Scientific article http://dx.doi.org/10.5154/r.inagbi.2017.10.

013

Influence of the geographical area and morphological

part of the water hyacinth on its chemical composition
Influencia de la zona geográfica y fracción del
lirio acuático en su composición química
Xochitl Tovar-Jiménez1; Ernesto Favela-Torres2; Tania Lorena Volke-Sepúlveda2;
Erika Escalante-Espinosa3; Ildefonso Jesús Díaz-Ramírez3;
Jesús Antonio Córdova-López4; Alejandro Téllez-Jurado1*
1
Universidad Politécnica de Pachuca, Departamento de Biotecnología. Carretera Pachuca-Ciudad Sahagún km 20,
Zempoala, Hidalgo, C. P. 43830, MÉXICO.
2
Universidad Autónoma Metropolitana-Iztapalapa, Departamento de Biotecnología. Avenida San Rafael Atlixco núm. 186,
Colonia Vicentina, Ciudad de México, C. P. 09340, MÉXICO.
3
Universidad Juárez Autónoma de Tabasco, División Académica de Ciencias Biológicas. Carretera Villahermosa-Cárdenas
km 0.5, Villahermosa, Tabasco, C. P. 86039, MÉXICO.
4
Universidad de Guadalajara, Centro Universitario de Ciencias Exactas e Ingenierías. Blvd. Marcelino
García Barragán núm. 1421, Guadalajara, Jalisco, C. P. 44430, MÉXICO.
*Corresponding author: [email protected], tel. (+52) 771 2206228

Abstract

Introduction: The water hyacinth (Eichhornia crassipes) is a tropical species that has characteristics with biotechnological
potential; however, its chemical composition may vary depending on the geographical area and climatic conditions,
which influences its end use.
Objective: To evaluate the effect of the collection site (Mexico City, Hidalgo, Jalisco and Tabasco) and morphological
part of the Eichhornia crassipes plant on its chemical composition for biotechnological applications.
Methodology: The water hyacinth was sectioned into three parts and analyzed to establish a relationship according
to the geographical collection area.
Results: Heterogeneous behavior was observed; both the geographical area and the plant section have a strong impact
on the plant’s chemical composition. The highest ash concentration was observed in the Tabasco samples (25 % in
stalks and 16 % in leaves), while the lignin concentration was the highest in the Hidalgo samples (11 % in leaves and
6 % in stalks). On the other hand, solvent-extractable compounds were highest in the stalks of all samples, and water-
extractable compounds were highest in the leaves. Holocellulose content was the constituent with the least variability.
Study limitations: Samples were collected from only three geographical areas of Mexico, so it is necessary to extend
the study to more regions.
Originality: This is the first study carried out in Mexico that compares both the effect of the collection area and the
Keywords: Eichhornia crassipes, section of the water hyacinth on its chemical composition.
holocellulose, lignin, solvent Conclusions: For the processing of the water hyacinth, it is important to take into account the geographical area and
extractives, water extractives. the plant part.

Resumen

Introducción: El lirio acuático (Eichhornia crassipes) es una especie tropical que posee características con potencial
biotecnológico; sin embargo, su composición química puede variar en función de la zona geográfica y las condiciones
climáticas, lo cual influye en su uso final.
Objetivo: Evaluar el efecto del lugar de colecta (Ciudad de México, Hidalgo, Jalisco y Tabasco) y la sección de la planta
de Eichhornia crassipes sobre su composición química para aplicaciones biotecnológicas.
Metodología: El lirio acuático se seccionó en tres partes y se analizó para establecer una relación de acuerdo con la
zona geográfica de colecta.
Resultados: Se observó un comportamiento heterogéneo; tanto la zona geográfica como la sección de la planta tienen
un impacto fuerte en la composición de la planta. La mayor concentración de cenizas se observó en las muestras de
Tabasco (25 % en tallos y 16 % en hojas), mientras que la concentración de lignina fue mayor en las muestras de Hidalgo
(11 % en hojas y 6 % en tallos). Por su parte, los compuestos extraíbles en solventes fueron mayores en los tallos de todas
las muestras, y los extraíbles en agua fueron superiores en las hojas. El contenido de holocelulosa fue el constituyente
con menos variabilidad.
Limitaciones del estudio: Se colectaron muestras de solo tres zonas geográficas de México, por lo que se hace
necesario extender el estudio a más regiones.
Palabras clave: Eichhornia Originalidad: Es el primer estudio que se realiza en México que compara tanto el efecto de la zona de colecta como la
crassipes, holocelulosa, lignina, fracción del lirio acuático sobre su composición química.
extraíbles en solventes, Conclusiones: Para el procesamiento del lirio acuático es importante tomar en cuenta la zona geográfica y la fracción
extraíbles en agua. de la planta.

Please cite this article as follows (APA 6): Tovar-Jiménez, X., Favela-Torres, E., Volke-Sepúlveda, T. L., Escalante-
Espinosa, E., Díaz-Ramírez, I. J., Córdova-López, J. A., & Téllez-Jurado, A. (2019). Influence of the geographical area
and morphological part of the water hyacinth on its chemical composition. Ingeniería Agrícola y Biosistemas, 11(1), 39–52.
doi: 10.5154/r.inagbi.2017.10.013

Received: October 20, 2017 / Accepted: November 15, 2018 www.chapingo.mx/revistas/inagbi

40 Influence of the geographical area...

Introduction Introducción

The water hyacinth (Eichhornia crassipes) is a floating El lirio acuático (Eichhornia crassipes) es una especie
tropical species native to Brazil and, possibly, some tropical flotante originaria de Brasil y, posiblemente,
Central American countries. It shows rapid growth and de algunos países centroamericanos. Presenta un
its distribution has been reported in several parts of the crecimiento rápido y se ha reportado su distribución
world, mainly between 40° North and South latitude, en varias partes del mundo, principalmente entre
including South Africa and some countries such as los 40° de latitud norte y sur, incluyendo Sudáfrica y
India and the United States (Center, 1994; Hellmann, algunos países como India y Estados Unidos (Center,
Byers, Bierwagen, & Dukes, 2008). In its natural 1994; Hellmann, Byers, Bierwagen, & Dukes, 2008).
habitat, the water hyacinth plays a very important En su hábitat natural, el lirio acuático juega un rol
role because it provides shelter and feeding grounds de gran importancia debido a que provee refugio
for fish, phytoplankton and zooplankton (Villamagna y zonas de alimentación a los peces, fitoplancton y
& Murphy, 2010), and it also has characteristics with zooplacton (Villamagna & Murphy, 2010), además,
biotechnological potential. However, in large quantities, posee características con potencial biotecnológico. Sin
this species has negative effects on the environment, embargo, en grandes cantidades, esta especie presenta
human health and the economy, since it directly affects efectos negativos para el ambiente, la salud humana
aquatic life in freshwater bodies (Epstein, 1998) and y la economía, ya que afecta directamente la vida
there is no biological control to prevent its excessive acuática de los cuerpos de agua dulce (Epstein, 1998) y
proliferation (Humphrey & Dube, 2018). no existe un control biológico que evite su proliferación
desmedida (Humphrey & Dube, 2018).
This plant is capable of developing in waters with
high nutrient content, since it tolerates large variations Esta planta es capaz de desarrollarse en aguas con
in nutrients, pH and temperature (between 1 and 40 °C), alto contenido de nutrientes, ya que tolera grandes
although its optimum pH is between 6 and 8 (Wilson, variaciones de nutrientes, pH y temperatura (entre 1 y
Holst, & Rees, 2005). The growth rate of the water 40 °C); aunque su pH óptimo es entre 6 y 8 (Wilson,
hyacinth increases when there are high levels of nitrogen Holst, & Rees, 2005). La velocidad de crecimiento del
dissolved in the water (Heard & Winterton, 2000), and lirio acuático incrementa cuando hay niveles altos de
it has been observed that salinity levels of 6 to 8 % are nitrógeno disuelto en el agua (Heard & Winterton,
lethal to the plant (Olivares & Colonnello, 2000). 2000), y se ha observado que niveles de salinidad de
6 a 8 % resultan letales para la planta (Olivares &
One of the main problems generated by the water Colonnello, 2000).
hyacinth is that, due to its high growth rate, it quickly
covers the surfaces of water bodies, which prevents Uno de los principales problemas que genera el
the passage of light and, consequently, blocks the lirio acuático es que, debido a su alta velocidad de
photosynthetic processes of the aquatic flora, thereby crecimiento, cubre rápidamente las superficies de los
reducing the dissolved oxygen in the water. In addition, cuerpos de agua, lo que evita el paso de la luz y, por
its antagonistic role in the growth of other aquatic consiguiente, bloquea los procesos fotosintéticos de
organisms, which reduces biological diversity, has la flora acuática, reduciendo el oxígeno disuelto en el
been described (Brendonck et al., 2003). This species agua. Además, se ha descrito su papel antagónico en
is capable of doubling its population in just five days, el crecimiento de otros organismos acuáticos, lo cual
and has reached up to two million plants per hectare, reduce la diversidad biológica (Brendonck et al., 2003).
weighing 200 to 400 t, which also generates serious Esta especie es capaz de duplicar su población en solo
problems in terms of navigation, recreation, irrigation cinco días, y se han llegado a contabilizar hasta dos
and electricity generation (Epstein, 1998). millones de plantas por hectárea, con un peso de 200
a 400 t, por lo que además genera graves problemas
For the control of the water hyacinth, mathematical de navegación, recreación, irrigación y generación de
growth models have been developed, and it has been electricidad (Epstein, 1998).
observed that under controlled conditions its growth
follows a logistic behavior (Wilson et al., 2005); Para el control del lirio acuático, se han desarrollado
however, this has not been enough to avoid all the modelos matemáticos de crecimiento, y se ha observado
problems it causes in areas where it is considered que en condiciones controladas su crecimiento sigue
an invasive species. Chemical methods (herbicides), un comportamiento logístico (Wilson et al., 2005); no
biological control agents and physical removal are obstante, esto no ha sido suficiente para evitar todos
currently being used to control its growth (Harley, los problemas que causa en zonas donde se le considera
Julien, & Wright, 1996). It is a fact that only one method como especie invasiva. Actualmente se utilizan métodos
is inefficient, so it is necessary to use several removal químicos (herbicidas), agentes de control biológico y

Ingeníeria Agrícola y Biosistemas | Vol. 11, núm. 1, enero-junio 2019.

 Tovar-Jiménez et al. 41

techniques simultaneously (Gutiérrez, Ruiz, Uribe, & remoción física para controlar su crecimiento (Harley,
Martínez, 2000), hence the importance of generating Julien, & Wright, 1996). Es un hecho que un solo método
processing alternatives. es poco eficiente, por lo que se hace necesario el uso
simultáneo de varias técnicas de eliminación (Gutiérrez,
The water hyacinth contains between 92.8 and Ruiz, Uribe, & Martínez, 2000); de aquí la importancia
95 % water, 4.2 to 6.1 % volatile compounds, 18.2 to de generar alternativas de procesamiento.
19 % cellulose, 48.7 to 50 % hemicellulose, 3.5 to 3.8 %
lignin and 13 to 13.5 % crude protein (Nigam, 2002), El lirio acuático contiene entre 92.8 y 95 % de agua,
so it can be used in a wide variety of processes (Malik, de 4.2 a 6.1 % de compuestos volátiles, de 18.2 a 19 % de
2007); however, it is important to consider that these celulosa, de 48.7 a 50 % de hemicelulosa, de 3.5 a 3.8 %
concentrations may vary depending on the geographical de lignina y de 13 a 13.5 % de proteína cruda (Nigam,
area and climatic conditions (Boyd & Vickers, 1971). 2002), por lo que puede ser utilizado en una amplia
variedad de procesos (Malik, 2007); sin embargo, es
The most common uses of water hyacinth are for importante considerar que estas concentraciones pueden
the production of ethanol (Aswathy et al., 2010; variar en función de la zona geográfica y las condiciones
Guragain, Coninck, Husson, Durand, & Rakshit, 2011; climáticas (Boyd & Vickers, 1971).
Nigam, 2002), the production of fungal enzymes
(Deshpande, Nair, & Khedkar, 2009; Pramanik, 2010; Los usos más comunes del lirio acuático son la
Wang, Liu, Ning, Liao, & Jia, 2017), the removal of producción de etanol (Aswathy et al., 2010; Guragain,
heavy metals in water (Mahamadi & Nharingo, 2010; Coninck, Husson, Durand, & Rakshit, 2011; Nigam,
Mishra & Tripathi, 2009; Muramoto & Oki, 1983; 2002), la producción de enzimas fúngicas (Deshpande,
Saraswat & Rai, 2010), phytoremediation (Jayaweera Nair, & Khedkar, 2009; Pramanik, 2010; Wang, Liu, Ning,
& Kasturiarachchi, 2004), biogas production (Kivaisi & Liao, & Jia, 2017), la remoción de metales pesados en
Mtila, 1997) and as organic fertilizer (Khaket, Singh, agua (Mahamadi & Nharingo, 2010; Mishra & Tripathi,
Dhanda, Singh, & Singh, 2012). 2009; Muramoto & Oki, 1983; Saraswat & Rai, 2010), la
fitorremediación (Jayaweera & Kasturiarachchi, 2004),
Several researchers have analyzed the components la producción de biogás (Kivaisi & Mtila, 1997) y como
of water hyacinth from different geographical areas. fertilizante orgánico (Khaket, Singh, Dhanda, Singh, &
Lara-Serrano et al. (2016) studied samples from Singh, 2012).
two geographical areas of Mexico (Durango and
Guanajuato), finding differences in ash, holocellulose, Diversos investigadores han analizado los componentes
and total extractives, while Lakshminarayana, Rao, del lirio acuático de diferentes zonas geográficas.
Pantulu, and Thyagarajan (1984) observed differences Lara-Serrano et al. (2016) estudiaron muestras de dos
in the composition of lipids in roots, stalks, leaves, zonas geográficas de México (Durango y Guanajuato),
and flowers. Therefore, in order to generate strategies y encontraron diferencias en cenizas, holocelulosa y
for the use of this species, it is essential to know the extraíbles totales, mientras que Lakshminarayana, Rao,
influence that the geographical area and the parts of Pantulu, y Thyagarajan (1984) observaron diferencias en
the plant have on its composition. In this sense, this la composición de lípidos en raíces, tallos, hojas y flores.
research aimed to evaluate the effect of the collection Por ello, para generar estrategias de aprovechamiento de
area and the section of the Eichhornia crassipes plant esta especie, es fundamental conocer la influencia que
on its chemical composition in four geographical tiene la zona geográfica y las partes de la planta sobre
zones of Mexico (Mexico City, Hidalgo, Jalisco and su composición. En este sentido, el objetivo del presente
Tabasco), in order to determine the presence of trabajo fue evaluar el efecto de la zona de colecta y la
the main components of this species for possible sección de la planta de Eichhornia crassipes sobre su
biotechnological applications. composición química en cuatro zonas geográficas de
México (Ciudad de México, Hidalgo, Jalisco y Tabasco),
Materials and methods con el fin de determinar la presencia de los principales
componentes de esta especie para posibles aplicaciones
Collection of samples biotecnológicas.

Samples were collected in four areas from June to Materiales y métodos

August 2016: San Antonio Dam (Huasca de Ocampo,
Hidalgo: 20° 13’ 40” NL and 98° 33’ 45” WL), Cuemanco Obtención de las muestras
Pier (Mexico City: 19° 16’ 06” NL and 99° 06’ 15” WL),
Chapala Lake (Jalisco: 19° 16’ 32” NL and 99° 06’ 05” Las muestras se colectaron en cuatro zonas de junio a
WL) and Villahermosa (Tabasco: 18° 10’ 99” NL and 93° agosto de 2016: presa San Antonio (Huasca de Ocampo,
10’ 92” WL). Hidalgo: 20° 13’ 40” latitud norte y 98° 33’ 45” longitud

Ingeníeria Agrícola y Biosistemas | Vol. 11, issue 1, January-June 2019.

42 Influence of the geographical area...

Sample preparation oeste), embarcadero de Cuemanco (Ciudad de México:

19° 16’ 06” latitud norte y 99° 06’ 15” longitud oeste),
Fifty specimens were taken per collection area, within lago de Chapala (Jalisco: 19° 16’ 32” latitud norte y 99°
which there were mature, medium-aged and young 06’ 05” longitud oeste) y Villahermosa (Tabasco: 18° 10’
plants; this was done at the same time of year so that 99” latitud norte y 93° 10’ 92” longitud oeste).
the effect of the plant’s age on its chemical composition
was minimal. The plants were washed with cold water, Preparación de las muestras
sectioned and classified: small leaf (SL) and small stalk
(SS), medium-sized leaf (ML) and medium-sized stalk (MS), Se tomaron 50 especímenes por zona de colecta,
large leaf (LL) and large stem (LS), for the upper, middle dentro de los cuales había plantas maduras, medianas
and lower parts of the plant, respectively (Figure 1). y jóvenes; esto se hizo en la misma época del año
Samples were dried at 60 °C for 36 h with a convection para que el efecto de la edad de la planta sobre la
oven (DHG-9000J, MTI Corporation, USA), then ground, composición química fuera mínima. Las plantas se
sieved in a 40 mesh (0.425 mm), placed in dark bags lavaron con agua fría, se seccionaron y se clasificaron:
and stored in a cool, dry place for analysis. hoja chica (HC) y tallo chico (TC), hoja mediana (HM) y
tallo mediano (TM), hoja grande (HG) y tallo grande (TG),
Chemical analysis para las partes superior, media e inferior de la planta,
respectivamente (Figura 1). Las muestras se secaron
Material extractable in organic solvents. TAPPI a 60 °C durante 36 h con un horno de convección
standard T-204 om-88 was used by means of a Soxhlet (DHG-9000J, MTI Corporation, EUA), posteriormente
system and hexane as solvent. For the analysis, 10 g of se molieron, se cribaron en una malla 40 (0.425 mm),
each sample were used. se colocaron en bolsas oscuras y se almacenaron en un
lugar fresco y seco para su análisis.
Material extractable in water. TAPPI standard T-207
om-93 was used in the residue resulting from extraction Análisis químicos
with solvents.
Material extraíble en solventes orgánicos. Se utilizó la
Ash content. It was determined in accordance with norma TAPPI T-204 om-88 mediante un sistema Soxhlet
TAPPI standard T-211 om-93, for which 1 g of sample y hexano como solvente. Para el análisis se usaron 10 g
was used. de cada muestra.

SL ⁄ HC

LL ⁄ HG
SS ⁄ TC ML ⁄ HM
4 cm

LS ⁄ TG
MS ⁄ TM 8 cm

6 cm

Figure 1. Parts of the water hyacinth plant. SL = small leaf; SS = small stalk; ML = medium-sized leaf;
MS = medium-sized stalk; LL = large leaf; LS = large stalk.
Figura 1. Fracciones de la planta de lirio acuático. HC = hoja chica; TC = tallo chico; HM = hoja mediana;
TM = tallo mediano; HG = hoja grande; TG = tallo grande.

Ingeníeria Agrícola y Biosistemas | Vol. 11, núm. 1, enero-junio 2019.

 Tovar-Jiménez et al. 43

Lignin insoluble in acid. From 1 g of sample, the Material extraíble en agua. Se empleó la norma TAPPI
percentage of lignin present was determined by T-207 om-93 en el residuo resultante de la extracción
weight difference in accordance with TAPPI standard con solventes.
T-222 om-88.
Contenido de cenizas. Se determinó de acuerdo con
Holocellulose content. One hundred mL of sodium la norma TAPPI T-211 om-93, para lo cual se utilizó 1 g
chlorite at 1.5 % and glacial acetic acid were added to de muestra.
2 g of sample. The reaction was carried out at 75 °C
for 5 h. The mixture was then filtered in a Gooch Lignina insoluble en ácido. A partir de 1 g de muestra
crucible, washed with acetone and dried at 105 °C for se determinó el porcentaje de lignina presente por
1 h. The percentage of holocellulose was determined diferencia de peso de acuerdo con la norma TAPPI
by the difference between the initial and final weight. T-222 om-88.

All samples were analyzed in triplicate and the results Contenido de holocelulosa. A 2 g de muestra se le
were expressed as a percentage on a dry basis. adicionaron 100 mL de clorito de sodio al 1.5 % y ácido
acético glacial. La reacción se llevó a cabo a 75 °C
Statistical analysis durante 5 h. Posteriormente, la mezcla se filtró en un
crisol Gooch, se lavó con acetona y se secó a 105 °C
An analysis of variance, a multivariate analysis, a por 1 h. El porcentaje de holocelulosa se determinó por
correlation analysis and Fisher’s least significant diferencia de peso entre el inicial y el final.
difference (LSD) test (α ≤ 0.05) were carried out with
the results obtained, for which Statistica 7 software Todas las muestras se analizaron por triplicado y los
was used. resultados se expresaron como porcentaje en base seca.

Results and discussion Análisis estadístico

To identify significant differences among the parts, a Con los resultados obtenidos se realizó un análisis
multivariate statistical analysis was carried out (Table 1), de varianza, un análisis multivariado, un análisis de
which indicated that both the parts (leaves and stalks) correlación y una comparación de diferencia mínima
and the collection areas (four states of Mexico) had a significativa (DMS) de Fisher (α ≤ 0.05), para lo cual se
significant effect on the variables evaluated. On the empleó el programa Statistica 7.
other hand, in the results of the LSD analysis, it can be
seen that the percentage of ash, solvent extractives and Resultados y discusión
water extractives (Figure 2) showed a greater statistical
difference (α ≤ 0.05) in the samples from Jalisco. Para identificar diferencias significativas entre las
fracciones, se realizó un análisis estadístico multivariado
Regarding chemical composition, great differences (Cuadro 1), el cual indicó que tanto las fracciones (hojas
were observed, both in the parts analyzed and in the y tallos) como las zonas de colecta (los cuatro estados
collection area, with the holocellulose content (cellulose de México) presentaron un efecto significativo sobre
+ hemicellulose) having the least variation (Figure 3C). As las variables evaluadas. Mientras que en los resultados
for ash content, samples from Mexico City, Hidalgo and del análisis de DMS, se observa que el porcentaje de
Tabasco averaged 16.16, 17.56 and 19.8 %, respectively cenizas, extraíbles en solvente y en agua (Figura 2)
(Figure 3), and showed no statistically significant presentaron una mayor diferencia estadística (α ≤ 0.05)
differences among them (Figure 2). The samples with en las muestras provenientes de Jalisco.

Table 1. Multivariate test of significance for the analyzed parts (leaves and stalks) and states of Mexico (Mexico
City, Hidalgo, Jalisco and Tabasco).
Cuadro 1. Prueba multivariada de significancia para las fracciones analizadas (hojas y tallos) y estados de México
(Ciudad de México, Hidalgo, Jalisco y Tabasco).

Value / Valor F Effect / Efecto Error P

Intercept / Intercepto 0.000051 171652.4 5 44.0000 0.00
State / Estado 0.000011 494.6 15 121.8660 0.00
Part / Fracción 0.000446 46.0 25 164.9547 0.00
State x part / Estado x fracción 0.000051 19.7 75 214.9682 0.00

Ingeníeria Agrícola y Biosistemas | Vol. 11, issue 1, January-June 2019.

44 Influence of the geographical area...

A B
28
2 8
12
1 2

11 HGO
HGO
26
2 6 HGO
H G O 1 1
H G O
JAL B
JAL
J A L JAL
J A L
TAB
TAB
T A B 10 TAB
T A B
MX
24
2 4 1 0 MX
M X
MX
M X
99

Lignina Insoluble en Ácido (%)

Lignin (%) / Lignina (%)
22
2 2
Ash (%) / Cenizas (%)

20
2 0 8
8
Cenizas (%)

18
1 8 77

16
1 6 66

14
1 4 55

12
1 2 4
4

10
1 0 3
3

88 2
2
SL
H C /HC SST /C TC MLH /M HM MST /M TM LLH /G HG LST /G TG SLH C /HC SST /C TC MLH /M HM MST M/ TM LLH /G HG LST /G TG
F r a / c Fracción
Part c ió n
PartF r /a Fracción
c c ió n

C D
32
39
3 9 3 2
HGO D
38
3 8 HGO
H G O HGO
H G O
JAL
J A L 30 JAL
JAL
J A L
37
3 7 TAB
T A B 3 0 TAB
TAB
T A B
MX
Holocellulose (%) / Holocelulosa (%)

36
3 6
MX
M X MX
M X
28
Extractible in hexane (%) /
hexano(%)(%)
2 8
35
3 5

34 enHexano
Holocelulosa (%)

3 4 26
2 6
33
3 3
Extraíbles en

32
3 2 24
Extraíbles

2 4
31
3 1

3 0
30 22
2 2

29
2 9

28
2 8
20
2 0

27
2 7
18
26
2 6 1 8
H C /HC
SL T C / TC
SS MLH M/ HM MST M / TM LLH G/ HG LST /G TG H C /HC
SL SST C / TC MLH /M HM MST M/ TM LLH /G HG LST /G TG
F r a /c Fracción
Part c ió n PartF r /a Fracción
c c ió n

E
24
2 4

H G O
HGO
22
2 2
JAL
J A L
TAB
T A B
20
2 0 MX
M X
(%)
Extractable in hot water (%) /
caliente (%)

18
1 8
HGO = Hidalgo
agua Caliente

16
1 6
JAL = Jalisco
en Agua

14
1 4 TAB = Tabasco
Extraíbles en

12
1 2 MX = Ciudad de México
Extraíbles

10
1 0

88

66
44
SLH /HC
C SST /C TC ML H / M HM MST /M TM LLH /G HG LST /G TG
PartF r /a Fracción
c c ió n

Figure 2. Graphs of the least significant difference (LSD) analysis of water hyacinth samples. SL = small leaf;
SS = small stalk; ML = medium-sized leaf; MS = medium-sized stalk; LL = large leaf; LS = large stalk.
Figura 2. Gráficas del análisis de diferencia mínima significativa (DMS) de las muestras de lirio acuático.
HC = hoja chica; TC = tallo chico; HM = hoja mediana; TM = tallo mediano; HG = hoja grande;
TG = tallo grande.

Ingeníeria Agrícola y Biosistemas | Vol. 11, núm. 1, enero-junio 2019.

 Tovar-Jiménez et al. 45

the lowest concentration were those from Jalisco, while En cuanto a la composición se observaron grandes
those from Tabasco had the highest (Figure 3A). Gao, diferencias, tanto en las fracciones analizadas
Chen, Yuan, Huang, and Yan (2013) report an ash content como en la zona de colecta, siendo el contenido de
of 45 % and Ma et al. (2010) of 2.8 %, both of hyacinth holocelulosa (celulosa + hemicelulosa) el que tuvo
collected in China, but from different areas, which could menor variación (Figura 3C). En cuando al contenido
evidence the effect of geographical area on the chemical de cenizas, las uestras provenientes de la Ciudad de
composition of the plant. México, Hidalgo y Tabasco presentaron, en promedio,
16.16, 17.56 y 19.8 %, respectivamente (Figura 3), y
Atehortua and Gartner (2013) mention that that the no mostraron diferencias estadísticas significativas
increased ash content may be due to a higher adsorption entre sí (Figura 2). Las muestras que tuvieron la menor

A
A BB
30 12
25 10
Ash (%) / Cenizas (%)

20

(%)(%)
8
Cenizas (%)

(%) / Lignina
15 6

Lignina
10 4
Lignin
5 2
0 0
HC
SL /HC
TC HM TM HG
SS / TC ML / HM MS / TM LL / HG
TG
LS / TG SL /HC
HC SS / TC
TC ML / HM
HM MS TM/ TM LL / HG
HG LS / TG
TG
Part / Fracción
Fracción Fracción
Part / Fracción

C
C DD
35
40
en hexano (%) (%)

30
(%) (%)

35
Extraible in hexane (%) /
Extraiíblesensolvente
(%) / Holocelulosa

30 25
25 20
Holocelulosa

20 15
Extraíbles

15 10
Holocellulose

10
5
5
0
0 SL /HC SS / TC ML / HM
SL /HC SS / TC ML / HM MS / TM LL / HG LS / TG HC TC HM MS TM/ TM LL / HG
HG LS / TG
TG
HC TC HM TM HG TG Part / Fracción
Fracción
Part / Fracción Fracción
E
E
25
(%)(%)

20
Hidalgo
Extractable in water (%) /

Hidalgo
agua
en agua

15 Jalisco
Jalisco
Extraíblesen

Tabasco
10 Tabasco
Extraíbles

Cd. de México
5 Cd. de México
0
SL /HC SS / TC ML / HM MS / TM LL / HG LS / TG
HC TC HM TM HG TG
Fracción
Part / Fracción

Figure 3. Concentration of the main components of the water hyacinth. SL = small leaf; SS = small stalk;
FigureML3.= Concentration of the
medium-sized leaf; main
MS = components
medium-sized ofLL
stalk; the= large
waterleaf;
hyacinth. SLstalk.
LS = large = small leaf; SS
Figura 3. Concentración de los principales componentes del lirio acuático. HC = hoja chica; TC = tallo chico;
= small
HM stalk;
= hoja ML = medium-sized
mediana; leaf; MS
TM = tallo mediano; HG==medium-sized
hoja grande; TGstalk;
= talloLL = large leaf; LS =
grande.
large stalk.
Ingeníeria Agrícola y Biosistemas | Vol. 11, issue 1, January-June 2019.
46 Influence of the geographical area...

of metals present in the water, which remain stable concentración fueron las procedentes de Jalisco, y las de
during calcination; in this sense, this increase could Tabasco fueron las mayores (Figura 3A). Gao, Chen,
be an indication of pollution of the waterbodies at the Yuan, Huang, y Yan (2013) reportan un contenido
hyacinth collection site. Lara-Serrano et al. (2016) found de cenizas de 45 % y Ma et al. (2010) de 2.8 %,
large differences in the ash content of water hyacinth ambos de lirio colectado en China, pero de diferentes
from two geographical areas of Mexico (Durango zonas, lo que podría evidenciar el efecto de la zona
and Guanajuato), being higher in the samples from geográfica sobre la composición química de la planta.
Durango (26 %) than in those from Guanajuato (14.6 %),
probably due to different concentrations of elements Atehortua y Gartner (2013) mencionan que es posible
such as silicon, magnesium, chlorides, potassium, que el incremento en el contenido de cenizas se deba a
calcium and iron. In general, Figure 3A shows that the una mayor adsorción de metales presente en el agua, los
stalk has more ash because it functions as a vascular cuales permanecen estables durante la calcinación; en
system that allows the flow of nutrients to the leaves este sentido, dicho incremento podría ser un indicativo
and vice versa; also, metals in water are likely to be de contaminación de los cuerpos acuíferos del lugar de
more easily absorbed by this system. colecta del lirio. Lara-Serrano et al. (2016) encontraron
grandes diferencias en el contenido de cenizas de lirio
On the other hand, the highest percentage of lignin acuático de dos zonas geográficas de México (Durango y
was observed in the samples collected in the state of Guanajuato), siendo mayor en las muestras de Durango
Hidalgo, on average 8 % (Figure 3B), and in all collection (26 %) que en las de Guanajuato (14.6 %), debido,
areas the highest percentage was found in the leaves. probablemente, a las diferentes concentraciones de
This coincides with Balasubramanian, Arunachalam, elementos como silicio, magnesio, cloruros, potasio,
Da, and Arunachalam (2012), who found higher lignin calcio y hierro. En general, en la Figura 3A se observa que
content in water hyacinth leaves than roots collected el tallo presenta mayor cantidad de cenizas, esto debido
in three geographical areas of India. Lignin plays a very a que funciona como un sistema vascular que permite el
important role since, in addition to protecting the plant flujo de nutrientes hacia las hojas y viceversa; además,
against attack by various organisms, it is part of the es probable que los metales presentes en el agua sean
vascular and support systems of the plant; therefore, absorbidos con mayor facilidad por este sistema.
since the hyacinth is a surface plant where the leaves
are responsible for its buoyancy, it is assumed that Por otro lado, el mayor porcentaje de lignina se observó
the lignin is present in greater quantity in this part en las muestras colectadas en el estado de Hidalgo, en
of the plant. promedio 8 % (Figura 3B), y en todas las zonas de colecta
el mayor porcentaje lo presentaron las hojas. Esto coincide
Neiff, Casco, and de Neiff (2008) determined that the con Balasubramanian, Arunachalam, Da, y Arunachalam
amount of lignin in E. crassipes is a function of (2012), quienes encontraron mayor contenido de lignina
the water levels in the lakes where it grows, and that en hojas que en raíces de lirio acuático colectado en tres
long periods of confinement of the plant cause an zonas geográficas de la India. La lignina juega un papel
increase in the lignin concentration. It is likely that de suma importancia, ya que además de proteger a la
in the state of Hidalgo there is little water exchange planta contra el ataque de diversos organismos, forma
and with low levels, which would explain, in part, parte de los sistemas vasculares y de soporte de la planta;
the high percentages of lignin found in the hyacinth por ello, al ser el lirio una planta de superficie donde
collected in this state. On the other hand, the hyacinth las hojas son las responsables de su flotabilidad, es de
from Jalisco and Mexico City had the lowest lignin suponerse que la lignina se presente en mayor cantidad
concentrations, on average 4.6 and 4.7 %, respectively en esta parte de la planta.
(Figure 3), values very similar to those described by
Nigam (2002), Sornvoraweat and Kongkiattikajorn Neiff, Casco, y de Neiff (2008) determinaron que la
(2010), and below those reported by Gao et al. (2013) cantidad de lignina en E. crassipes está en función de
(17 % lignin in hyacinth from the Liuxi River in China) los niveles de agua de los lagos donde crece, y que
and Ma et al. (2010) (29.3 % lignin from hyacinth periodos largos de confinamiento de la planta provocan
collected in China). incremento en la concentración de lignina. Es probable
que en el estado de Hidalgo se tenga poco intercambio
In general, the largest amount of solvent extractives de agua y con bajos niveles, lo que explicaría, en
was presented in the stalks of all samples (Figure 3D), parte, los altos porcentajes de lignina encontrados
with the Jalisco samples having the largest statistical en el lirio colectado en este estado. Por su parte, el
difference (Figure 2). The results obtained agree with lirio proveniente de Jalisco y de la Ciudad de México
the findings of Silva, de Melo, Silvestre, and Silva presentaron las menores concentraciones de lignina,
(2015), who reported in E. crassipes a concentration en promedio 4.6 y 4.7 %, respectivamente (Figura 3);
of solvent extractives of 31.49 and 24.23 % for stalks valores muy similares a los descritos por Nigam (2002)
and leaves, respectively, although they are lower than y Sornvoraweat y Kongkiattikajorn (2010), y por debajo

Ingeníeria Agrícola y Biosistemas | Vol. 11, núm. 1, enero-junio 2019.

 Tovar-Jiménez et al. 47

those reported by Lakshminarayana et al. (1984) (64.4 % de los reportados por Gao et al. (2013) (17 % de lignina
of solvent extractives in leaves and stalks). The main en lirio del río Liuxi, en China) y Ma et al. (2010) (29.3 %
extractable compounds can be waxes, resins, fatty de lignina en lirio colectado en China).
acids and their esters, unsaponifiable substances and
chlorophyll (Sluiter et al., 2005). It has been reported En general, la mayor cantidad de extraíbles en
that this type of compound can act as a catalyst in the solventes se presentó en los tallos de todas las muestras
oxidation of lignocellulose, specifically hemicellulose (Figura 3D); en donde las muestras de Jalisco presentaron
and lignin (Burgois, Bartholin, & Gutonnet, 1989), and la mayor diferencia estadística significativa (Figura 2).
that the age of the plant has an important effect on Los resultados obtenidos concuerdan con lo descrito
its concentration. por Silva, de Melo, Silvestre, y Silva (2015), quienes
reportaron en E. crassipes una concentración de extraíbles
In the case of water-extractable compounds, Figure 3E en solventes de 31.49 y 24.23 % para tallo y hojas,
shows that the greatest amount was presented in respectivamente; aunque son inferiores a los reportados
the leaves (Figure 3E). In this process, water-soluble por Lakshminarayana et al. (1984) (64.4 % de extraíbles en
compounds such as non-structural carbohydrates, salts solventes en hojas y tallos). Los principales compuestos
and some nitrogenous substances are extracted. The extraíbles pueden ser ceras, resinas, ácidos grasos y sus
samples collected in Jalisco had the highest percentage ésteres, sustancias insaponificables y clorofila (Sluiter
of aqueous extractives, with an average value of 20 % in et al., 2005). Se ha descrito que este tipo de compuestos
leaves and 15 % in stalks, which is consistent with what pueden actuar como catalizadores en la oxidación de
was reported by Tan et al. (2008). These results suggest lignocelulosa, específicamente de la hemicelulosa y la
that there is an effect of both the collection area and lignina (Burgois, Bartholin, & Gutonnet, 1989), y que
the plant part. la edad de la planta tiene un efecto importante en
su concentración.
Finally, the holocellulose content was very similar in
all parts, although it was slightly higher in samples Para el caso de los compuestos extraíbles en agua, se
collected in Mexico City (Figure 3C). Carbohydrates pudo observar que la mayor cantidad se presentó en
present in holocellulose are of great interest, as they can las hojas (Figura 3E). En el proceso de extracción en
be used in a variety of biotechnological processes such agua se obtienen compuestos como carbohidratos no
as bioethanol production (Guragain et al., 2011). The estructurales, sales y algunas sustancias nitrogenadas.
holocellulose concentration found (about 32 %) differs Las muestras colectadas en Jalisco presentaron el mayor
from that described by other authors, which may be porcentaje de extraíbles acuosos, con un valor promedio
due to differences in climate, plant age, elevation and de 20 % en hojas y 15 % en tallos, lo que concuerda
geographical area, among other things. con lo reportado por Tan et al. (2008). Estos resultados
sugieren que hay un efecto tanto de la zona de colecta
Balasubramanian et al. (2012) observed that the como de la fracción de la planta.
amount of holocellulose in water hyacinth collected in
three different waterbodies in India was not consistent Finalmente, el contenido de holocelulosa fue muy
because it ranged from 68.8 to 78.6 %; furthermore, they parecido en todas las fracciones, aunque fue
found that this percentage was affected by the part of ligeramente mayor en las muestras colectadas en
the plant (roots, petioles or leaves). The holocellulose la Ciudad de México (Figura 3C). Los carbohidratos
contents reported by other authors in E. crassipes presentes en la holocelulosa son de gran interés,
samples, obtained from different geographical areas, ya que se pueden emplear en una gran variedad
were: 53.3 % (Abraham & Kurup, 1996), 66.9 % (Nigam, de procesos biotecnológicos, como la producción de
2002), 52.9 % (Gunnarsson & Petersen, 2007), 67.6 % bioetanol (Guragain et al., 2011). La concentración
(Kumar, Singh, & Ghosh, 2009), 51.7 % (Sornvoraweat de holocelulosa encontrada (alrededor de 32 %) difiere
& Kongkiattikajorn, 2010), 47.5 % (Ma et al., 2010) and con lo descrito por otros autores, lo que puede deberse
41.6 % (Gao et al., 2013). a las diferencias climáticas, edad de la planta, altitud,
zona geográfica, entre otras cosas.
On the other hand, Table 2 shows the results of the
contrast analysis (comparison between means), where Balasubramanian et al. (2012) observaron que la
it can be observed that the State-Part relationship did cantidad de holocelulosa en lirio acuático colectado
not present a significant difference; that is, both the en tres diferentes cuerpos de agua en India no era
stalks and the leaves (parts) of the plants collected in consistente, debido a que varió de 68.8 a 78. 6 %;
the same state do not have significant differences. The además, encontraron que dicho porcentaje se veía
rest of the comparisons showed differences between afectado por la parte de la planta (raíces, peciolos u
them. As an example, the State-Ash relationship implies hojas). Los contenidos de holocelulosa reportados por
that the ash content of the plants is different in each otros autores en muestras de E. crassipes, provenientes de
of the states. In general, the contrast analysis indicated zonas geográficas diferentes, fueron: 53.3 % (Abraham &

Ingeníeria Agrícola y Biosistemas | Vol. 11, issue 1, January-June 2019.

48 Influence of the geographical area...

Table 2. Contrast analysis between the different parts studied (α ≤ 0.05).

Cuadro 2. Análisis de contraste entre las diferentes fracciones estudiadas (α ≤ 0.05).
Significance / Difference /
Contrast / Contraste +/- Limits / +/- Límites
Significancia Diferencia
State - Part / Estado - Fracción - -1.0 1.06071
State - Ash / Estado - Cenizas * -13.8471 1.06071
State - Lignin / Estado - Lignina * -3.37039 1.06071
State - Holocellulose / Estado - Holocelulosa * -28.3097 1.06071
1
State - SE / Estado - ES 1
* -22.2604 1.06071
State - WE / Estado - EA * -10.792 1.06071
Part - Ash / Fracción - Cenizas * -12.8471 1.06071
Part - Lignin / Fracción - Lignina * -2.37039 1.06071
Part - Holocellulose / Fracción - Holocelulosa * -27.3097 1.06071
Part - SE / Fracción - ES * -21.2604 1.06071
Part - WE / Fracción - EA * -9.79203 1.06071
Ash - Lignin / Cenizas - Lignina * 10.4767 1.06071
Ash - Holocellulose / Cenizas - Holocelulosa * -14.4626 1.06071
Ash - SE / Cenizas - ES * -8.41326 1.06071
Ash - WE / Cenizas - EA * 3.05508 1.06071
Lignin - Holocellulose / Lignina - Holocelulosa * -24.9393 1.06071
Lignin - SE / Lignina - ES * -18.89 1.06071
Lignin - WE / Lignina - EA * -7.42164 1.06071
Holocellulose - SE / Holocelulosa - ES * 6.04934 1.06071
Holocellulose - WE / Holocelulosa - EA * 17.5177 1.06071
SE - WE / ES - EA * 11.4683 1.06071
1
SE = solvent-extractable compounds; WE = water-extractable compounds.
1
ES = compuestos extraíbles en solventes; EA = compuestos extraíbles en agua.

Table 3. Formation of homogeneous groups from the least significant difference (LSD) analysis of the samples
from four areas of Mexico.
Cuadro 3. Formación de grupos homogéneos a partir del análisis de la diferencia mínima significativa (DMS) de
las muestras provenientes de cuatro zonas de México.
Chemical compound / Homogeneous groups (α ≤ 0.05) / Grupos homogéneos (α ≤ 0.05)
Compuesto químico 1
SL / HC 1
SS / TC ML / HM MS / TM LL / HG LS / TG
Ash / Cenizas Tab Tab-Hgo Tab Tab Tab Tab-Hgo-Mx
Hgo-Mx Mx Hgo Hgo-Mx Hgo-Mx Jal
Jal Jal Mx-Jal Jal Jal
Lignin / Lignina Hgo Hgo Hgo Hgo Hgo Hgo
Tab-Mx Tab-Jal-Mx Tab-Mx Tab-Jal-Mx Tab Tab-Jal-Mx
Mx-Jal Mx-Jal Jal-Mx
Holocellulose / Tab-Jal-Hgo Mx Tab-Jal-Hgo Mx Tab Mx
Holocelulosa Hgo-Mx Hgo-Jal Mx Hgo-Jal Jal-Hgo Jal
Tab Tab Hgo-Mx Hgo-Tab
Solvent-extractible / Mx Tab-Hgo Mx Tab-Hgo Mx Tab-Hog
Extraíbles en solventes Hgo Mx Hgo-Tab Mx Hgo-Tab Mx
Jal-Tab Jal Jal Jal Jal Jal
Water-extractible / Jal Jal Jal Jal Jal Jal
Extraíbles en agua Hgo-Tab-Mx Hgo-Mx-Tab Hgo-Tab Hgo Hgo-Tab-Mx Hgo
Tab-Mx Tab-Mx Mx-Tab
1
SL = small leaf; SS = small stalk; ML = medium-sized leaf; MS = medium-sized stalk; LL = large leaf; LS = large stalk; Mx = Mexico City; Hgo = Hidalgo; Jal = Jalisco;
Tab = Tabasco.
1
HC = hoja chica; TC = tallo chico; HM = hoja mediana; TM = tallo mediano; HG = hoja grande; TG = tallo grande; Mx = Ciudad de México; Hgo = Hidalgo; Jal = Jalisco;
Tab = Tabasco.

Ingeníeria Agrícola y Biosistemas | Vol. 11, núm. 1, enero-junio 2019.

 Tovar-Jiménez et al. 49

that the parts (leaf and stalk), the components (ash, Kurup, 1996), 66.9 % (Nigam, 2002), 52.9 % (Gunnarsson
water extractives, solvent extractives and holocellulose & Petersen, 2007), 67.6 % (Kumar, Singh, & Ghosh, 2009),
content) and the state (Mexico City, Hidalgo, Jalisco 51.7 % (Sornvoraweat & Kongkiattikajorn, 2010), 47.5 %
and Tabasco) all show statistical differences when (Ma et al., 2010) y 41.6 % (Gao et al., 2013).
compared to each other.
Por otra parte, el Cuadro 2 presenta los resultados del
Due to the variability observed among the samples análisis de contraste (comparación entre medias), y
and to determine if the collection area influences the se puede observar que la relación Estado-Fracción no
composition of the plant, homogeneous groups were presentó diferencia significativa; es decir, que tanto
formed from the LSD analysis (Table 3). It can be seen los tallos como las hojas (fracciones) de las plantas
that in the ash content, the samples from Jalisco, which colectadas en un mismo estado no presentan diferencias
had the least amount of this compound, did not show significativas. El resto de las comparaciones mostraron
differences with respect to the samples from Mexico diferencias entre sí. A manera de ejemplo, la relación
City in the ML part. In the case of lignin, the largest Estado-Cenizas implica que el contenido de cenizas
amount was detected in the samples from Hidalgo, de las plantas es diferente en cada uno de los estados.
a state that did not form groups in any part, while En general, el análisis de contraste indicó que tanto
the lignin present in SS, MS and LS does not differ las fracciones (hoja y tallo), como los componentes
statistically from each other, since the same groups (cenizas, extraíbles en agua, en solvente y contenido de
are formed. holocelulosa) y el estado (Ciudad de México, Hidalgo,
Jalisco y Tabasco) presentan diferencias estadísticas
The holocellulose concentration showed greater cuando se comparan entre sí.
heterogeneity, both in stalks and leaves, where the SS,
MS and LS samples from Mexico City were grouped Debido a la variabilidad observada entre las muestras
independently. The same occurred with the solvent- y para determinar si la zona de colecta influye en la
extractable compounds, of which the samples from composición de la planta, a partir del análisis de DMS
Mexico City were independent from the other states, se formaron grupos homogéneos (Cuadro 3). Se puede
these for the case of SL, ML and LL, and the samples observar que en el contenido de cenizas, las muestras
from Jalisco were the ones that showed the greatest provenientes de Jalisco, que fueron las que presentaron
differences, except for SL (Table 3). Finally, it was menor cantidad de este compuesto, no mostraron
observed in the water-extractable compounds that diferencias con respecto a las muestras de la Ciudad de
the Jalisco samples had the highest concentration of México en la fracción de HM. Para el caso de la lignina,
these compounds, and showed no similarity with the la mayor cantidad se detectó en las muestras de Hidalgo,
samples from the other states. estado que no formó grupos en ninguna fracción,
mientras que la lignina presente en TC, TM y TG no
In general, the results obtained can facilitate decision- difiere estadísticamente entre sí, ya que se forman los
making regarding the processing of water hyacinth for mismos grupos.
various biotechnological processes, such as obtaining
carbohydrates, or as a possible indicator of waterbody La concentración de holocelulosa mostró mayor
pollution. heterogeneidad tanto en tallos como en hojas, en donde
las muestras de TC, TM y TG de la Ciudad de México
Conclusions se agruparon de manera independiente. Lo mismo
ocurrió con los compuestos extraíbles en solventes; de
The results provide information on the chemical los cuales, las muestras de la Ciudad de México fueron
composition of the water hyacinth (E. crassipes) from independientes a los otros estados, esto para el caso
four areas of Mexico (Mexico City, Hidalgo, Jalisco de HC, HM y HG, y las muestras de Jalisco fueron las
and Tabasco), which showed great heterogeneity. que mostraron las mayores diferencias, a excepción
Both leaves and stalks showed significant statistical de HC (Cuadro 3). Finalmente, en los compuestos
differences in chemical composition. Samples from extraíbles en agua se observó que las muestras de Jalisco
Tabasco had the highest concentration of ash, those tuvieron la mayor concentración de estos compuestos,
from Hidalgo the highest concentration of lignin y no mostraron similitud con las muestras de los
and those from Jalisco the highest percentages of otros estados.
water-extractible compounds. On the other hand,
holocellulose showed the highest variability with De manera general, los resultados obtenidos pueden
least significant differences, both at the level of facilitar la toma de decisiones en cuanto al procesamiento
collection area and plant part. This suggests that for del lirio acuático para diversos procesos biotecnológicos,
the processing of the plant it is important to take into como la obtención de carbohidratos, o como posible
account the geographical area and the part thereof. indicativo de contaminación de cuerpos de agua.

Ingeníeria Agrícola y Biosistemas | Vol. 11, issue 1, January-June 2019.

50 Influence of the geographical area...

Acknowledgments Conclusiones

The authors thank the Consejo Nacional de Ciencia y Los resultados proporcionan información sobre la
Tecnología (CONACYT) for the funding granted through composición química del lirio acuático (E. crassipes)
Project 24711, within the framework of the call to de cuatro zonas de México (Ciudad de México,
address national problems. Hidalgo, Jalisco y Tabasco), las cuales presentaron
gran heterogeneidad. Tanto las hojas como los tallos
mostraron diferencias estadísticas significativas en su
End of English version composición química. Las muestras provenientes de
Tabasco tuvieron la mayor concentración de cenizas,
las de Hidalgo la mayor concentración de lignina
References ⁄ Referencias y las de Jalisco los mayores porcentajes de compuestos
extraíbles en agua. Por otro lado, la holocelulosa fue
Abraham, M., & Kurup, M. (1996). Bioconversion of tapioca la que mostró la mayor variabilidad con diferencias
(Manihot esculenta) waste and water hyacinth (Eichhornia mínimas significativas, tanto a nivel de zona de colecta
crassipes) - Influence of various physico-chemical como de fracción de planta. Lo anterior sugiere que para
factors. Journal of Fermentation and Bioengineering, 82(3), el procesamiento de la planta es importante tomar en
259-263. doi: 10.1016/0922-338X(96)88817-9 cuenta la zona geográfica y la fracción de la misma.
Aswathy, U. S., Sukumaran, R. K., Devi, G. L., Rajasree, K. P.,
Singhania, R. R., & Pandey, A. (2010). Bio-ethanol from Agradecimientos
water hyacinth biomass: An evaluation of enzymatic
saccharification strategy. Bioresource Technology, 101(3), Los autores agradecen al Consejo Nacional de Ciencia y
925-930. doi: 10.1016/j.biortech.2009.08.019 Tecnología (CONACYT) por el financiamiento otorgado
Atehortua, E., & Gartner, C. (2013). Preliminry studies of a través del Proyecto 24711, dentro del marco de la
Eichhornia crassipes dry biomass for lead and chromium convocatoria de atención a Problemas Nacionales.
removal from waters. Revista Colombiana de Materiales,
43, 81-92
Balasubramanian, D., Arunachalam, K., Da, A. K., & Fin de la versión en español
Arunachalam, A. (2012). Decomposition and nutrient
release of Eichhornia crassipes (Mart.) Solms. under
different trophic conditions in wetlands of eastern
Himalayan foothills. Ecological Engineering, 44, 111-122. Gao, J., Chen, K., Yuan, K., Huang, H., & Yan, Z. (2013). Ionic
doi: 10.1016/j.ecoleng.2012.03.002 liquid pretreatment to enhance the anaerobic digestion
Boyd, C. E., & Vickers, D. H. (1971). Variation in the elemental of lignocellulosic biomass. Bioresource Technology, 150,
content of Eichhornia crassipes. Hydrobiologia, 38(3-4), 352-358. doi: 10.1016/j.biortech.2013.10.026
409-414. doi: 10.1007/BF00036546 Gunnarsson, C. C., & Petersen, C. M. (2007). Water hyacinth
Brendonck, L., Maes, J., Rommens, W., Dekeza, N., Nhiwatiwa, as a resource in agriculture and energy production:
T., & Barson, M. (2003). The impact of water hyacinth a literature review. Waste Management, 27(1), 117-129.
(Eichhornia crassipes) in a eutrophic subtropical doi: 10.1016/j.wasman.2005.12.011
impoundment (Lake Chivero, Zimbabwe). II. Species Guragain, Y. N., Coninck, J. D., Husson, F., Durand, A.,
diversity. Archives of Hydrobiology, 158(3), 389-405. doi: & Rakshit, S. K. (2011). Comparison of some new
10.1127/0003-9136/2003/0158-0389 pretreatment methods for second generation
Burgois, J., Bartholin, M. C., & Gutonnet, R. (1989). Thermal bioethanol production from wheat straw and water
treatment of wood: analysis of the obtained product. hyacinth. Bioresource Technology, 102, 4416-4424. doi:
Wood Science Technology, 23(4), 303-310. doi: 10.1007/ 10.1016/j.biortech.2010.11.125
BF00353246 Gutiérrez, E. L., Ruiz, E. F., Uribe, E. G., & Martínez, J. M.
Center, T. D. (1994). Biological control of weeds: water (2000). Biomass and productivity of water hyacinth
hyacinth and water lettuce. In: Rosen, D., Bennet, and their application in control programs. Proceedings
F. D., & Capinera, J. L. (Eds), Pest management in the of the second IOBC global working group on the biological
subtropics, biological control a Florida perspective (pp. 481- and integrated control of water hyacinth, 102, 109-
521), U. K.: Intercep Ltd. 119. Retrieved from http://ageconsearch.umn.edu/
Deshpande, P., Nair, S., & Khedkar, S. (2009). Water hyacinth bitstream/135372/2/PR102.pdf
as carbon source for the production of cellulase by Harley, K. L. S., Julien, M. H., & Wright, A. D. (1996). Water
Trichoderma reesei. Applied Biochemistry and Biotechnology, hyacinth: a tropical worldwide problem and methods
158(3), 552-560. doi: 10.1007/s12010-008-8476-9 for its control. Proceedings of the 2nd international weed
Epstein, P. (1998). Weeds bring disease to the east African control congress, 2, 639-644.
waterways. Lancet, 351(9102), 351-577. doi: 10.1016/ Heard, T. A., & Winterton, S. L. (2000). Interactions between
S0140-6736(05)78570-6 nutrient status and weevil herbivory in the biological

Ingeníeria Agrícola y Biosistemas | Vol. 11, núm. 1, enero-junio 2019.

 Tovar-Jiménez et al. 51

control of water hyacinth. Journal of Applied Ecology, water hyacinth (Eichhornia crassipes). Journal of
37(1), 117-21. doi: 10.1046/j.1365-2664.2000.00480.x Hazardous Materials, 164(2-3), 1059-1063. doi: 10.1016/j.
Hellmann, J. J., Byers, J. E., Bierwagen, B. G., & Dukes, J. S. hazmat.2008.09.020
(2008). Five potential consequences of climate change Muramoto, S., & Oki, Y. (1983). Removal of some heavy metals
for invasive species. Conservation Biology, 22(3), 534- from polluted water by water hyacinth (Eichhornia
543. doi: 10.1111/j.1523-1739.2008.00951.x crassipes). Bulletin Environmental Contamination
Humphrey, T. K., & Dube, T. (2018). Remote sensing of Toxicology, 30(2), 170-177. doi: 10.1007/BF01610117
invasive water hyacinth (Eichhornia crassipes): A Neiff, J. J., Casco, S. L., & de Neiff, A. P. (2008). Response of
review on applications and challenges. Remote Sensing Eichhornia crassipes to water level fluctuations in two
Applications: Society and Environment, 10, 36-46. doi: lakes with different connectivity in the Paraná River
10.1016/j.rase2018.02.005 floodplain. Revista de Biología Tropical, 56(2), 613-623.
Jayaweera, M. W., & Kasturiarachchi, J. C. (2004). Removal of doi: 10.15517/rbt.v56i2.5612
nitrogen and phosphorus from industrial wastewater Nigam, J. N. (2002). Bioconversion of water-hyacinth
using water hyacinth (Eichhornia crassipes (Mart) (Eichhornia crassipes) hemicellulose acid hydrolysate
Solms). Water Science and Technology, 50(6), 217-225. doi: to motor fuel ethanol by xylose-fermenting yeast.
10.2166/wst.2004.0379 Journal of Biotechnology, 97(2), 107-116. doi: 10.1016/
Khaket, T. P., Singh, M., Dhanda, S., Singh, T., & Singh, J. S0168-1656(02)00013-5
(2012). Biochemical characterization of consortium Olivares, E., & Colonnello, G. (2000). Salinity gradient in the
compost of toxic weeds Parthenium hysterophorus and Mánamo River, a dammed distributary of the Orinoco
Eichhornia crassipes. Bioresources Technology, 123, 260- Delta, and its influence on the presence of Eichhornia
265. doi: 10.1016/j.biortech.2012.07.107 crassipes and Paspalum rapens. Interciencia, 25(5), 242-
Kivaisi, A. K., & Mtila, M. (1997). Production of biogas from 248. Retrieved from http://www.redalyc.org/articulo.
water hyacinth (Eichhornia crassipes) (Mart) (Solms) in a oa?id=33904704
two-stage bioreactor. World Journal of Microbiology and Pramanik, P. (2010). Changes in enzymatic activities and
Biotechnology, 14(1), 125-131. doi: 10.1023/A:100884500 microbial properties in vermicompost of water
Kumar, A., Singh, L. K., & Ghosh, S. (2009). Bioconversion of hyacinth as affected by pre-composting and fungal
lignocellulosic fraction of water hyacinth (Eichhornia inoculation: A comparative study of ergosterol
crassipes) hemicellulose acid hydrolysate to ethanol by and chitin for estimating fungal biomass. Waste
Pichia stipitis. Bioresource Technology, 100(13), 3293-3297. Management, 30(8-9), 1472-1476. doi: 10.1016/j.
doi: 10.1016/j.biortech.2009.02.023 wasman.2010.02.026
Lakshminarayana, G., Rao, K. S., Pantulu, A. J., & Thyagarajan, Saraswat, S., & Rai, J. P. N. (2010). Heavy metal adsorption
G. (1984). Composition of lipids in roots, stalks, leaves from aqueous solution using Eichhornia crassipes dead
and flowers of Eichhornia crassipes (Mart.) Solms. biomass. International Journal of Mineral Processing, 94(3-
Aquatic Botany, 20(3-4), 219-227. doi: 10.1016/0304- 4), 203-206. doi: 10.1016/j.minpro.2010.02.006
3770(84)90088-3 Silva, R. P., de Melo, M. W. R., Silvestre, A. J. D., & Silva, C. M.
Lara-Serrano, J. S., Rutiaga-Quiñones, O. M., López-Miranda, (2015). Polar and lipophilic extracts characterization
J., Fileto-Pérez, H. A., Pedraza-Bucio, F. E., Rico-Cerda, of roots, stalks, leaves and flowers of water hyacinth
J. L., & Rutiaga-Quiñones, J. G. (2016). Physicochemical (Eichhornia crassipes), and insights for its future
characterization of water hyacinth (Eichhornia crassipes valorization. Industrial Crops and Products, 76, 1033-
(Mart.) Solms). Bioresources, 11(3), 7214-7223. Retrieved 1038. doi: 10.1016/j.indcrop.2015.07.055
from https://bioresources.cnr.ncsu.edu/resources/ Sluiter, A., Hames, B., Ruiz, R., Scarlata, C., Sluiter, J., &
physicochemical-characterization-of-water-hyacinth- Templeton, D. (2005). Determination of ash in biomass.
eichhornia-crassipes-mart-solms/ Laboratory Analytical Procedure. U.S.A.: National
Ma, F., Yang, N., Xu, C., Yu, H., Wu, J., & Zhang, X. (2010). Renewable Energy Laboratory.
Combination of biological pretreatment with mild Sornvoraweat, B. & Kongkiattikajorn, J. (2010). Separated
acid pretreatment for enzymatic hydrolysis and hydrolysis and fermentation of water hyacinth leaves
ethanol production from water hyacinth. Bioresource for ethanol production. KKU Research Journal, 15(9),
Technology, 101(24), 9600-9604. doi: 10.1016/j. 794-802.
biortech.2010.07.084 Tan, L., Zhu, D., Zhou, Z., Mi, W., Ma, L., & He, W. (2008).
Mahamadi, C., & Nharingo, T. (2010). Competitive adsorption Preferring cellulose of Eichhornia crassipes to prepare
of Pb+2, Cd+2 and Zn+2 ions onto Eichhornia crassipes in xanthogenate to other plant materials and its
binary and ternary systems. Bioresource Technology, adsorption properties on copper. Bioresource Technology,
101(3), 859-864. doi: 10.1016/j.biortech.2009.08.097 99(10), 4460-466. doi: 10.1016/j.biortech.2007.08.022
Malik, A. (2007). Environmental challenge vis a vis opportunity: Technical Association of the Pulp and Paper Industry
The case of water hyacinth. Environmental International, (TAPPI), Official Test Methods: T204 om-84 (Solvent
33(1), 122-138. doi: 10.1016/j.envint.2006.08.004 extractives of wood and pulp); T207 om-93 (Water
Mishra, V. K., & Tripathi, B. D. (2009). Accumulation of solubility of wood and pulp); T211 om-93 (Ash in
chromium and zinc from aqueous solutions using wood, pulp, paper and paperboard: combustion at

Ingeníeria Agrícola y Biosistemas | Vol. 11, issue 1, January-June 2019.

52 Influence of the geographical area...

525 ºC) and T222 om-88 (Acid insoluble lignin in wood production by Pycnoporus sanguineus SYBC-L1. Journal
and pulp). of Bioscience and Bioengineering, 123(2), 163-169. doi:
Villamagna, A. M., & Murphy, B. R. (2010). Ecological and 10.1016/j.jbiosc.2016.09.005
socio-economic impacts of invasive water hyacinth Wilson, J. R., Holst, N., & Rees, M. (2005). Determinants
(Eichhornia crassipes): a review. Freshwater Biology, 55(2), and patterns of population growth in water
282-289. doi: 10.1111/j.1365-2427.2009.02294.x hyacinth. Aquatic Botanic, 81(1), 51-67. doi: 10.1016/j.
Wang, Z., Liu, J., Ning, Y., Liao, X., & Jia, Y. (2017). Echhornia aquabot.2004.11.002
crassipes: Agro-waster for a novel thermostable laccase

Ingeníeria Agrícola y Biosistemas | Vol. 11, núm. 1, enero-junio 2019.