que
há uma boa possibiidade de que eventos de fusão envolvendo microcromossomos puderam contribuir
como principal fator na formação de cinco padrões cariotípicos distintos, representados pelos gêneros
Tigrisoma, Cochlearius, Botaurus, Ardeola e Ardea. Contudo, para que possa ser feita uma proposta de
filogenia para a Família Ardeidae baseada em citotaxonomia, serão imprescindíveis trabalhos de citogenéti-
ca molecular com o grupo.

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243
 Capítulo 15

FORMATION OF ECOLOGICAL CORRIDORS: A STRATEGY FOR

BIODIVERSITY CONSERVATION IN THE MOJU RIVER BASIN

FORMAÇÃO DE CORREDORES ECOLÓGICOS: UMA ESTRATÉGIA PARA

A CONSERVAÇÃO DA BIODIVERSIDADE NA BACIA DO RIO MOJU

Thaís Gleice Martins Braga1

João Ubiratam Moreira dos Santos2
Maria de Nazaré Martins Maciel3
Milena Pantoja de Souza Peper4
Amanda Alves Oliveira Purger5
Amanda Alves Oliveira Purger5
Orleno Marques da Silva Júnior6

ABSTRACT
The extensive and unbridled removal of native vegetation has aggravated the process of forest
fragmentation generating negative consequences in the different compartments of nature, consequently
affecting many species of fauna and flora. Ecological corridors are important environmental structures
for the conservation and restoration of biodiversity in degraded areas, resulting from disordered human
development, which favors forest fragmentation and loss of connectivity between the various natural habitats.
Using remote sensing and geographic information systems, this research aimed to identify areas with
potential for ecological corridors. In order to model the ecological corridor in order to connect the fragments
present in the study area, the following thematic information was taken into account: vegetation cover and
land use, area slope, Permanent Preservation areas and Legal Reserve areas. Within each information
layer, difficulty indices (weights) were defined, with the highest weights presenting the greatest difficulty
in interconnecting forest fragments. Therefore, the proposed ecological corridor, presented here, aims to
contribute to reducing the process of forest fragmentation of the landscape, improving the ecological and
physical processes of the inherent dynamics of the Moju River Basin.
Keywords: Geotechnologies, Biodiversity Conservation, Ecological Corridors.

1
Universidade Federal Rural da Amazônia – UFRA - ICIBE
244

2
Universidade Federal Rural da Amazônia - UFRA - ICA
3
Universidade Federal Rural da Amazônia - UFRA - ICIBE
4
Universidade Federal Rural da Amazônia - UFRA - PPGCF
5
Universidade Federal do Pará - UFPA - PPGCA
6
Instituto de Pesquisas Científicas e Tecnológicas do Amapá (IEPA)
RESUMO
A ampla e desenfreada retirada da vegetação nativa agravou o processo da fragmentação florestal ge-
rando consequências negativas nos diferentes compartimentos da natureza, afetando, consequentemente,
muitas espécies da fauna e da flora. Os corredores ecológicos são importantes estruturas ambientais com
a finalidade de conservação e recuperação da biodiversidade em áreas degradadas, decorrentes do desen-
volvimento humano desordenado, que favorece a fragmentação florestal e a perda da conectividade entre
os diversos habitats naturais. Com a utilização do sensoriamento remoto e de sistemas de informações
geográficas, esta pesquisa teve como objetivo identificar áreas com potencial para corredores ecológicos.
Para modelar o corredor ecológico de modo a conectar os fragmentos presentes na área de estudo, levou-
-se em consideração as seguintes informações temáticas: cobertura vegetal e uso do solo, declividade da
área, áreas de Preservação Permanentes e áreas de Reserva Legal. Dentro de cada camada de informação,
foram definidos índices de dificuldades (pesos), sendo os maiores pesos aqueles que apresentam maior
dificuldade de interligar os fragmentos florestais. Assim sendo, a proposta de corredor ecológico, ora
apresentada, visa contribuir para reduzir o processo de fragmentação florestal da paisagem, melhorando
os processos ecológicos e físicos da dinâmica inerente à Bacia Hidrográfica do Rio Moju.
Palavras chave: Geotecnologias, Conservação da biodiversidade, Corredores ecológicos.

INTRODUÇÃO
O desenvolvimento da Região Amazônica e a expansão de atividades produtivas geraram o desma-
tamento de sua floresta. Esse processo de ocupação, frequentemente baseavam-se na exploração dos
recursos naturais renováveis e não renováveis, na maior parte das vezes, de forma desassistida, como
a agropecuárias, a pecuária extensiva, a monocultura, a exploração madeireira, quase sempre, desconsi-
derando os danos e os impactos ambientais ocorridos do processo de produção econômica. Isto gerou
inúmeros problemas ambientais, destacando-se a significativa redução da qualidade dos solos e a in-
tensificação da erosão hídrica, associados à diminuição da disponibilidade quantitativa e qualitativa dos
recursos madeireiros.
Esta ampla e desenfreada retirada da vegetação nativa agravou o processo da fragmentação florestal
gerando consequências negativas nos diferentes compartimentos da natureza, afetando, consequente-
mente, muitas espécies da fauna e da flora (Silva, et al., 2011a), além de afetar, inclusive, a própria espécie
homo sapiens (Espécie Humana).
No entanto, com o surgimento dos problemas oriundos do uso desordenado dos recursos naturais
para produção econômica, especificamente no âmbito da floresta nativa, foi publicado em 1965 o código
florestal (Lei 4.771), visando disciplinar e limitar as diversas ações antrópicas sobre o meio ambiente.
Assim, o Código Florestal Brasileiro de 1965 estabelecia que a vegetação nativa nas margens dos rios e
lagos, definidas como Áreas de Preservação Permanente (APP), deveriam ser preservadas. Houve então a
necessidade de se rever e adequar à Lei de 1965 à uma nova realidade, originando assim várias Medidas
Provisórias (MP), que posteriormente resultou na criação da Lei no 12.651, de 25 de maio de 2012, a qual
sofreu novas alterações por meio da Lei Nº 12.727, de 17 de outubro de 2012, estabelecendo as normas
gerais para a preservação da vegetação em Áreas de Preservação Permanente (APP’s) e em Áreas de
Reserva Legal (RL), bem como normas para a recomposição das mesmas, além de outras dispositivos.
245

Lei 12.651/12 não altera o conceito de APP preconizado no Código de 1965, levando em consideração
o seu aspecto de preservação e a sua função de proteção ambiental. As Áreas de Preservação Permanentes
(APP’s), previstas no Art. 3º do Código Florestal (Lei 12.651/12), têm a função de preservar os recursos
 hídricos, a paisagem, a estabilidade geológica e a biodiversidade, facilitar o fluxo gênico de fauna e
flora, proteger o solo e assegurar o bem-estar das populações humanas. Assim sendo, pode-se afirmar
que as APPs necessitam ser mantidas em suas características originais, pois são reconhecidamente
imprescindíveis para a manutenção das bacias hidrográficas e consequentemente para a vida humana.
Esse novo Código Florestal de 2012, porém, indica uma alteração bem significativa quando estabelece
que as APP’s ao longo de cursos d ́água sejam computadas da borda da calha do leito regular e não do
nível mais alto deste. Em função dessas mudanças a comunidade científica discute e argumenta que o
corpo d’água não pode ser compreendido unicamente por onde a água corre na maioria do tempo, pois o
seu leito varia de acordo com a época e com o nível pluviométrico (SBPC/ABC, 2011). Outra modificação
importante é o novo conceito de nascente e olho d’água: o caráter de intermitência manteve-se somente
para o olho d’água. Essas modificações afetaram também a definição de APP, referindo-se apenas às áreas
de raio mínimo de 50 m ao redor das nascentes e dos olhos d’água perenes (Lei Nº 12.727/12).
Nos estudos de bacias hidrográficas, torna-se cada vez mais necessária a análise das áreas de
preservação permanente (APPs). Para Boin (2005), a existência de conflitos entre uso e ocupação e
o descumprimento da legislação nessas áreas coloca em risco a quantidade e qualidade dos recursos
hídricos, a vegetação e fauna, bem como a dissipação de energia erosiva.
Visando promover o entendimento dos fatores ambientais mais prejudicados neste processo tem se
intensificado o uso das técnicas de sensoriamento remoto e geoprocessamento. Diversos estudos como
os de Ribeiro et al. (2015) e o de Pereira et al. (2015) evidenciam que através da análise do espaço em
conflito, ao longo do tempo, é possível compreender os problemas ambientais acerca do desmatamento
e, principalmente, do processo de fragmentação florestal nas áreas de APP em bacias hidrográficas e sub
bacias hidrográficas. Para isso o uso de sistemas de informações geográficas, com o processamento digital
de imagens mostram-se como eficiente metodologia de aquisição de dados primários do comportamento
dessas áreas do longo de décadas (Campos et al., 2010; Dias et al.; Freitas et al., 2013).
Para Schussel e Neto (2015), dentre todas as áreas que necessitam de estudos espaciais estão
as bacias hidrográficas, pois estas são importantes áreas devido expor relevante fatores ambientais que
conserva um caráter sistêmico das alterações endógenas. Por isso, a preservação da vegetação ciliar e
vegetação natural na área de uma bacia hidrográfica são de suma importância para manter a quantidade e
qualidade de água disponível, além da presença da floresta que é fundamental para promover o equilíbrio
do ecossistema e seus ciclos hidrobiogeoquimicos, (Norari et al. 2015).
Diante do exposto, ressalta-se como soluções ambientais a criação de corredores ecológicos, os
quais visam mitigar os efeitos da fragmentação dos ecossistemas promovendo a ligação entre diferentes
áreas, com o objetivo de proporcionar o deslocamento de animais, a dispersão de sementes e o aumento
da cobertura vegetal (Arruda; Sá, 2003). O Sistema Nacional de Unidades de Conservação (SNUC),
por meio da Lei 9985/2000, definiu os corredores ecológicos como porções de ecossistemas naturais
ou seminaturais, ligando unidades de conservação, que possibilitam entre elas o fluxo de genes e o
movimento da biota, facilitando a dispersão de espécies e a recolonização de áreas degradadas, bem
como a manutenção de populações que demandam para sua sobrevivência áreas com extensão maior do
que aquela das unidades individuais.
O processo de fragmentação florestal é bastante intenso no interior da bacia hidrográfica do rio
Moju, então visando reduzir e conter esse processo de fragmentação surge a necessidade urgente de
246

implementação de corredores ecológicos. Conforme Rezende et al. (2011); Silva (2018), Lima (2013),
Vieira e Nahum (2013), embora este processo possa ser natural, vem se agravando drasticamente devido
às ações antrópicas. Diversos estudos como os de Ribeiro et al. (2015) e Pereira et al. (2015) evidenciam
que através da análise do espaço e da fragmentação florestal, as geotecnologias são eficientes ferramentas
de aquisição de dados primários para a compreensão do comportamento dessas áreas, da situação
contemporânea dos fragmentos remanescentes e sobretudo para o entendimento das possibilidades de
implantação de corredores ecológicos (Campos et al., 2010; Freitas et al., 2013; Dias et al., 2014; Norari
et al, 2015).
Silva et al. (2011), Guirao et al. (2012) e Sales et al. (2016) também destacam o uso de técnicas de
geoprocessamento como uma ferramenta importantíssima para análise espacial de bacias hidrográficas,
permitindo avaliar as propriedades mais favoráveis à conecção de fragmentos, contribuindo na criação e
práticas ambientais, voltadas para políticas públicas que promovam a manutenção dos recursos naturais
e conservação da biodiversidade (Lindenmayer et al., 2008).
Neste contexto, pretendendo propor soluções ambientais voltadas para o processo de fragmentação
florestal sobre a bacia hidrográfica do Rio Moju, este estudo, objetivou indicar áreas com maior potencial
de conectividade entre os fragmentos, a partir das Áreas de Preservação Permanente e Reservas Legais na
bacia hidrográfica do rio Moju para formação de corredores ecológicos e manutenção da biodiversidade.

MATERIAL E MÉTODOS
A área de estudo compreende a Bacia Hidrográfica do rio Moju, situada na mesorregião Nordeste do
estado do Pará entre as coordenadas geográficas 01º 34’ 28” e 4º 40’39” de latitude Sul e 48º 25’ 26” e
49º 38’ 45”de longitude Oeste e engloba os municípios de Moju, Breu Branco, Goianésia do Pará e Jacundá
(Figura 4-1). Na parte sul da bacia encontra-se a Área de Proteção Ambiental (APA) do Lago de Tucuruí
que é uma Unidade de Conservação de Uso Sustentável e apresenta extensão territorial de 503.490,00 ha.

Figura 1. Mapa de Localização da Bacia Hidrográfica do Rio Moju

247

Fonte: Os autores, 2019.

 As características fisiográficas predominantes da bacia compreendem relevo com compartimentação
discreta: platôs baixos (tabuleiros), terraços fluviais e várzeas. Os tabuleiros apresentam-se aplainados e
recobertos por depósitos inconsolidados. O clima característico é o quente e úmido, com temperaturas
médias mensais de 25°C a 27°C. A precipitação pluviométrica varia entre 2000 a 3000 mm/ano, sendo o
período de janeiro a junho a época mais chuvosa. A vegetação é composta de floresta densa de planície
aluvial nas áreas de várzea, floresta secundária latifoliada de terra firme e floresta densa de baixos platôs
e terraços (IDESP, 2013).
Para a proposta de delimitação de um corredor ecológico interligando a Área de Proteção Ambien-
tal do Lago de Tucuruí localizada na parte sul da bacia do rio Moju com os fragmentos da porção norte
da bacia, foram considerados fatores como cobertura vegetal e o uso do solo, as áreas de preservação
permanente, áreas de Reserva Legal e a declividade. Para isso, adaptou-se a metodologia proposta por
Louzada et al. (2012), baseada na técnica de pesos de menor custo.
O mapa de cobertura vegetal e uso do solo foi gerado a partir da análise das imagens de satélite
multiespectrais ortorretificadas geradas pelo Satélite Landsat 8 sensor TM, de órbita/ponto 223/061 e
224/062, obtidas no ano de 2017, com resolução espacial de 30 metros. Para o tratamento e análise
dessas imagens, foi utilizado o método de classificação supervisionada multivariada de Máxima Verossi-
milhança (MAXVER) presente no software Envi 5.1.
As classes do mapa de uso do solo e cobertura vegetal da área de estudo foram divididas em: Pasta-
gem; Solo Exposto; Vegetação Densa (floresta); Vegetação Secundária; Dendê; Água e Sombra.
Para a delimitação das APPs utilizou-se a rede hidrográfica obtida do banco de dados do IBGE (2010).
As áreas de preservação permanentes (APP’s) foram obtidas utilizando a ferramenta buffer do ArcGIS 10.1
para calcular as distâncias das margens dos cursos de água previstas no Código Florestal Brasileiro (Lei
12.727/2012).
O mapeamento das Áreas de Reserva Legal da bacia foi efetuado com base no banco de dados dispo-
nível na página eletrônica da Secretaria de Meio Ambiente e Sustentabilidade do Estado do Pará - SEMAS.
Foram utilizados dados topográficos do SRTM (Shuttle Radar Topographic Mission) para gerar um
Modelo Digital de Elevação (MDE) da área de estudo por meio de uma interpolação dos valores altimétricos
pelo modelo de triangulação de Delaunay através da ferramenta TIN (Triangulated Irregular Network) do
ArcGIS 10.1. A partir desse plano de informação foi gerado o mapa de declividade da área.
Para a geração do corredor ecológico, primeiramente, foram geradas imagens matriciais de custos,
que representam algum fator ou combinação de fatores que afetam o deslocamento da biota pelo corre-
dor ecológico. Para estes fatores atribui-se pesos baseados na metodologia proposta por Louzada et al.
(2012) que busca impedir ou limitar a passagem do CE por áreas não desejáveis como áreas edificadas
e estradas. Os pesos variam de 1 a 100, sendo atribuídos pesos mais elevados às classes de fatores que
não são favoráveis à passagem da fauna, gerando assim, um mapa de custo cujas classes com maiores
pesos teriam maiores custos para a implantação do CE.
O mapa das áreas de preservação permanente (APP’s) e de Reserva Legal (RL) da área de estudo
foram divididos em duas classes para atribuição dos pesos. Para a classe de APP’s e RLs foi atribuído o
peso igual a 1, tendo em vista que o objetivo da rota é priorizar a passagem da fauna pelas APP’s e RLs,
248

enquanto, para as demais áreas, foi atribuído à classe o peso 100, ou seja, onde as rotas seriam menos
desejáveis.
 O mapa de declividade da área de estudo foi dividido em três classes para a atribuição dos pesos:
agricultável mecanicamente para áreas com declividade menor que 20º com peso igual a 100; uso restrito
com declividade entre 20º à 45º com peso igual a 50; e área de preservação permanente com declividade
maior que 45º com peso igual a 1. Como os terrenos com declividade mais suave (inferiores à 20º) são mais
aptos para a mecanização na agricultura, estas áreas tiveram um custo maior para sua desapropriação,
pois são áreas mais aptas para agricultura e dificilmente seriam disponibilizadas para a geração de um
corredor ecológico, enquanto que, para as áreas com declividade superior a 45º foi atribuído o menor
peso, pois são APP’s e adequadas para integrar o CE, uma vez que, o proprietário dessas terras é obrigado
por lei a manter essa faixa de mata, o que facilitaria a implantação de um CE.
A partir do mapa de uso do solo e cobertura vegetal foram definidos os pesos para cada classe pre-
sente no mapa e justificados, conforme a Tabela 1.

Tabela 1. Pesos e justificativas para cada classe.

Classes Pesos Justificativas
Área urbana e cultivo de dendê 100 Considerada como barreiras para a passagem do CE, recebendo o custo extre-
mo, além de sua aquisição para esta implantação ser muito complexa.
Solo exposto 75 As áreas com solo exposto estão em regiões bem próximas às áreas edifica-
das e à agricultura, não sendo adequado para a passagem dos CEs.
Pastagem 50 São áreas que podem ser utilizadas para fim de agropecuária e seria necessá-
rio recuperá-la com plantio de espécies nativas.
Vegetação secundária 5 São áreas favoráveis à fauna, considerada positiva, pois as ligações se da-
riam num estágio de regeneração.
Vegetaçao Densa (floresta) e corpos d’água 1 São áreas adequadas para integrar os CEs.

Fonte: Adaptado de Louzada et al. (2012).

Após a atribuição dos pesos, as imagens matriciais de custo geradas foram multiplicadas pelo seu
respectivo peso, o qual foi calculado a partir do método de Análise Hierárquica de Processos (AHP)
proposto por Saaty (1991) e aplicado por Louzada et al. (2012). O método AHP será processado dentro do
próprio ArcGIS 10.1, por meio do comando AHP, facilitando os usuários na aquisição dos pesos estatísticos
automaticamente, evitando-se assim a demora ocasionada durante a execução dos cálculos matemáticos
e estatísticos.
A avaliação dos pesos calculados é realizada por meio da razão de consistência (RC), que deve ser
menor que 0,10, conforme Saaty (1977) e Saito, (2016). Esse método gera índices referentes a cada
classe, que foram devidamente normalizados e considerados na definição dos corredores ecológicos, o
CR da referida pesquisa ficou em 0,037, estando assim dentro do índice recomendado pela literatura.
Posteriormente, as imagens resultantes foram somadas para gerar um mapa de Custo Total (CT), ou
seja, a interação entre os diferentes temas gerou o mapa global de dificuldade com maior precisão por
meio de decisão do problema hierárquico.
Para traçar o melhor caminho, o qual representa os menores custos atribuídos, utilizou-se a
ferramenta Flow Direction do módulo Hydrology do ArcGIS 10.1 para calcular o caminho mais curto a
249

partir do algoritmo Deterministic (D8). Nesse modelo a obtenção da direção de fluxo em cada pixel pode
ser realizada por procedimentos automatizados, o qual atribui o sentido da direção de um pixel para um de
seus oito vizinhos com base na diferença do valor digital ponderado pela distância entre eles.
 Como resultado, a cada pixel é atribuído um número indicativo de uma das oito direções de fluxo pos-
síveis. Esta função utiliza as imagens matriciais de distância e direção de custo para determinar uma rota
de custo efetivo entre a origem e o destino. Dessa forma, foi traçado o corredor interligando a APA do Lago
Tucuruí, localizada na parte sul da bacia do rio Moju, e os fragmentos da parte norte da bacia.
A largura do corredor foi definida utilizando a Resolução CONAMA 09/96 que determina as regras para
o cálculo da largura de corredores ecológicos. Segundo BRASIL (1996), a largura do corredor ecológico
corresponde a 10% do seu comprimento total, porém optou-se por trabalhar com a largura mínima que é
de 100m.

RESULTADOS E DISCUSSÃO
Diversas análises, para o estabelecimento de corredores ecológicos, são necessárias a nível da pai-
sagem, as quais devem considerar aspectos de diversas naturezas, bem como a utilização e a geração
de informações que forneçam subsídios para o aumento das chances de sucesso das ações voltadas ao
aumento da conectividade entre remanescentes.
Assim, tendo como norte da proposta de melhoria da conectividade da cobertura florestal existente na
paisagem da área de estudo, a conexão das áreas de reservas legais com as áreas de APP e destas com
os fragmentos de florestas existentes na paisagem, levando-se também em consideração a declividade da
área e o uso da terra, procedeu-se análises a partir da utilização de ferramentas de geoprocessamento que
possam apoiar na elaboração do corredor ecológico.
É possível identificar diferentes usos do solo na área de estudo (Figura 2A) e verificar um alto grau de
fragmentação da vegetação (Figura 2B). Todavia, as alterações no uso e ocupação do solo implicam em
diversos impactos ambientais. Assim, a proposição de um corredor ecológico é uma medida de contenção
dos danos ambientais provenientes das atividades antrópicas.
Após análise da declividade apresentada na (Figura 3), foi possível observar declividades é amplamen-
te acentuada na maior parte da área da bacia. De acordo com Silva et al. (2016a), as áreas que apresentam
altas declividades são mais suscetíveis à erosão hídrica, sendo prioritárias em termos de conservação, por
isso, áreas com declividades superiores a 45º são consideradas APP’s.
A erosão ocasionada pela alta declividade pode interferir na qualidade da água dos recursos hídricos
por meio do carreamento de material particulado provenientes da desagregação de partículas de solo, bem
como no aumento da matéria orgânica, o que pode desencadear um processo de eutrofização do ambiente
aquático (Silva et al., 2016b). Porém, quando essas áreas são conservadas, podem servir de abrigo e de
corredores para locomoção de espécies, uma vez que, o difícil acesso dificulta e às vezes inviabiliza a in-
tervenção antrópica nesses locais, o que favorece a conservação da biodiversidade por abrigar e proteger
a fauna silvestre e a flora nativa (Dobrovolski et al., 2006).
250
Figura 2. Mapa de cobertura e uso do solo (A) e fragmentação (B) da Bacia Hidrográfica do Rio Moju /

Fonte: Os autores, 2019.

251
 Figura 3. Mapa de declividade da Bacia Hidrográfica do Rio Moju

Fonte: Os autores, 2019

252
 Assim, a partir dos mapas temáticos da Cobertura Vegetal e Uso do Solo (Figura 4), Áreas de Reserva
Legal (Figura 5), Áreas de Proteção Permanente (Figura 6), fez-se a reclassificação por ponderação na ta-
bela de atributos dos referidos temas, configurando assim as matrizes de custo (Figuras 7 a 8). As matrizes
temáticas de custo assumem valores que ponderam a dificuldade de alguma atividade ou ação, no caso
deste trabalho a dificuldade é a instalação dos corredores, quanto maior o valor, mais difícil é a instalação
no corredor no referido local.

Figura 4. Mapa temático da Cobertura Vegetal e Uso do Solo da Bacia Hidrográfica do Rio Moju.

Fonte: Os autores.
253
 Figura 5. Mapa temática da localização das Áreas de Reserva Legal

Fonte: Autor, 2019.

254
Figura 6. Mapa temático da Área de preservação permanente

Fonte: Os autores, 2019.

255
 Figura 7.Grau de dificuldade com base no uso e cobertura do solo

Fonte: Os autores, 2019.

256
Figura 8. Grau de dificuldade com base na Área de reserva legal

Fonte: Os autores, 2019.

257
 Figura 9. Grau de dificuldade com base nas áreas de preservação permanente

Fonte: Os autores, 2019.

Essas análises estão associadas, sobretudo, à seleção de áreas potenciais para a implantação dos
corredores, tarefa essa deveras complexa, tendo em vista que a maioria desses corredores deve atravessar
paisagens, cuja conformação de usos pode causar conflitos e restrições, que devem ser analisadas e
ponderadas em conjunto com os usos que podem ser propícios para a introdução dessa estratégia de
conservação da biodiversidade (Lombard et al., 2010).
Assim sendo, Lang e Blaschke, (2009) afirmam que para a tomada de decisão é preciso definir regras,
estabelecer critérios e ponderá-los, buscando escolher entre as alternativas disponíveis, as possibilidades
que melhor se adequem aos objetivos almejados. Para a biologia da conservação, a definição de critérios
para a seleção de áreas e ações para a conservação da biodiversidade é uma das grandes questões
(Ganem; Drumond, 2010), sendo necessário avaliar os recursos presentes na paisagem a partir de suas
258

potencialidades e restrições.
Desta forma, após a produção dos mapas de dificuldade para cada tema analisado, aplicou-se o
método Processo Hierárquico Analítico – AHP, proposto por Saaty (1977) objetivando a ponderação dos
pesos atribuídos às diferentes matrizes de custo individual, tendo-se como resultado a matriz de custo
global, representada pela (Figura 9). O mapa de dificuldade global reforça os locais mais propícios e/ou
impróprios para a implantação de corredores ecológicos.
Assim sendo, buscando identificar a melhor conexão estrutural entre os fragmentos de vegetação
e tomando como base o mapa de dificuldade global, ou custo global (Figura 10), fez-se a análise de
distâncias por custo estimado, a qual visa produzir uma superfície de custos acumulados e classificados
com base na distância dos valores de menores custos (Figura 11).
Figura 10. Grau de dificuldade global

Fonte: Os autores, 2019.

Essa estratégia visa favorecer o aumento da conectividade entre remanescentes de vegetação. Contudo,
cabe ressaltar que essa conexão entre os remanescentes de vegetação deve ser entendida a partir de quão
a paisagem facilita ou dificulta o movimento dos organismos entre manchas/fragmentos de recursos (Taylor
et al., 1993), ou seja, para haver conexão, não é preciso existir, necessariamente, uma conexão física entre
remanescentes, pois a matriz circundante pode ser suficientemente permeável a ponto de permitir o fluxo de
259

organismos e animais entre os mesmos. Para Rudnick et al. (2012), essa conectividade pode ser “estrutural”
ou “funcional”, a primeira está relacionada às características físicas da paisagem (topografia, hidrologia,
cobertura vegetal, padrões de uso do solo) que permitem o movimento, enquanto que a segunda descreve
como os genes são propagados ou os indivíduos e populações percorrem a paisagem.
 Figura 11. Grau de dificuldade com base no custo da direção

Fonte: Os autores, 2019.

A partir do mapa de dificuldade global, se procedeu também a análise da distância por menor caminho,
o qual vai determinar qual o menor caminho (menor custo) de determinados pontos a um mesmo destino
(Figura 12).
260
Figura 12. Grau de dificuldade com base na distância

Fonte: Os autores, 2019. 261

 Assim, com o procedimento de análise de distâncias por menor custo, foi gerado automaticamente
com auxílio da ferramenta Flow Direction do módulo Hydrology presente no software ArcGis 10.1, o
caminho preferencial do Corredor Ecológico que conecta os fragmentos de vegetação, partindo da APA do
Lago do Tucuruí (sudoeste da bacia), passando pelos fragmentos vegetais por meio das APPs e RL em
direção ao fragmento mais ao norte da bacia, constituindo uma extensão de 410km (Figura 13).

Figura 13. Rota adequada do corredor ecológico de conexão com os fragmentos

Fonte: Os autores, 2019.

Segundo Hilty et al., (2006), a conectividade, que é a habilidade de uma população ou espécie de
se locomover entre elementos da paisagem em um mosaico de tipos de habitats, é um dos processos
262

principais para a desfragmentação florestal e, portanto, para a conservação de biodiversidade; a promoção

da conectividade entre áreas a serem conservadas tem sido uma recomendação constante na literatura
(Hirsh, 2003a, 2003B; Croos; Sanjayan, 2006; Davies; Pullin, 2007).
 Galinkin et al. (2004) concebe também o potencial dos corredores ecológicos associado à conexão
de remanescentes isolados, mas acrescenta ainda a importância desses no sentido de serem úteis na
redução das taxas de extinção, uma vez que possibilitam a recolonização de fragmentos, nos quais habi-
tam populações de tamanho diminuído, culminando no aumento das chances de sobrevivência de várias
espécies.

CONCLUSÃO
A proposta, ora apresentada, de implantação de um corredor ecológico para fomentar a conectividade
dos fragmentos visa possibilitar melhorias na dinâmica inerente à área de estudo, pois por se tratar de
uma bacia hidrográfica, é de extrema importância a preservação das vegetações ripárias (vegetação das
margens de cursos d’água). Portanto, temos uma proposta de conectividade de fragmentos de floresta
dispersos em uma paisagem que pode servir de parâmetro para demais ambientes fragmentados, sendo
que a proposta em questão está adequada para a área com presença de APP`s e com propriedades
rurais, pois a intenção foi viabilizar a garantia da preservação da vegetação que são protegidas por lei
(reservas legais florestais e APP`s) e contribuir para a melhoria da estrutura da paisagem que se encontra
fragmentada.
A aplicação da ferramenta SIG mostrou-se eficiente para traçar corredores ecológicos, interligando
os fragmentos florestais, através de rotas que necessitam de menores áreas e que causam menos conflito
de uso e cobertura da terra. Destaca-se, no entanto, que a delimitação de corredores ecológicos por
meios computacionais, como o realizado neste trabalho, deve ser usada apenas para análises prévias de
viabilidade. O processo de estabelecimento de um corredor ecológico envolve também outras variáveis,
como a desapropriação de propriedades particulares, a promoção de mudanças de comportamento dos
autores sociais envolvidos, dentre outras questões sócio econômicas. Todavia, a metodologia empregada
permite que sejam gerados mapas de custo final que incluam estas e outras variáveis de contexto ecológico,
paisagístico e educacional entre outros, a fim de aprimorar o planejamento e a execução de corredores
ecológicos, tão necessários para a atenuação dos efeitos negativos advindos da fragmentação florestal.
Esse mapeamento viabiliza buscar planos de ações integradas que incluam gestores públicos e
comunidade para que se promovam medidas de adequação ambiental, que incluem restauração de APP
onde necessário, a fim de garantir a permanência de blocos maiores de vegetação nativa dentro dos limites
dos corredores. Desse modo, a metodologia aqui utilizada pode ser empregada para o direcionamento de
ações voltadas para o planejamento ambiental, visando à recomposição da vegetação e conservação da
biodiversidade.
Assim sendo, espera-se que o estabelecimento de um corredor ecológico, fundamentado no
conhecimento da área de estudo, contribua para ações de planejamento de ações integradas que incluam
gestores públicos e comunidade para que se promovam medidas de adequação ambiental, que incluem
restauração de APP onde necessário, a fim de garantir a permanência de blocos maiores de vegetação
nativa dentro dos limites dos corredores, configurando assim em uma estratégia para a conservação da
biodiversidade da bacia do rio Moju.
263
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266
 Capítulo 16

CADMIUM IN PLANTS: TOXICITY AND TOLERANCE STRATEGIES

CÁDMIO EM PLANTAS: TOXICIDADE E ESTRATÉGIAS DE TOLERÂNCIA

Waldemar Viana de Andrade Júnior1

Cândido Ferreira de Oliveira Neto2

ABSTRACT
The constant increase in cadmium (Cd) levels in the environment has contributed to the degradation
and contamination of soils at surface and groundwater, and even at low concentrations can have toxic
effects on organisms. In plants, Cd affects the uptake, transport and use of macro and micronutrients,
alters the activity of various enzymes involved in nitrogen metabolism, as well as reducing carotenoids
and chlorophylls and may result in visual symptoms such as leaf chlorosis. Cd toxicity may affect water
relations, perspiration, stomatal conductance and intercellular CO2 concentration. Leaf area reduction, leaf
curl, low biomass production, growth inhibition, reactive oxygen species increase (ROSS), and eventually
plant death has been evidenced in plants exposed to Cd. Despite the phytotoxicity of Cd, tolerance to
this element has been observed in several plant species because they have developed different efficient
mechanisms to restrict or neutralize the inhibitory effect of excess Cd. metal. Understanding the strategies
that allow the survival of plants subjected to stress by Cd can serve to direct studies and programs for the
preservation of natural areas and recomposition of environments contaminated by these metals.
Keywords: Contamination, Phytotoxicity, Reactive Oxygen Species, Stress.

RESUMO
O aumento constante dos níveis de Cádmio (Cd) no ambiente tem contribuído para a degradação e
contaminação dos solos e das águas superficiais e subterrâneas, e, mesmo em baixa concentração pode
ter efeitos tóxicos para os organismos. Nas plantas, o Cd afeta a captação, o transporte e a utilização de
macro e micronutrientes, altera a atividade de várias enzimas envolvidas no metabolismo do nitrogênio,
além de causar redução dos carotenoides e das clorofilas podendo resultar em sintomas visuais como a
clorose foliar. A toxicidade por Cd pode afetar as relações hídricas, transpiração, condutância estomática
e concentração intercelular de CO2. Redução da área foliar, enrolamento das folhas, baixa produção de
biomassa, inibição do crescimento, aumento de espécies reativas de oxigênio (EROS), e, eventualmente a
267

1
Secretaria de Estado de Meio Ambiente e Sustentabilidade (SEMAS) e Secretaria de Estado de Educação (SEDUC).
2
Universidade Federal Rural da Amazônia (UFRA).
 morte da planta tem sido evidenciada em plantas exposta ao Cd. Apesar da fitotoxicidade do Cd, tolerân-
cia a este elemento tem sido observado em várias espécies de plantas, devido desenvolveram diferentes
mecanismos eficientes para restringir ou neutralizar o efeito inibitório do excesso do metal. Compreender
as estratégias que permitam a sobrevivência das plantas submetidas ao estresse por Cd, podem servir
para direcionar estudos e programas para a preservação de áreas naturais e recomposição de ambientes
contaminadas por esses metais.
Palavras-chaves: Contaminação, Fitotoxicidade, Espécies reativas de oxigênio, estresse.

INTRODUÇÃO
A contaminação de ambientes por metais pesados, tem alertado a comunidade científica para estudos
e soluções remediadoras ao efeito tóxico do metal. A fitorremediação tem sido uma das principais técnicas
promissoras de descontaminação de ambientes por metais como o Cádmio (Cd), especialmente por ser
um método econômico, ambientalmente compatível e poder ser aplicada em extensas áreas (Zhao et al.,
2015). Todas as plantas extraem metais do solo, no entanto, poucos vegetais possuem a capacidade para
acumular e tolerar altos níveis de metais pesados (Fan et al., 2011). As plantas remediadoras consideradas
acumuladoras de metais são naturalmente capazes de acumular metais pesados, como o Cd, nos seus
tecidos sem desenvolver sintomas de toxicidade (Chaves; Souza, 2014). A capacidade de acumular esses
metais ​​varia significativamente entre as espécies e entre as cultivares dentro das espécies, uma vez que
diferentes mecanismos de captação de íons são relativamente específicos em cada espécie, com base em
suas características genéticas, morfológicas, fisiológicas e anatômicas (Lone et al., 2008).
Compreender as características e as estratégias que permitam a sobrevivência das espécies vegetais
submetidas as condições de estresse por metais pesados como o Cd, podem servir para direcionar
estudos e programas sobre fitorremediação para a preservação de áreas naturais e recomposição de
ambientes contaminadas por esses metais. Portanto, para atingir esse objetivo, esta revisão aborda as
principais fontes de contaminação de Cd, a biodisponibilidade, absorção, transporte e acumulação de Cd
nas plantas, os efeitos da toxicidade do Cd e as estratégias de tolerância das plantas ao metal.

Fontes de contaminação de cádmio no ambiente

Os metais pesados catiônicos e oxiânions são elementos químicos metálicos ou metalóides com den-
sidade superior a 5 g cm-3 e normalmente estão presentes em baixas concentrações no ambiente (Sharma
et al., 2016). O Cd é um metal pesado não essencial, de densidade 8,6 g cm-3. É altamente tóxico e se
encontra naturalmente distribuído na crosta terrestre (0,1 - 0,5 μg g-1), atmosfera (1 - 5 ng m-3), sedimen-
to marinho (1 μg g-1) e água do mar (0,1 μg L-1) (Figura 1). A concentração média de Cd em solos não
poluidos varia de 0,06 a 1,1 mg g-1, com valor mínimo de 0,01 e máximo de 2,7 mg g-1 (Kabata-Pendias;
Henryk, 2001).
As principais fontes naturais de mobilização de Cd da crosta terrestre, os vulcões e o intemperismo
268

de rochas, desempenham um papel significativo no ciclo global de Cd, mas raramente resultam em
concentrações elevadas no ambiente (Pandit; Mukherjee, 2017). O Cd ocorre naturalmente na rocha
fosfática (Roberts, 2014) e normalmente está presente na forma de impureza no minério de zinco (Zn)
(Vieira et al., 2015). A abundância de Cd em rochas magmáticas e sedimentares não excede cerca de 0,3
mg g-1, e esse metal provavelmente está concentrado em depósitos argilosos e de xisto (Kabata-Pendias;
Henryk, 2001).
Entretanto, o aumento constante dos níveis de Cd no ambiente em todo o mundo oriundos, especial-
mente, de atividade agrícolas e industriais tem contribuído para a degradação e contaminação dos solos
e das águas superficiais e subterrâneas (Ahmad et al., 2014) e, mesmo em baixa concentração pode ter
efeitos tóxicos aos organismos aquáticos e do solo, incluindo plantas e animais, e finalmente sobre a saú-
de humana (Khan et al., 2017) (Figura 1).
As fontes de contaminação de Cd em solos agrícolas incluem irrigação com águas residuais, lodos
de esgoto, herbicidas e especialmente os fertilizantes fosfatados (Masarovičová; Kráľová, 2012; Wang
et al., 2015) (Figura 1). O Cd está presente em vários produtos de origem industrial como ligas de aço e
baterias recarregáveis níquel-cádmio (Ni-Cd), pigmentos de tinta, reagentes para a fabricação de plásticos,
atividades de galvanoplastia e mineração (Tran; Popova, 2013), centrais elétricas, cimenteiras e pneus de
borracha (Gupta; Abdullah, 2011). Quantidades significativas de Cd são liberadas para o meio ambiente
durante a fundição de Zn (Khan et al., 2017). Sendo assim, com a crescente industrialização os metais
pesados, incluindo o Cd, são excessivamente liberados para o meio ambiente, criando uma grande preocu-
pação mundial, especialmente por não serem biodegradáveis, acumulando-se no ambiente e tecidos dos
seres vivos (bioacumulação) e as suas concentrações aumentam à medida que passam de níveis tróficos
inferiores para níveis tróficos mais elevados, fenômeno conhecido como biomagnificação (Ali et al., 2013)
(Figura 1).

Figura 1. Principais fontes de contaminação de Cádmio no ambiente

269

Fonte: Os autores.
 Biodisponibilidade, absorção, transporte e acumulação de cádmio nas plantas
A transferência de Cd da​​ solução do solo para o sistema radicular das plantas depende das proprie-
dades do solo, da espécie vegetal, da concentração, disponibilidade do metal e do período de exposição
ao extresse (Song et al., 2016). A concentração efetiva de Cd no solo é influenciado pela presença de
matéria orgânica, exsudados radiculares, micorriza, potencial redox do solo, temperatura e potencial hi-
drogeniônico (pH) (Figura 2) (PÁL et al., 2006). Este último, é considerado o principal fator que regula a
disponibilidade e a extrabilidade de Cd na solução do solo (Tran; Popova, 2013).

Figura 2. Os possíveis mecanismos que influenciam a concentração de Cd no solo

Fonte: Modificado de Ahmad et al., (2014) e Khan et al., (2017).

A disponibilidadede Cd para as plantas é maior em solos ácidos devido a menor adsorção do metal
as partículas do solo o que aumenta a capacidade de sua extração pela planta (Tran; Popova, 2013). Isso
ocorre, porque com a redução do pH, há maior protonação dos compostos presentes no solo, como
carbonatos e fosfatos, tornando o Cd menos propenso a formar precipitados insolúveis. Contrariamente,
o aumento do pH no solo, eleva a desprotonação (dissociação) de íons de hidrogênio (H+) de grupos fun-
cionais (hidroxila, fenólico, carbonila e carboxílico, aumentando a afinidade destes compostos com os íons
Cd (Cd2+), reduzindo sua disponibilidade para as plantas (Ahmad et al., 2014; Khan et al., 2017).
Solos ricos em matéria orgânica e exsudados radiculares aumentam a imobilização do Cd nas partículas
do solo, reduzindo a sua biodisponibilidade (Olaniran et al., 2013). Além disso, a maior quantidade de húmus
aumenta a adsorção de Cd no solo, reduzindo a mobilidade ou biodisponibilidade do metal (KHAN et al.,
2017) e o teor da matéria orgânica tem uma forte influência sobre a capacidade de troca catiônica entre o Cd
e outros metais (Olaniran et al., 2013). Ademais, o Cd, ocorre na solução do solo na forma iónica livre (Cd2+),
predominantemente, mas também como quelatos de Cd (Verbruggen et al., 2009; Olaniran et al., 2013). Os
agentes quelantes se aderem aos íons metálicos livres na solução do solo formando complexos solúveis e,
assim, reduzem as atividades reativas dos íons metálicos no solo (Olaniran et al., 2013).
A baixa concentração de Cd2+ na solução do solo combinado com o baixo coeficientede difusão deste
elemento, sugere que sua chegada no sistema de raiz da planta seja por fluxo de massa (Lux et al., 2011).
270

O Cd é absorvido principalmente na forma iônica, como o cátion divalente (Cd2+), e a região apical da raiz
e os pêlos radiculares são as zonas mais ativas para a absorção de Cd2+ do solo e essas estruturas podem
mediar a absorção da maior parte desse metal (Song et al., 2016).
 A entrada de Cd2+ na raiz das plantas pode ocorrer através das vias apoplásticas e ou simplásticas
(Figura 3) antes de entrar no xilema e ser translocado para a parte aérea (He et al., 2013; Balestri et al.,
2014; Song et al., 2016). Esse processo envolve principalmente três vias: (1) o dióxido de carbono (CO2)
liberado através da respiração das células da raiz da planta combina com a água para formar ácido car-
bônico (H2CO3), este por sua vez é dissociado em íon de hidrogênio (H+) e bicarbonato (HCO3-) na solução
do solo, assim, o H+ pode ser trocado por Cd2+ presentes no substrato e este por sua vez é adsorvido ra-
pidamente na superfície das células epidérmicas da raiz, sem gasto de energia (Song et al., 2016). Assim,
o Cd2+ se movimenta da epiderme da raiz até a endoderme por via apoplástica (Yamaguchi et al., 2011);
(2) embora o Cd não seja um elemento essencial para as plantas, devido à sua semelhança química com
cálcio (Ca2+), magnésio (Mg2+), zinco (Zn2+) e ferro (Fe2+) e sua alta solubilidade em água é facilmente
absorvido pelas raízes, por canais iônicos desses minerais essenciais (Song et al., 2016; TODD, 2016).
A absorção do Cd2+ pelo plasmalema da planta parece ser mediada por proteínas transportadoras (IRT1)
da família ZIP para Fe2+, Zn2+ e Mn2+ (Nazar et al., 2012), NRAMP (Proteínas de macrófagos associadas
à resistência natural-transportador de Fe2+) (Takahashi et al., 2011), LCT1(Uraguchi et al., 2011) ou por
canais de Ca++ (Song et al., 2016). Neste processo, o Cd2+ é deslocado através do parênquima cortical
por via simplática (He et al., 2013); (3) para aumentar a disponibilidade de íons no solo da rizosfera, as
raízes de plantas secretam ativamente compostos de baixo peso molecular (exsudados), como MAs (áci-
dos muginaicos), que quelam Cd2+ e formam complexos de ligandos metálicos (Song et al., 2016). Desta
forma, o Cd2+ entra nas células da epiderme do sistema de raiz como quelatos através de proteínas YSL
(Yellow-Stripe 1-Like) (Curie et al., 2009).
Após a passagem pela epiderme da raiz e radialmente pelo córtex radicular o Cd2+ é transportado
simplasticamente para o estelo e liberado para o xilema da planta (Akhter et al., 2014; Song et al., 2016). O
Cd é carregado a partir do simplasto para o xilema por P1B-ATPases de metais pesados, também conhe-
cidos como ATPases de metais pesados (HMAs) tais como AtHMA4 localizadas na membrana plasmática
(Sharma; Dietz; Mimura, 2016).

Figura 3. Diagrama mostrando a absorção e o transporte de cádmio das raízes

para o xilema das plantas através de caminhos apoplásticos e simplásticos

271

Fonte: Modificado de Lux et al., (2011).

 Toxicidade do Cádmio em Plantas
O Cd ao ser absorvido, pode ser rapidamente translocado em plantas, tornando-o altamente biodispo-
nível e, portanto, tóxico, mesmo a concentrações relativamente baixas (Bashir et al., 2015). Concentrações
de 5-10 μg Cd g-1 de massa seca no tecido foliar são tóxicas para a maioria das plantas (White; Brown
2010). Dependendo da concentração, o Cd pode interferir na captação, transporte e utilização de macro e
micronutrientes pelas plantas (Di Baccio et al., 2014). Redução de minerais como Mg2+, Ca2+, Fe2+, Mn2+
e Zn2+ em plantas tratadas com Cd provavelmente ocorre devido o Cd competir com os transportadores de
membrana daqueles minerais (HE et al., 2013; Andrade Júnior et al., 2019), embora os mecanismos subja-
centes a esta interferência ainda não sejam completamente compreendidos (Di Baccio et al., 2014). Além
disso, são observadas redução do nitrogênio (N) e fósforo (P) (Andrade Júnior et al., 2019) e alterações na
atividade de várias enzimas envolvidas no metabolismo do nitrogênio (Song et al., 2016), incluindo, as da
assimilação do nitrato (Nitrato redutase, NR e Nitrito redutase, NiR), e amoníaco (Glutamina sintetase, GS;
Glutamina oxoglutarato Aminotransferase, GOGAT e Glutamato desidrogenase, GDH) (Singh et al., 2016).
Redução de pigmentos acessórios como os carotenóides (Nikolić et al., 2017) e mudanças nos
índices de clorofila podem resultar em sintomas visuais como a clorose foliar, especialmente em folhas
jovens (YAN et al., 2015; Andrade Júnior et al., 2019). Essas alterações podem ser acompanhadas por
diminuições significativas da fotossíntese das plantas (Andrade Júnior et al., 2019).
O processo fotossintético é negativamente impactado pelo Cd, principalmente pela inibição da trans-
ferência de elétrons da quinona A (QA) para a quinona B (QB) do fotosistema II (TODD, 2016), com alte-
ração do rendimento potencial da reação fotoquímica (Fv/Fm) (Solti et al., 2016) e de enzimas chave de
fixação de CO2, ribulose-1,5-bisfosfato carboxilase (RuBisCo) e fosfoenolpiruvato carboxilase (PEPCase)
(TRAN; POPOVA 2013). Ademais, a redução da fotossíntese em plantas expostas ao Cd seria devido a
alteração na biossíntese de clorofila em função de distúrbio na disponibilidade de glutationa, na inibição da
atividade da enzima δ-aminolevulínico desidratase (ALA-D), distúrbio da função da protoclorofila redutase,
a interferência na absorção de outros cations divalentes como Ca2+, Mg2+ e Fe2+ ou a substituição de Mg2+
por Cd nas moléculas de clorofila (Parmar et al., 2013). Assim, a diminuição da atividade fotossintética em
plantas sob estresse por Cd pode resultar em alterações na concentração de amido e carboidratos solúveis
nos tecidos da planta (Elloumi et al., 2014) e no desequilíbrio nutricional orgânico entre metabolismo do
carbono e nitrogênio (CI et al., 2009).
A toxicidade por Cd afetou as relações hídricas, transpiração, condutância estomática e concentração
intercelular de CO2 em V. surinamensis e Schizolobium amazonicum (Andrade Júnior et al., 2019; Nogueira
et al., 2019). A redução da condutância estomática em plantas exposta ao Cd pode resultar em limitações
concomitantes na difusão de vapor de água e CO2 para o interior das células, podendo afetar significati-
vamente a taxa fotossintética (Nikolić et al., 2017). Redução da condutância estomática relacionada ao
potencial hídrico foi observado em Eucalyptus camaldulensis exposto ao Cd (Marques et al. 2011). Entre-
tanto, o fechamento estomático pode ser uma estratégia de tolerância das plantas para diminuir a absorção
de metais pesados do solo e reduzir a acumulação desses compostos e seus efeitos fitotóxicos.
Redução da área foliar (Nikolić et al., 2017), enrolamento das folhas (Tran; Popova, 2013), baixa pro-
dução de biomassa, inibição do crescimento e, eventualmente a morte da planta tem sido evidenciada em
plantas exposta ao Cd (Nikolić et al., 2017). O menor crescimento de raízes, diâmetro e altura de caules e
272

número de folhas, nas plantas tratadas com Cd, tem relações estreitas entre produção de biomassa e mu-
danças nas relações hídricas e atividade fotossintética (Andrade Júnior et al., 2019). Ou seja, a presença
de Cd reduz o potencial hídrico das plantas, afetando a absorção e o transporte de macro e micronutrien-
tes para a parte área, reduzindo a produção de compostos orgânicos, resultando, desta forma no menor
crescimento do vegetal.
Evidencias apontam que o Cd induziu o aparecimento da necrose nas zonas meristemáticas e de
alongamento das raízes das plantas (Abozeide et al., 2017), afetando significativamente o tamanho do
ápice da raiz e o desenvolvimento de pêlos radiculares (Balestri et al., 2014). Estudo recente sugere que
a necrose do sistema de raiz em plantas tratadas com CdCl2, está relacionada com o aumento de superó-
xidos, mediado pela maior atividade da NADPH oxidase, complexo enzimático associado ao plasmalema
(Abozeide et al., 2017).
Alterações na espessura do tecido radicular, da epiderme e endoderma da raiz (Tran; Popova, 2013),
assim como, a diferenciação de elementos do xilema (Balestri et al., 2014) também tem sido relatada em
plantas submetidas a doses de Cd. Essas mudanças anatômicas ocorrem, pelo menos em parte, devido
o aumento da lignificação das paredes celulares (Cunha et al., 2008) o que pode afetar a permeabilidade
das raízes à água e a taxa de transpiração (Andrade Júnior et al., 2019). Também tem sido relatado que,
alterações nos parâmetros estruturais das folhas como a espessura do mesofilo e da epiderme, o tecido
paliçádico, a nervura principal e o tecido vascular em plantas expostas ao Cd, podem afetar a fotossíntese
e, portanto, a produção de biomassa e o desempenho da planta as condições do estresse (Nikolić et al.,
2017).
A toxicidade das plantas por Cd induz alterações do equilíbrio redox celular resultando no aumento de
espécies reativas de oxigênio (EROS), como o oxigênio singleto (¹O₂), radical hidroxila (OH-) (Singh et al.,
2016), ânion superóxido (O2•-) e peróxido de hidrogênio (H2O2), podendo causar danos graves às células
vegetais (Zouari et al., 2016) através da oxidação de lipídios da membrana, proteínas e ácidos nucleicos,
alterações na estrutura da parede celular, degeneração de cloroplastos, mitocôndrias (He et al., 2013),
pigmentos, enzimas (Wang et al., 2015) e vazamento de eletrólitos (Zouari et al., 2016). As proteínas e
enzimas são inativadas ou desnaturadas devido a ligação do Cd com grupos funcionais (sulfidrila, -SH)
desses compostos orgânicos, resultando no deslocamento dos co-fatores essenciais como Fe, Mn, Zn,
Cu, níquel (Ni) e molibdênio (Mo) (Dal Corso et al., 2013) podendo levar a vários distúrbios metabólicas.
Estudo recente demonstrou reduções significativas de metabótitos secundários, como a antocianina
em plantas de Schizolobium amazonicum submetidas a doses de Cd (Nogueira et al., 2019). A produção
de EROs na célula devido o Cd, afeta a atividade de enzimas antioxidantes e, portanto, altera os comple-
xos de multiproteinas dos tilacóides, como as do fotossistema I (PSI), fotossistema II (PSII), ATP sintase
(ATPase) e citocromo b6f (Cyt b6f) o que, em última análise, diminui a eficiência fotossintética da planta
(Bashir et al., 2015).
Alterações na composição dos lipídios da membrana celular de plantas sob estresse por Cd afeta a
fluidez e a permeabilidade da plasmalema, produzindo um dano irreversível ao funcionamento das células
(Elloumi et al., 2014) resultando na morte celular. O malondialdeído (MDA), produto citotóxico da pero-
xidação lipídica, é um importante biomarcador que indica a produção excessiva de radicais superóxidos
resultantes do estresse oxidativos (Wang et al., 2016). Assim, a formação do MDA em plantas exposta
ao Cd indica degradação na peroxidação lipídica da membrana. Estudos apontam que o aumento da con-
centração de MDA em plantas tratadas com doses crescentes de Cd, seria uma expressão da toxicidade
do metal devido a produção de radicais alcoxi e peroxi que causariam quebras da integridade funcional
273

e estrutural das membranas biológicas, significando extresse oxidativos (Wang et al., 2016). Portanto, a
redução da geração de EROs e a coordenação do equilíbrio redox intracelular são importantes para o de-
senvolvimento de plantas (Liu et al., 2015).
 Tolerância das Plantas ao Cádmio
A tolerância das plantas aos metais pesados ​​pode ser definida como a capacidade de sobreviver a
níveis desses contaminantes que são tóxicos para outras plantas, e se manifesta como uma interação
entre um genótipo e seu meio ambiente (Gallego et al., 2012). Apesar da fitotoxicidade do Cd, tolerância a
este elemento tem sido observado em várias espécies de plantas, devido desenvolveram diferentes meca-
nismos eficientes para restringir ou neutralizar o efeito inibitório do excesso do metal (Wang et al., 2016).
A exposição da planta ao excesso de Cd pode acelerar a maturação do sistema radicular e resultar
na formação de estrias de Caspari, lamelas de suberina, endoderme, modificações nos componentes de
parede celular, com deposição de suberina (Balestri et al., 2014), lignina, polissacarídeos, proteínas, fos-
fato e pectina (Parrotta et al., 2015) mais próximas do ápice da raiz, que formam as barreiras físicas ao
movimento de Cd no apoplasto (Yin et al., 2015), limitando assim, a transferência do metal para o xilema
e uma diminuição do acúmulo deste elemento nos tecidos aéreos da planta (Lux et al., 2011). A restrição
na translocação do Cd para os órgãos acima do solo protege os tecidos foliares metabolicamente ativos,
especialmente, os fotossintetizantes (Rascio; Navari-Izzo, 2011). Adicionalmente, a parede celular do te-
cido radicular por ser a primeira barreira à captação de metais pesados em plantas (Wang et al., 2015)
liga-se ao Cd impedindo que o metal migre através das membranas citoplasmáticas dessas células (Liu et
al., 2015) (Figura 4).

Figura 4. Mecanismos de absorção, acumulação e transporte de Cd.

Fonte: Modificado de Lux et al., (2011) e Song et al., (2016).

Os metais podem se ligar a parede celular das plantas devido à presença de grupos funcionais como
caboxila (-COOH), hidroxila (-OH) e tiol (–SH), presentes nos componentes de parede (Mehes-Smith et
al., 2013). Portanto, modificações químicas e estruturais apoplásticas do sistema de raiz, podem ser
adaptações para a tolerância das plantas ao metal. Além disso, exsudados radiculares como ácido orgânico
(ácido oxálico, ácido málico e ácido cítrico) também atuam como quelantes de Cd, imobilizando-os na
solução do solo para impedir a sua entrada nas raízes (Hernández et al., 2015).
274

No simplasto o movimento do Cd2+ pode ser limitado devido formar complexos ligandos de Cd
(quelato de Cd) no citosol com fitoquelatinas (PCs) (CdPCs) (SONG et al., 2016), glutationa reduzida (GSH)
(CdGSH) (Isaure et al., 2015) e metalotioneínas (MTs) (CdMTs) (Hernández et al., 2015). Assim, os ligando
de Cd poderão ser transportados ao interior dos vacúolos (sequestro de Cd) (Hasanuzzaman et al., 2017),
para proteger o citoplasma e organelas das células fisiologicamente funcionais contra a toxicidade do metal
(Isaure Et Al., 2015; Hasanuzzaman et al., 2017). Ademais, o seqüestro de Cd e sua retenção nos vacúolos
pode diminuir o nível de Cd livre na célula e assim potencialmente influenciar na redução do movimento do
metal em toda a planta (Wang et al., 2015).
O transporte de Cd pelo tonoplasto, pode ser feito através do antiporte H+/Cd2+ por meio de proteínas
trocadoras de cátions (AtCAX2 e AtCAX4), pelas HMAs como a proteína AtHMA3, altamente expressa
em células guarda, hidatodes, tecidos vasculares e ápice de raiz, e como quelante de Cd mediados por
transportadores ABC, como as proteínas AtMRP3 (Multidrug Resistance Protein 3) (Sharma; Dietz; Mimura
2016).
O estresse por Cd também ativa nas plantas várias defesas bioquímicas, como as enzimas
antioxidante: Superóxido Dismutase (SOD), Catalase (CAT) (Wu et al. 2015), Guiacol peroxidase (GPOD)
(Wang et al., 2015), Ascorbato Peroxidase (APX), Glutationa Redutase (GR), Gluationa desidrogenase,
também conhecida como dehidroascorbato reductase (DHAR), monodehidroascorbate redutase (MDHAR),
Glutationa peroxidase (GPX) e compostos antioxidante não enzimático como a glutationa (GSH), ácido
ascórbico (AsA) (WU et al., 2015)(Figura 5), prolina e açúcares solúveis totais (Yan et al., 2015) para
eliminar ou manter os níveis de EROS sob controle, e assim reparar os efeitos fitotóxicos dos oxidantes
(Hernández et al., 2015), permitindo, pelo menos em parte, a restauração dos centros de reação do PSII e
o aumento da atividade fotossintética das plantas (Solti et al., 2016).

Figura 5. Biossíntese e metabolismo da glutationa.

275

Fonte: Modificado de Jozefczak et al., (2012).

 A SOD possui um cofator de metal e, dependendo do metal, pode ser classificada em três grupos,
localizados em diferentes compartimentos celulares: FeSOD (cloroplastos), MnSOD (mitocôndria e
peroxissomos), Cu/ZnSOD (cloroplasto e citossol) (Mourato et al., 2012). A homeostase redox celular
das plantas são mantidas basicamente pela ação da SOD que catalisa a desmutação dosuperóxido (O2•-)
a peróxido de hidrogênio (H2O2) e a subsequente destoxificado do H2O2 em H2O e O2 pela CAT eperoxidase
APX (Wu et al., 2015; Yang et al., 2015; HERNÁNDEZ et al., 2015; SINGH et al., 2016; Hasanuzzaman et al.,
2017). Outras peroxidases como a GPOD e GPX também atuam na conversão do peróxido de hidrogênio
(Mourato et al., 2012; Wang et al., 2015) (Figura 5).
O AsA e a GSH são antioxidantes que estão envolvidos no ciclo ascorbato-glutationa (Figura 5). O
AsA, além de servir como substrato para o APX, na conversão de H2O2, é um doador de elétrons que
pode ser oxidado para MDHA e DHA, o quais por meio das enzimas MDHAR e DHAR irão participar na
regeneração da forma reduzida de AsA e GR, importante para manter o grupo de glutationa reduzida
(Mourato et al., 2012). Na via ASC-GSH, a GSH atua na regeneração do ASC a partir do DHA, por meio da
enzima DHAR, e, serve de cofator enzimático da GR (Gil et al., 2013).
A glutationa (GSH, γ-glutamil-cisteinil-glicina) é um composto de tiol solúvel em água de baixo peso
molecular que é distribuído amplamente na maioria dos tecidos vegetais (Hasanuzzaman et al., 2017). A
estrutura de GSH inclui uma ligação entre o grupo carboxilo da cadeia lateral de glutamato (Glu) e o grupo
amina de cisteína (Cys) que está ligado a uma glicina (Gly) por uma ligação peptídica (Hasanuzzaman et
al., 2017) (Figura 5).
A GSH, além atuar no ciclo da ascorbato-glutationa também desempenha papel fundamental no ciclo
da glutationa peroxidase (Gil et al., 2013). A síntese de GSH, depende da disponibilidade e assimilação
do enxofre (S) (importante na formação da cisteína) e é catalisada pelas enzimas γ-glutamilcisteína
sintetase (γ-ECS) e glutationa sintase (GSHS), com uso de ATP (Jozefczak et al., 2012; Hasanuzzaman
et al., 2017) (Figura 5). O enxofre, é absorvido do solo pelas plantas na forma de sulfato (SO4-2) e após
a redução, é assimilada em compostos bio-orgânicos, sendo a cisteína o primeiro produto (Jozefczak
et al., 2012; Hernandez et al., 2015) (Figura 5). Inicialmente, nos plastídios, o glutamato e a cisteína
formam conjuntamente γ-glutamilcisteína (γ-EC) através de uma reação catalisada pela enzima γ-ECS
(γ-glutamilcisteína sintetase), posteriormente, no plastídio ou citosol aγ-ECe glicina ligam-se para formar
GSH através de uma reação catalisada por GSHS (Hasanuzzaman et al., 2017) (Figura 5).
A GSH pode ser utilizada no citosol e em muitas organelas celulares, especialmente nas mitocôndrias e
plastídeos, participando ativamente de vários processos metabólicos sob condições de estresse, como na
remoção de EROs, modula as enzimas antioxidantes, atua com o precursor para a síntese de fitoquelatinas
(PCs), componente chave naquelação e remoção de metais devido à alta afinidade dos metais com seu
grupo tiol (-SH) (Hasanuzzaman et al., 2017) (Figura 5).
No processo de desintoxicação a GSH é convertida em GSSG (oxidada) pela enzima GPX e o GSSG
pode ser reconvertido ou reciclado novamente no GSH pela atividade da GR, ultilizando NADPH como
agente indutor, doador de elétrons (Sharma et al., 2012; Jozefczak et al., 2012) (Figura 5). Com isso, o
276

equilíbrio redox celular é mantido, resultando numa razão GSH/GSSG de 10/1 relativamente constante
(Sharma et al., 2012; Gill et al., 2013). Entretanto, estudos conduzidos para investigar as atividades destas
enzimas variam de acordo com as espécies vegetais, idade, tipo de tecidos, dose do metal e tempo de
exposição das plantas ao estresse.
 A acumulação de prolina em plantas submetidas a tratamento com Cd pode estar relacionada a sua
atuação como um quelante de metal (Liang et al., 2013). A prolina, portanto, constitui-se numa barreira
pela qual o influxo de Cd nas raízes é controlado (Zouari et al., 2016). Além disso, a acumulação de prolina
pode contribuir para o ajuste osmótico ao nível celular e proteção enzimática, estabilização da estrutura da
membrana, macromoléculas e organelas (Wang et al., 2016), estimular a produção de antioxidantes para
a eliminação de radicais livres, regular o potencial redox celular esustentar o fotossistema II (Singh et al.,
2016).
O aumento da síntese de prolina em plantas exposta ao Cd tem sido relacionado a tolerância de várias
espécies vegetais (He et al., 2013; Wang et al., 2016; Andrade Júnior et al. 2019). Em plantas joven de
Lagerstroemia indica e L. fauriei submetidas a doses crescentes de Cd foi verificado aumento na concen-
tração de prolina (Wang et al., 2016). Entretanto, estudo realizado por Nikolić et al., (2017) evidenciaram
redução significativa nos teores de prolina nas folhas em Populus x euramericana submetidas a doses de
Cd. Esses autores atribuíram a diminuição desse aminoácido a deficiência de N induzida por Cd, o que re-
sultou na menor atividade de NR, com o conseqüente aprimoramento da degradação da prolina em relação
à síntese. Estudo recente demonstra que o suprimento de prolina exógena reduz o teor de Cd nas folhas e
raízes de plantas tratadas com este metal, melhora os teores de Ca2++, Mg2++ e K+, na raiz e parte aérea,
aumenta pigmentos fotossintéticos, a fotossíntese líquida, condutância estomática, transpiração, altura
da planta, perímetro foliar, peso seco das folhas e raízes e atenua o estresse oxidativo ocasionado por Cd
pela melhora das atividades enzimáticas antioxidantes como a SOD, CAT, GPX e APX (Zouari et al., 2016).
O Cd induz a acumulação de ureídeos como a alantoína, devido a redução da expressão de genes de
alantoinase (ALN) e da atividade enzimática, resultando na reciclagem de nitrogênio e ativação de enzimas
antioxidantes SOD e APX, atenuando os efeitos negativos do estresse em plantas (Todd, 2016). Além disso
tem sido relatado que a acumulação de enxofre em plantas exposta a Cd está provavelmente associada à
biossíntese de compostos tiol, como o GSH, para desintoxicar o Cd (He et al., 2013).
Tem sido evidenciado uma correlação positiva entre a alta concentração de Cd e o óxido nítrico (NO) em
plantas, assim como, uma interação estrita entre NO e EROs, como o H2O2, ou seja, em respostas ao estresse,
o NO atua na regulação do sistema antioxidante das células vegetais, mas os mecanismos moleculares exa-
tos pelos quais o NO interage com H2O2 ainda não foram completamente esclarecidos (Di Baccio et al., 2014).
Estudos também apontam, que o NO aumenta os níveis dos componentes de parede, pectina e hemicelulose,
nas céluas do sistema de raiz da planta exposta ao Cd e diminui a acumulação de metal nas folhas (Xiong et
al., 2009) aliviando assim a toxidade do Cd no vegetal (Liu et al., 2015). Outros mecanismos que as plantas
desenvolveram para lidar com danos causados pelo ​​ Cd estão relacionados a moléculas de sinalização de
stress, tais como ácido salicílico, ácido jasmônico e etileno (Tran; Popova, 2013).
O tratamento com Cd, induz a atividade da NADPH oxidase (nicotinamida adenina dinucleotídeo fos-
fato oxidase) e consequentemente o aumento do O2•-, podendo resultar na morte celular por apoptose e
pela necrose na extremidade das raízes, entretanto, aprodução de etileno e da SOD em plantas tolerantes
diminuem a acumulação de superóxido e da atividade da NADPH oxidase, reduzindo o dano oxidativo
causado pelo metal e promovem o desenvolvimento do sistema radicular (Abozeid et al., 2017). Segundo
277

esses autores, o etileno mantém ou aumenta a atividade de SOD, evitando que células das zonas meris-
temáticas e de alongamento passem por necrose e ao mesmo tempo, o superóxido poderia funcionar
como uma molécula de sinalização que inicia a ocorrência de morte celular programada (PCD) na região
 do meristema apical da raiz onde altera a dominância apical e remodela a arquitetura do sistema radicular,
inibindo o alongamento da raiz primária e aumentando o número de raízes laterais e a densidade dos pêlos
radiculares, para minimizar os danos causados pelo
​​ metal, o que seria uma estratégia de tolerância ao
estresse (Figura 6).

Figura 6. Modelo esquemático da interação do etileno, sod, superóxido e pcd nas zonas meristemáticas e
de alongamento da raiz sob stresse por Cd

Fonte: Modificado de Abozeid et al. (2017)

CONCLUSÃO
Apesar da fitotoxicidade do Cd, tolerância ao metal foram evidenciadas em várias espécies de plantas,
devido desenvolveram eficientes mecanismos para restringir ou neutralizar o efeito inibitório do excesso
do Cd. A Compreensão das características e as estratégias que permitam a sobrevivência das plantas
submetidas as condições de estresse por metais pesados como o Cd, podem servir para direcionar estudos
e programas sobre fitorremediação para a preservação de áreas naturais e recomposição de ambientes
contaminadas por esses metais.

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